ВІДКРИТО

Прямий та непрямий вплив міського озеленення на надземне та підземне різноманіття, що впливає на багатофункціональність ґрунтів

Отримано: 21 березня 2019 року

Прийнято: 18 червня 2019 р.

Опубліковано: xx xx xxxx

Саймон Треш1,2,3, Девід Фрей2,4, Рене-Клер Ле Байон3, Пол Медер1, Бернхард Штеле1,5, Андреас Фліссбах1 та Марко Моретті2

Міські сади є популярними зеленими зонами, які мають потенціал для надання важливих екосистемних послуг, підтримки добробуту людей і водночас сприяння біорізноманіттю в містах. Ми дослідили вплив садівництва на п'ять функцій ґрунту та взаємозв'язок між рослинами (600 видів) і ґрунтовою фауною (дощові черв'яки: 18 видів, веснянки: 39 видів) у 85 міських садах (170 ділянок) у місті Цюріх (Швейцарія). Наші результати свідчать про те, що високе рослинне різноманіття в садах позитивно впливає на ґрунтову фауну та багатофункціональність ґрунту, а інтенсивність управління садами зменшує рослинне різноманіття. Показники біологічної активності ґрунту, такі як органічний і мікробний вуглець та чисельність бактерій, показали прямий позитивний вплив на багатофункціональність ґрунту. Вологість і порушення ґрунту, спричинені поливом і оранкою, були рушійними силами, що структурували угруповання рослин і ґрунтової фауни. Значення рослинних індикаторів виявилися корисними для оцінки структури угруповань ґрунтової фауни навіть в антропогенних рослинних угрупованнях. Ми дійшли висновку, що для покращення функцій ґрунту садівники повинні збільшувати рослинне різноманіття та зменшувати інтенсивність господарювання. Ґрунтозахисні методи управління, такі як внесення компосту, мульчі або уникнення оранки ґрунту, повинні бути включені в планування міських зелених насаджень, щоб покращити біорізноманіття в містах і внесок природи в життя людей.

Збереження функціональних та біорізноманітних міських зелених насаджень має фундаментальне значення для міст, придатних для життя (див. ЦСР 111). Міські сади є основним компонентом міських зелених насаджень у багатьох країнах2,3. Вони неоднорідні за своєю структурою, але, незважаючи на відносно невеликі розміри, забезпечують критично важливі ресурси оселищ і підвищують зв'язність міських ландшафтів4. Управління садами створює різноманітні типи садового землекористування, включаючи багаторічні оселища, такі як газони, або однорічні оселища, такі як овочеві грядки2. Ці різноманітні мікрооселища підтримують міське біорізноманіття і мають здатність забезпечувати внесок природи в життя людей5,6. Очікується, що зростання чисельності населення у світі відбуватиметься переважно в містах7 , а міста, що зростають, часто займають родючі сільськогосподарські ґрунти, створюючи тим самим проблеми з постачанням свіжих продуктів харчування в майбутньому8. Існує великий потенціал для виробництва продуктів харчування в міських садах і водночас для надання інших екосистемних послуг (ЕП) у густонаселених містах9. За оцінками, міське сільське господарство забезпечує продуктами харчування приблизно 800 мільйонів людей10, хоча нинішній глобальний масштаб важко оцінити11. Проте, сотні мільйонів городян частково покладаються на міське сільське господарство в харчуванні12. Тим не менш, ґрунти міських садів також важливі для регулювання таких функцій ґрунту, як зберігання води (контроль харчових продуктів13), накопичення вуглецю та азоту14, запилення15, ґрунтоутворення16, боротьба зі шкідниками17, а також для зменшення інтенсивності міських островів тепла18 і забезпечення середовищ існування для багатьох видів навіть у щільно урбанізованих регіонах6. З соціологічної точки зору, міські сади важливі для рекреації, добробуту та соціальної взаємодії19.

Міське садівництво має давні традиції в багатьох країнах світу20. Внаслідок десятиліть корисних практик управління ґрунтами, таких як внесення компосту21 , ґрунти міських садів не завжди можуть бути

1Науково-дослідний інститут органічного сільського господарства (FiBL), відділ ґрунтознавства, Акерштрассе 113, 5070, Фрік, Швейцарія. 2Швейцарський федеральний науково-дослідний інститут WSL, Біорізноманіття та природоохоронна біологія, Цюрхерштрассе 111,8903, Бірменсдорф, Швейцарія. 3Університет Невшателя, Інститут біології, Лабораторія функціональної екології, Rue Emile-Argand 11, 2000, Невшатель, Швейцарія. 4ETHZ, Відділ науки про екологічні системи, Інститут наземних екосистем, Universitaetstrasse 16, 8092, Цюріх, Швейцарія, Швейцарія. 5Університет Констанца, факультет біології та екології, Universitätstrasse 10, 78464, Konstanz, DE, Німеччина. Листування та запити на матеріали слід надсилати на адресу S.T. (email: )

Таблиця 1.Характеристики ґрунту, що описують якість ґрунту на ділянках міських садів, використані як пояснювальні змінні в SEM. Перші чотири оцінки за осями PCA (PC1-PC4; рис. S4) були використані (критерій Кайзера-Гутмана) як пояснювальні змінні в SEM (рис. 2), що пояснюють 64,2% загальної варіації.

Рисунок 1.Апріорна SEM-модель з гіпотетичними прямими та непрямими ефектами впливу міського озеленення на багатофункціональність ґрунтів. Очікувані позитивні зв'язки позначені чорним кольором, а негативні - червоним, сірі стрілки представляють як позитивні, так і негативні ефекти. Ми очікували, що однорічні овочі (стрілки 1а) матимуть негативний вплив на рослинну і ґрунтову фауну, а також на багатофункціональність ґрунту порівняно з ділянками з багаторічними травами, тоді як багаторічні трави (стрілки 1б) матимуть позитивний вплив. Очікується, що інтенсивність господарювання (стрілки 2) негативно вплине на рослинне різноманіття і ґрунтову фауну, а також на багатофункціональність ґрунтів. Вище рослинне різноманіття (стрілки 3), за гіпотезою, матиме позитивний вплив на ґрунтову фауну та багатофункціональність ґрунтів. Очікується, що різноманітність ґрунтової фауни та біомаса (стрілки 4a і 4b) також позитивно впливають на багатофункціональність ґрунтів. Урбанізація (стрілки 5) може мати позитивний або негативний вплив на ґрунтову фауну та багатофункціональність ґрунтів. Очікуваний вплив характеристик ґрунту (стрілки 6) можна знайти на рис. S9.

можуть бути такої ж низької якості та потенційно забрудненими, як і інші міські ґрунти3,22. Незважаючи на важливість садів для міського біорізноманіття6, інформація про екологічну важливість присадибних ділянок та присадибних садів все ще є недостатньою порівняно з громадськими зеленими зонами2,23. Однак існує велика кількість доказів того, що біорізноманіття є рушійною силою екосистемних процесів і пов'язаних з ними послуг у наземних угрупованнях24 , але функціонування підземного біорізноманіття вивчено набагато менше25. Хоча було показано, що біорізноманіття ґрунту пов'язане з надземним біорізноманіттям багатьма способами26,27 , для кращого розуміння цих взаємозв'язків необхідні подальші дослідження. Садові ґрунти перебувають під сильним впливом людської діяльності3,22,28 , але на них також впливає минуле землекористування, ступінь порушення або кліматичні чинники, такі як ефект міського теплового острова29. Функції ґрунту забезпечуються і контролюються великою кількістю різноманітних ґрунтових організмів30, також і в міських ґрунтах28, де частота порушення ґрунту є високою29. Зміни у складі угруповань ґрунтової фауни як альфа-, так і бета-різноманіття31 , наприклад, через порушення ґрунту, можуть погіршити такі функції ґрунту, як розкладання органічної речовини або утримання поживних речовин32. Взаємодія наземних і підземних видів, що визначають функції екосистем, принаймні на місцевому рівні33, відбувається переважно через рослини34. Однак про цей взаємозв'язок між надземним і підземним різноманіттям і пов'язаними з ним функціями ґрунту35 , особливо для садових ґрунтів, відомо дуже мало36.

Здатність екосистеми виконувати декілька функцій, так звана багатофункціональність24 , може бути розрахована як індекс, що базується на функціях, які нас цікавлять37. Такі показники багатофункціональності (тобто усереднений підхід) були використані для аналізу широкого спектру екосистемних факторів38 , таких як характеристики ґрунту39 , різноманіття оселищ40 , клімат41 або практики управління в сільському господарстві42 і навіть у штучних екосистемах, таких як зелені дахи43. Тут ми зосередимося на п'яти незалежних вимірах для розрахунку багатофункціональності ґрунту, починаючи від розкладання надземної44 і підземної27 підстилки, постачання поживних речовин для росту рослин45 і закінчуючи регулюванням водних ресурсів, наприклад, здатністю до накопичення води46.

Дослідженням ґрунтів міських садів останнім часом приділяється підвищена увага3,17,28,47,48, особливо з точки зору здоров'я та благополуччя людини29. Однак наше розуміння складних взаємозв'язків між методами господарювання, біорізноманіттям ґрунтів та їхнім функціонуванням все ще залишається недостатнім49. У цьому дослідженні ми зосередилися на садівничій діяльності у двох найбільш домінуючих типах садів Цюріха (CH) - присадибних і домашніх садах - і оцінили взаємодію між надземним різноманіттям рослин і підземним різноманіттям ґрунтової фауни. Ми дослідили дощових черв'яків (Oligochaeta: Lumbricidae), що представляють види ґрунтової макрофауни, та веснянок (Hexapoda: Collembola), які є представниками ґрунтової мезофауни, як індикаторів функціонування ґрунту50 та оцінили вплив міського озеленення на багатофункціональність ґрунту. Дощових черв'яків зазвичай називають екосистемними інженерами50 через їхній вплив на структуру та якість ґрунту, принаймні в ґрунтах помірного клімату51. Вони є важливими організмами-індикаторами функцій ґрунту52 , порушень ґрунтового покриву та методів управління50. Доведено, що і в міських екосистемах, таких як парки або міські сади, вони є чутливими індикаторами інтенсивності антропогенного господарювання47. Веснянки є ключовою групою мікроартропод50 і можуть використовуватися як індикатори сталого землекористування, якості ґрунту27 або використання пестицидів53. Крім того, їх використовують для оцінки функціональності ґрунту54 та впливу факторів навколишнього середовища55 на ґрунтове біорізноманіття. Крім того, ми оцінили ґрунтову мікрофауну за допомогою біологічних ґрунтових вимірювань, таких як базальне дихання, мікробна біомаса та кількість копій генів бактерій і грибів (Таблиця 1).

Загальна мета нашого дослідження полягала у вивченні впливу практик управління садами (індекс інтенсивності управління, типи землекористування) на різноманіття надземних рослин і підземної фауни, а також їхній прямий і непрямий вплив на багатофункціональність ґрунтів. Ми припустили (див. апріорну модель структурних рівнянь (SEM), рис. 1), що (i) інтенсивне управління ґрунтами зменшить різноманіття як рослин, так і ґрунтової фауни і негативно вплине на багатофункціональність ґрунтів (стрілки 1 і 2). Ми припустили, що (ii) надземне і підземне різноманіття також пов'язане в екосистемах міських садів, і тому очікували, що більша різноманітність рослин матиме позитивний вплив як на ґрунтову фауну, так і на багатофункціональність ґрунту (стрілки 3). Крім того, ми очікували, що (iii) різноманітність ґрунтової фауни (стрілка 4a) і біомаса (стрілка 4b) матимуть прямий позитивний вплив на багатофункціональність ґрунту. Крім того, ми припустили вплив (iv) характеристик ґрунту та (v) урбанізації на багатофункціональність ґрунту (стрілки 5 і 6).

На другому етапі ми проаналізували структуру угруповань ґрунтової фауни. Ми очікували, що часто порушені ґрунти матимуть найнижче видове різноманіття в межах (альфа-різноманіття) та між (бета-різноманіття) садовими ділянками, включаючи високу однорідність угруповання та бета-різноманіття, що в основному зумовлено втратою видів (гніздуванням), а не заміною видів (оборотом). Для рослинного угруповання ми очікували, що найвище альфа- та бета-різноманіття буде на ділянках садів з високою активністю посадок, включаючи високий компонент ротації видів для бета-різноманіття. Крім того, ми дослідили вплив методів господарювання на склад угруповань ґрунтової фауни та на індекси порушеності ґрунтової фауни.

Результати

Вплив міського озеленення на ґрунтову фауну та багатофункціональність ґрунтів.Модель SEM, що базується на наших апріорних очікуваннях (рис. 1) щодо впливу міського озеленення на надземне і підземне різноманіття та багатофункціональність ґрунтів, відповідає критеріям статистики Фішера56 (Fisher's C = 30,7; p = 0,80; AICc = 286,8). Модель включала один значущий відсутній шлях57 між РС1 та різноманіттям ґрунтової фауни (SEM; 0,18; p=0,03). Після включення цього зв'язку загальна точність моделі SEM покращилася (Fisher'sC=24.3;p=0..93;AICC=288.3), з незначною різницею в AICc (1.5). Загалом, найсильніші взаємозв'язки в SEM виникають між типами землекористування садів, які впливають на рослинне різноманіття, біомасу фауни та характеристики ґрунту (PC2), а також на багатофункціональність ґрунту як опосередковано, так і безпосередньо (рис. 2 та S10). Найсильніший вплив на багатофункціональність ґрунту мав ґрунт PC1 (SEM; -0,61; p=<0,001), представлений нижчим вмістом$C _ { m i c } C _ { o r g ^ { prime } }$ бактерій, Fe і K, але вищими значеннями насипної щільності ґрунту (рис. S4). Ґрунти з підвищеним вмістом$C _ { min } C _ { o r g ^ { 3 } }$ бактерій, Fe і K, але нижчими значеннями насипної щільності, таким чином, коваріаційно пов'язані з вищою багатофункціональністю ґрунту. Ділянки з однорічними овочами показали нижчі значення багатофункціональності ґрунту (SEM; -0,40; p=0..03) порівняно з ділянками з багаторічними травами. Крім того, ми виявили позитивний вплив рослинного різноманіття (SEM; 0,17; p=0,01) та біомаси фауни (SEM; 0,17; p=0,02) на багатофункціональність ґрунту. Разом значущі та незначущі ефекти пояснюють 74% загальної варіації багатофункціональності ґрунтів. Крім того, ми

Рисунок 2.Останній найбільш економний SEM, що пов'язує управління садівництвом (типи землекористування, інтенсивність управління), урбанізацію, різноманіття рослин і ґрунтової фауни з багатофункціональністю ґрунтів (AICc = 288,3, C=24,3, P=0,93). Стрілки показують односпрямовані зв'язки між змінними. Чорні стрілки позначають значущо (p 0,05). Товщина шляхів була масштабована на основі величини стандартизованого коефіцієнта регресії. Умовні R2, засновані на дисперсії як фіксованих, так і випадкових ефектів, а також граничні R2, засновані на фіксованих частинах ефектів для кожної компонентної моделі, наведені в полях змінних відгуку. Багатофункціональність ґрунту складається з п'яти вимірів, пов'язаних з важливими функціями ґрунту. Характеристики ґрунту наведені на рис. S10.

також виявило кілька непрямих ефектів на багатофункціональність ґрунтів (рис. 2 і S10, таблиця S6). Ми виявили, що рослинне різноманіття мало позитивний опосередкований вплив на багатофункціональність ґрунту, опосередкований збільшенням різноманіття фауни та біомаси фауни. На саме рослинне різноманіття позитивно впливала наявність плодово-ягідних ділянок (SEM; 0,37; p=0,04) і негативно - інтенсивність господарювання (SEM; -0,22; p=0,01), що пояснює 39% варіації у рослинному різноманітті. Аналогічну картину було виявлено у високих значеннях бета-різноманіття (Таблиця S5) для рослин (0,94 ± 0,001), де домінує високий компонент оборотності (0,92 ± 0,001) і низький компонент гніздовості (0,02 ± 0,001), що вказує на високу варіабельність між ділянками саду. Крім того, інтенсивність господарювання опосередковано негативно вплинула на багатофункціональність ґрунту, зменшивши біомасу фауни та рослинне різноманіття (рис. 2, табл. S6). Бета-різноманіття рослин і ґрунтової фауни та філогенетичне різноманіття фауни не були включені до остаточного РЕМ (див. табл. S10, рис. S7) через значне збільшення AICc (588,5) і через те, що вони пояснювали лише на 3% більше варіації у багатофункціональності ґрунту (рис. S8).

Міське садівництво впливає на склад угруповань ґрунтової фауни.Ми дослідили вплив господарської діяльності людини, екологічних індикаторів рослин (Таблиця 2), характеристик ґрунту (Таблиця 1), типів землекористування та урбанізації на склад угруповань дощових черв'яків та веснянок (Таблиця 4). Обидві групи ґрунтової фауни зазнали сильного впливу екологічного індикатора рослин - поживних речовин (PERMANOVAEW; F=5,9; P=<0,001, COL; F=5,4; p=<0,001), що відображає вимоги багатих на поживні речовини ґрунтів до рослин, які переважно ростуть на овочевих ділянках (Рис. 3). На угруповання дощових черв'яків також впливала стійкість ґрунту до проникнення (PERMANOVA EW; F=5,3; p=<0,001), надаючи перевагу анецидним видам, таким як L. terrestris. Крім того, рослини, що вказують на багаті гумусом ґрунти (PERMANOVAEW;F=3.0;P=0.01), сприяли двом найпоширенішим видам дощових черв'яків (табл. S1, рис. 3) - A. chlorotica та A. caliginosa. Тозові ґрунти також були пов'язані з вищим вмістом Mg (PERMANOVA EW; F=2,1; p=0,04) і K (PERMANOVA EW; F=2,7; p=0,01), що є наслідком більшої порушеності ґрунту (PERMANOVA EW; F=2,4; p=0,02), переважно на ділянках, де вирощують овочі. Загалом, ординацію NMDS визначали ендогенні види A. chlorotica (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 3 0 ;$p=<0.001) та A. caliginosa (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 1 3 ;$p=<0.001), анецидні види L. terrestris (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 7 ; P = < 0 . 0 0 1 ), a n d$ як ендогенні (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 2 0 ;$p =< 0 . 001), так і анецидні (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 9 ;$p =< 0 . 001) молодики. Хоча тип землекористування саду не був суттєвим фактором, що впливав на склад угруповання дощових черв'яків, найчисельніші види можна віднести до певних типів землекористування (рис. 3, табл. S1). На овочевих ділянках ми виявили переважно ендогенні види, такі як A. chlorotica (64.5%), який є толерантним до порушень28 і піонерним видом58 , ендогенні молоді особини (41.9%) та A. caliginosa (45.1%). На ділянках з багаторічними травами домінували анецидні види, такі як L. terrestris (52.5%) та анецидні молоді особини (47.6%), що, ймовірно, пов'язано з більш глибокими та ущільненими ґрунтами. Як

Таблиця 2.Практики ведення садівництва на основі опитування садівників (Таблиця S3) та значення екологічних індикаторів рослин, що відображають екологічні вимоги рослин81. Значення екологічних індикаторів рослин розраховуються як середньозважені значення видів рослин, знайдених на кожній досліджуваній ділянці.

Як і очікувалося, ми виявили найнижче різноманіття дощових черв'яків (DSimpson) на овочевих ділянках (1,85 ± 0,2) і найвище на трав'яних ділянках (2,57 ± 0,2). Різноманіття дощових черв'яків було зумовлене ендогенними та анецидними видами, але не епігейними (Таблиця 4). Крім того, ми виявили найнижчу бета-різноманітність$( beta _ { 1 A C } )$ для дощових черв'яків в овочах і найвищу в трав'яних ділянках (рис. S5, табл. S5). Однак рівномірність $( E _ { sin t }$pson) була найвищою не на овочевих ділянках, а на трав'яних та ягідних ділянках, де ми також спостерігали вищі компоненти гніздовості$( beta _ { 1 N E } ) .$

На веснянок впливали такі екологічні показники рослин, як вологість (PERMANOVA COL; F=3,7; p=<0,001) та мінливість вологості (PERMANOVA COL; F=3,7; p=<0,001). Це вказує на вологість ґрунту або змінні умови вологості ґрунту, надаючи перевагу видам, які були більш чисельними на трав'янистих ділянках, таким як S. aureus (81.1%) або P. alba (67.3%) на ґрунтах з високою стійкістю до проникнення (PERMANOVA COL; F=2.3;; p=0.01) і $C _ { min }$ (PERMANOVACOL; F=2.1;; p=0.02). Усі три життєві форми веснянок були присутні у видів, які мали найбільший вплив на склад угруповання (табл. S4). B. hortensis показав найбільший вплив (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 2 9 ; P = < 0 .$001) і найчастіше зустрічався на овочевих ділянках (75.5%), де також часто був присутній C. thermophilus (NMDS; R2 = 0.13; p = < 0.001) (56.7%), що корелює з калійним навантаженням (PERMANOVA COL; F=2.5; p = < 0.001). Інші види, що визначають склад угруповань веснянок, здебільшого зустрічалися на трав'янистих ділянках, наприклад, P. notabilis (85,4%), який є найчисельнішим (22,9%) видом веснянок (13 435 особин) у цьому дослідженні. Крім того, ми знайшли вісім видів веснянок (позначені зірочками в таблиці S1), які ще не були включені до списку видів Fauna Europaea, з двома новими рекордами для Швейцарії (I. balteatus і I. graminis), згідно з наявною літературою та експертними оцінками (див. таблицю S1). Виділення ділянок плодових та ягідних рослин у NMDS відбулося переважно за рахунок C. denticulata (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 0 8 ;$p =< 0,001). Крім того, ми виявили чіткий вплив типу землекористування саду (PERMANOVA COL;F=2.8;p =<0.001), а також два значущих ефекти конкретних практик догляду за садом: полив (PERMANOVA COL;F=2.5;p=<0.001) та прополювання (PERMANOVA COL; F=1.8;p=0.04). Прополка більше пов'язана з овочевими ділянками та поливом трав'яних ділянок в ординації NMDS, тоді як плодово-ягідні ділянки пов'язані з вищим ступенем урбанізації (PERMANOVA COL;F=1.8;P=0.04) та більш лужними ґрунтами (базис; PERMANOVA COL;F=2.0;P=0..02). Як і очікувалося, ми виявили нижчі середні значення різноманітності веснянок$( D _ { S i m }$Pdon, табл. S2) на рослинних ділянках (3,3±0,2) порівняно з трав'яними ділянками (3,8±0,1). Бета-різноманітність (βJAC) була найвищою на ділянках з високою оборотністю, порівняно з компонентом гніздовості (рис. S5, табл. S5). Рівномірність пружинного хвоста (ESimpson) була найвищою в кормових та ягідних угіддях, де ми також виявили найвищий компонент гніздовості $( beta _ { 1 N E } )$, ймовірно, через те, що гемідафічні та еудафічні види є більш схожими в кормових та ягідних угіддях.

Крім того, ми виявили відмінності між типами землекористування в індексах порушення ґрунтової фауни. Екоморфологічний індекс коллембол і співвідношення анецичних та ендогенних дощових черв'яків були найнижчими на ділянках з овочевими культурами (Таблиця S2). Співвідношення акари до коллембол було найнижчим на трав'яних ділянках, а співвідношення грибів до бактерій було найвищим на овочевих ділянках.

Обговорення

У всьому світі зростає інтерес міських адміністрацій до соціально-економічних та екологічних переваг міських садів6,11,12,17,23,29,59. Ми дослідили вплив практик управління садами на надземне і підземне різноманіття та взаємопов'язані функції ґрунту. За допомогою РЕМ (рис. 2, табл. 3) виявлено прямий вплив на багатофункціональність ґрунту та непрямий вплив, опосередкований ґрунтовою фауною. Загалом, наші результати показали, що найбільший вплив на багатофункціональність ґрунту спричиняють специфічні характеристики ґрунту. Ґрунти з високими біологічними показниками якості, такими як органічний і мікробіологічний вуглець та бактерії, підвищують потенціал багатофункціональності ґрунту. Це, ймовірно, пов'язано з практикою органічного садівництва, наприклад, внесенням компосту, через кореляцію з підвищеним вмістом калію та зниженням показників насипної щільності (табл. 3, табл. 1), що також впливає на ґрунти.

Таблиця 3.Остаточна найбільш економна модель структурного рівняння (SEM;$A I C = 1 5 6 . 3 , F i s h e r ^ { prime } s$C = 24.3, P = 0.93), що вказує на прямі та непрямі ефекти на багатофункціональність ґрунтів від типів землекористування садів, управління садами, різноманіття рослин і ґрунтової фауни, біомаси ґрунтової фауни, характеристик ґрунту та урбанізації.$R ^ { 2 } _ { M } i s$ на основі фіксованих ефектів та R2C на основі фіксованих та випадкових (ідентифікатор саду) ефектів. Загальні оцінки непрямих шляхів наведені в Таблиці S6.

якість22. Другий за силою вплив на багатофункціональність ґрунтів було спричинено вирощуванням овочів і бобових на ділянках однорічних овочів (гіпотеза (і), рис. 1, стрілки 1а), ймовірно, через часте порушення ґрунту і незахищеність відкритих ґрунтів порівняно з ділянками багаторічних трав. Вирощування квітів та ягід збільшило рослинне різноманіття (рис. 1, стрілки 1б), але зменшило біомасу ґрунтової фауни порівняно з трав'янистими ділянками. Міські смітники з вищим рослинним різноманіттям (гіпотеза (ii), рис. 1, стрілки 3) підвищують багатофункціональність ґрунту безпосередньо, а також опосередковано через збільшення різноманіття фауни, а отже, і біомаси фауни. Загальна закономірність підвищення багатофункціональності ґрунту зі збільшенням рослинного різноманіття відповідає результатам, отриманим в інших екосистемах, таких як орні землі, чагарники, луки та ліси, де рослинне різноманіття збільшує такі ЕС, як запилення, накопичення вуглецю, боротьба зі шкідниками та продуктивність60,61. Всупереч нашим очікуванням, ми не виявили значного прямого впливу інтенсивності господарювання на багатофункціональність ґрунтів, але на ділянках з більш інтенсивним господарюванням зменшилося рослинне різноманіття та біомаса фауни. A

Таблиця 4.PERMANOVA дощових черв'яків (PERMANOVA EW; ліворуч) і веснянок (PERMANOVA COL; праворуч) та практики господарювання, екологічні показники рослин, характеристики ґрунту і характеристики саду як пояснювальні змінні. SA: стабільні агрегати ґрунту, BD: насипна щільність ґрунту, PR: Опір проникненню.

Подібний зв'язок між інтенсивністю менеджменту та зменшенням різноманіття спостерігався і на міських газонах. Лерман та ін.62 показали, що косіння газонів раз на три тижні замість щотижневого збільшило кількість газонів у 2,5 рази, а отже, чисельність і різноманітність бджолиних популяцій. Хоча Треш та ін. показали, що розкладання надземної63 і підземної22 органічної речовини збільшується з урбанізацією, не було виявлено значного впливу урбанізації (гіпотеза (v), рис. 1, стрілка 5) на багатофункціональність ґрунту.

На структуру угруповань дощових черв'яків та веснянок впливали екологічні показники рослин (рис. 3, табл. 3), що відображають умови життя рослин. Цікаво, що на веснянок більше впливали екологічні показники рослин, ніж на дощових черв'яків, що підкреслює домінуючий вплив рослин на веснянок50. Як і очікувалося, ми виявили нижчу альфа-різноманітність дощових черв'яків і веснянок на овочевих ділянках, що, ймовірно, пов'язано з високою порушеністю ґрунту. Бета-різноманіття було постійно високим як у ґрунтовій фауні, так і в рослинних угрупованнях, що зумовлено високим оборотом і низьким рівнем гніздовості компонентів. Склад рослинних угруповань формувався під впливом високого видового обороту між ділянками саду, з найбільшими відмінностями для ділянок з ягідниками та фруктовими деревами. Як і очікувалося, ці значні відмінності, найімовірніше, пов'язані з посадкою та іншими практиками управління садом, що призводять до формування специфічного складу угруповань на певних ділянках. Значення бета-різноманіття для обох фауністичних угруповань були найнижчими на овочевих ділянках і досягли піку для дощових черв'яків на трав'яних ділянках і для веснянок на плодово-ягідних ділянках, що відображає різні екологічні стратегії дощових черв'яків і веснянок.

Дощові черв'яки є важливими індикаторами функціонування ґрунту51,52. Функціональні групи дощових черв'яків використовувалися для виявлення впливу обробітку різних ґрунтів, таких як пасовища, сади або лісові ґрунти, в той час як співвідношення анецидних та ендогенних видів використовувалося як індикатор забруднених ґрунтів64 або порушень ґрунтового покриву65. У часто

Рисунок 3.Аналіз структури угруповання ґрунтової фауни: дощові черв'яки (a,b) та веснянки (c,d). Види ґрунтової фауни позначені сірим кольором, що відповідає трьом екологічним категоріям (Таблиця S1). Тільки види з достовірним (p < 0,001) ефектом (Таблиця S4) і тільки достовірні пояснювальні змінні (p < 0,05) з моделі PERMANOVA (Таблиця 1) були включені до аналізу. Типи землекористування садів включають стовпчики стандартного відхилення.

На порушених овочевих ділянках ми виявили найнижчі значення співвідношення дощових черв'яків анецичних до ендогенних та екоморфологічного індексу колемболана, що свідчить про зниження біологічної якості ґрунту внаслідок порушення ґрунту48. Інші дослідження повідомляють про найвищі значення екоморфологічного індексу колемболана в міських городах і лісових масивах48. Однак найвище значення, виявлене в лісових масивах (2,3), все ж було значно нижчим, ніж середнє значення, виявлене нами в міських садах Цюріха (5,8 ± 0,1), з великою кількістю еудафічних веснянок, таких як P. pulvinata, F. quadriculata та I. minor. Чисельність веснянок часто зростає від сільськогосподарських до лісових ділянок66. Тут вона зростає від рослинних до трав'янистих ділянок у 4,3 рази. Крім порушення ґрунту, збільшення чисельності на трав'янистих ділянках можна пояснити вищим рослинним покривом багаторічних рослин66 , а також тим, що трав'яні смуги пропонують різноманітні мікробіотопи для видів ґрунтової мезофауни48. На противагу цьому, Джоймел та ін.48 виявили вищу середню щільність на овочевих грядках, ніж на лісових або лугових ділянках, що підкреслює важливість міських садів для біорізноманіття ґрунтової фауни та якості ґрунту. Крім того, підвищений вміст органічної речовини в ґрунтах міських садів3 може бути важливим фактором високого різноманіття ґрунтової фауни, оскільки надходження органічної речовини в ґрунти садів може бути вищим, ніж на сільськогосподарських полях67. Крім того, відомо, що висока інтенсивність господарювання зменшує різноманіття ґрунтової мезофауни68. Ми виявили нижче співвідношення акарій до колелембол у траві порівняно з ягідниками, що відповідає домінуванню акарій у часто порушених орних ґрунтах або ґрунтах виноградників48. Крім того, ми виявили вищу біомасу веснянок на трав'яних ділянках, тоді як біомаса дощових черв'яків була на однаковому і порівняно високому рівні в усіх типах землекористування міських садів. Наприклад, чисельність дощових черв'яків (227,4 ± 15,5) була значно вищою, ніж середні референтні значення для біологічних показників якості ґрунту, виявлені в ґрунтах, покритих травою або орних землях69. Що стосується всіх мікроорганізмів68 , то $C _ { m i c }$ досягла свого піку на луках, тоді як середнє значення (780,9 ± 21,3) було вищим, ніж у ґрунтах орних земель (341 мг кг-1), але нижчим, ніж у ґрунтах пасовищ (1249 мг кг-1), виявлених у Бельгії69 або Швейцарії70 (2077 мг кг-1). Така картина $C _ { min }$ відображає практики управління, такі як внесення добрив або обробіток ґрунту68. Крім того, склад спільнот ґрунтових мікроорганізмів є важливим чинником функціонування ґрунту35. Наприклад, зміна складу або активності грибів може збільшити поглинання вуглецю та кругообіг поживних речовин35. Як порушення ґрунту71 , так і зменшення рослинного різноманіття72

може призвести до зменшення співвідношення грибів до бактерій. У той час як збільшення співвідношення грибів до бактерій можна очікувати від пустельних до помірних лугових і лісових ґрунтів, припускаючи, що в лугових ґрунтах переважають бактерії, ніж у лісових26. Тут ми виявили підвищене співвідношення грибів до бактерій на овочевих ділянках через збільшення кількості копій грибних і зменшення кількості копій бактеріальних генів на цих ділянках (див. табл. S9, рис. S13). Це може бути пов'язано з внесенням компосту на овочевих ділянках або з більшим різноманіттям рослин порівняно з трав'яними ділянками.

Інтуїтивно зрозуміле і досить просте поняття багатофункціональності24 та його зведення до однієї єдиної метрики, наприклад, до усередненого підходу37 , потрібно розглядати критично. Наприклад, функції та методи їх вимірювання повинні бути ретельно відібрані42. Сила взаємозв'язку між біорізноманіттям та багатофункціональністю екосистем залежить від кількості включених функцій, яка, як правило, є сильнішою, коли враховується більше функцій73. Інший момент полягає в тому, що об'єднання декількох функцій в одну метрику може затушувати інформацію про потенційно контрастні окремі функції74. Найвищі кореляції серед ґрунтових функцій (див. рис. S14) були виявлені між $C _ { min }$ та$N _ { min }$(r=0,45,p=<0,001), які використовуються для розрахунку забезпеченості ґрунту поживними речовинами, а також між $C _ { min }$ та WHC(r=0..43,p=<0,001). Всі інші кореляції (r<0,27) свідчать про певну незалежність обраних функцій ґрунту. Помірно позитивна кореляція всіх компонентів для багатофункціональності ґрунту є необхідною, оскільки негативні кореляції між функціями можуть бути обмеженням для оцінки багатофункціональності73. Однак ця система оцінки багатофункціональності також може бути використана в майбутніх дослідженнях для оцінки впливу керованих міських зелених насаджень на внесок природи в життя людей у містах.

Завдяки цій оцінці впливу практики міського озеленення на надземне та підземне різноманіття рослин і ґрунтову фауну в масштабах міста ми продемонстрували потенційний вплив рішень садівників на якість і функціонування ґрунту, а також наслідки для біорізноманіття міста. Отже, наше дослідження припускає, що більша різноманітність рослин може прямо чи опосередковано підвищити багатофункціональність ґрунту за рахунок збільшення різноманітності ґрунтової фауни та біомаси. У попередньому дослідженні інтенсивне ведення садівництва призвело до погіршення показників якості ґрунту22. У цьому дослідженні ми продемонстрували, що висока інтенсивність ведення садівництва також зменшує рослинне різноманіття та біомасу ґрунтової фауни, що негативно впливає на багатофункціональність ґрунтів. Крім того, ми проаналізували фактори, що формують структуру угруповань дощових черв'яків та веснянок. Ми показали, що на обидва види впливають екологічні показники рослин, характеристики ґрунту та практики господарювання, такі як частота порушення ґрунту або внесення води. Ми дійшли висновку, що збільшення рослинного різноманіття разом із ґрунтозахисними методами господарювання має потенціал для покращення функцій ґрунту, сприяння біорізноманіттю та створення більш біофільних59 міських садів, підтримуючи добробут людей та екологічну цінність міських зелених насаджень. Незважаючи на те, що ґрунт є ключовим ресурсом у містах, він не був інтегрований у більшість планів розвитку міських зелених зон75 , тому ми рекомендуємо, щоб міські сади, включаючи практики екологічного менеджменту, були інтегровані в майбутні стратегії зеленого міста.

Методи

Дизайн дослідження та градієнти.Дослідження проводилося у 85 міських садах міста Цюріх, Швейцарія (Рис. S1). Ми відібрали сади за трьома незалежними критеріями22,76: (i) тип саду (домашній N=43 проти присадибного; N=42, рис. S2), (ii) інтенсивність господарювання (наприклад, інтенсивно оброблювані овочеві чи квіткові грядки або екстенсивно оброблювані луки) та (iii) ступінь урбанізації, починаючи від щільно забудованих і закінчуючи периферійними територіями в межах міста. У кожному саду було відібрано дві пробні ділянки (2 м × 2 м) з різним типом землекористування (Таблиця S12), які належали до однієї з трьох категорій: однорічні овочеві грядки (овочі; N=47), багаторічні трави та ягоди (трави та ягоди; N=52) або багаторічні газони та луки (трави; N=71), що відображає найбільш домінуючі типи землекористування в Цюріху та в багатьох інших містах.

Практики догляду за садом оцінювалися за допомогою анкети, яка містила 26 запитань, специфічних для кожного типу землекористування, починаючи від частоти стрижки газонів і закінчуючи внесенням добрив та прополюванням (Таблиця S3). Інтенсивність догляду за садом оцінювалася як сума відповідей на 26 запитань. Крім того, п'ять поширених практик управління (порушення, добрива, пестициди, вода, прополювання; Таблиця 2) були використані в аналізі складу громади. Потепління клімату в містах було використано як проксі-показник урбанізації через кореляцію з кількістю забудованої та асфальтованої площі для різних радіусів (30-500 м) навколо садів63. Воно було оцінене як відхилення місцевої середньої температури повітря вночі біля поверхні землі на основі місцевої кліматичної моделі77 , яка показала підвищення температури до 5 °C для урбанізованих садів.

Надземне різноманіття.Різноманіття рослин оцінювали за допомогою форістичної інвентаризації78 культивованих та спонтанно зростаючих рослин на кожній пробній ділянці (N = 170). На основі цієї інвентаризації 600 видів рослин ми розрахували альфа-різноманіття рослин як загальну кількість видів рослин на кожній пробній ділянці та бета-різноманіття рослин як середнє значення попарних порівнянь відмінностей за критерієм Жаккара між кожною фокальною ділянкою та всіма іншими ділянками79. Крім того, ми використовували шестибальну порядкову шкалу78 для розрахунку середньозважених значень семи екологічних індикаторів рослин80 (Таблиця 2), що відображають екологічні вимоги рослин81.

Підземне різноманіття.Дощових черв'яків збирали на меншій підділянці розміром 0,3 м × 0,3 м у межах пробних ділянок розміром 2 м × 2 м за допомогою комбінованого методу ручного сортування та екстракції гірчицею22. Дощових черв'яків зберігали в етанолі 70 , ідентифікували до видового рівня та класифікували за трьома екологічними категоріями (Таблиця S1): епігейні види (що живуть у шарі підстилки, з низькою активністю риття), ендогейні види (що живуть у ґрунті, з горизонтальними норами) та анецидні види (що живуть у великих і глибоких вертикальних норах).

Веснянки та кліщі були відібрані з шести непорушених ґрунтових кернів (діаметр 5 см, довжина 8 см, Eijkelkamp, Нідерланди), випадковим чином відібраних на ділянках 2 м × 2 м63. Пружинисті кліщі були ідентифіковані на видовому рівні, включаючи життєві форми відповідно до екологічних та функціональних ознак (Таблиця S1): епедафічні види (що живуть у верхньому шарі підстилки), гемідафічні види (що живуть на межі між підстилкою та ґрунтом) та еудафічні види (види, що живуть у ґрунті).

Ми визначили різноманіття ґрунтової фауни як середнє пропорційне видове багатство видів ґрунтової макрофауни (дощові черв'яки) та мезофауни (веснянки) за Allan et al.82. Бета-різноманіття ґрунтової фауни розраховували як середнє пропорційне видове бета-різноманіття дощових черв'яків і веснянок, тоді як індивідуальні показники бета-різноманіття для кожної групи ґрунтової фауни розраховували як середні парні розбіжності Жаккара, аналогічно до бета-різноманіття рослин. Біомасу ґрунтової фауни розраховували як середню частку біомаси на м2 ґрунту з урахуванням виміряної біомаси дощових черв'яків [гм-2] на індивідуальній основі (включаючи вміст кишечнику) та оціненої біомаси веснянок (коефіцієнт перерахунку 5 г для кожної веснянки83).

Індекси порушення ґрунтової фауни.Адаптацію ґрунтової фауни до методів господарювання оцінювали за допомогою чотирьох індексів порушення ґрунтової фауни: екоморфологічного індексу колембол48 , співвідношення акарій до колембол84 , співвідношення грибів до бактерій26 та співвідношення дощових черв'яків до ендогенних видів64.

Характеристики ґрунту.Характеристики ґрунту оцінювалися за допомогою комбінації трьох фізичних, шести хімічних і чотирьох біологічних вимірювань ґрунту (Таблиця 1), що представляють найбільш поширені показники якості ґрунту85. Для розрахунку співвідношення грибів до бактерій використовували інформацію про мікробне угруповання щодо кількості копій бактеріальних (16S) і грибкових (18S) генів. Деталі вимірювань можна знайти в таблиці S13 та в роботі Tresch et al.86.

Багатофункціональність ґрунтів.Як і в інших дослідженнях87 , для розрахунку мультифункціональності ґрунтів ми використовували метод усереднення37 . Він обчислює середнє значення для стандартизованих функцій ґрунту для кожної ділянки. Загалом, для розрахунку багатофункціональності ґрунту ми використали п'ять вимірювань (Таблиця S11), які пов'язані з важливими функціями ґрунту. Трьома оціненими ключовими функціями ґрунту є (i) розкладання надземної та підземної підстилки, (ii) забезпечення ґрунту поживними речовинами та (iii) зберігання і регулювання ґрунтових вод. Надземне розкладання підстилки вимірювали за стандартною втратою маси листового опаду (Zea mays L.) у мішках з вічками розміром 4 мм63 , тоді як підземне розкладання підстилки вимірювали за чистою втратою маси пакетиків зеленого чаю, закопаних у ґрунт на глибину 8 см22. Забезпеченість ґрунту поживними речовинами оцінювали за показниками мінералізації N$( N _ { min } )$ та C$( C _ { min } )$, а здатність ґрунту регулювати водний режим - за водоутримуючою здатністю (ВУЗ).

Аналіз даних.Різноманіття та біомасу ґрунтової фауни розраховували, беручи багатство видів для кожної таксономічної групи, застосовуючи стандартизацію для кожної таксономічної групи, масштабовану до діапазону від 0 до 1$( f ( x ) = ( x _ { i } - x _ { min } )$ $/ ( x _ { max } - x _ { min } )$ і потім усереднюючи значення для кожної ділянки82. Надземне та підземне бета-різноманіття розраховували як середнє парне розходження Жаккара, порівнюючи кожну фокальну ділянку з усіма іншими ділянками вибірки79 за допомогою пакету R "betapart "88. Багатофункціональність ґрунту розраховували шляхом масштабування кожного з п'яти вимірів функцій ґрунту до діапазону від 0 до 187 та отримання середніх значень для стандартизованих функцій ґрунту відповідно до методу усереднення37. Середньозважені значення екологічних показників рослин були розраховані за допомогою програми R pack age 'FD'89.

Ми побудували модель кусково-структурного рівняння (SEM) за допомогою пакету "piecewiseSEM "57 , щоб визначити відносну важливість прямого та непрямого впливу міського озеленення, рослинного різноманіття, урбанізації та характеристик ґрунту на ґрунтову фауну та багатофункціональність ґрунтів. Для усунення мультиколінеарності та зменшення кількості змінних ми застосували PCA для характеристик ґрунту і використали перші чотири осі PCA, які пояснюють 64,2% (Таблиця 1; Рис. S4) варіації (критерій Кайзера-Гуттмана). Ми використовували тест d-розділення Шиплі для виявлення відсутніх шляхів у РЕМ та AICC для порівняння моделей. Ми використовували лінійні моделі зі змішаними ефектами (LMEM; lme(nlme;90) з садом як випадковим ефектом для кожного компонента SEM і подали стандартизовані (масштабовані за середнім та дисперсією) коефіцієнти шляху, а також граничне R2 та умовне R2 на основі змішаних та випадкових ефектів57 (Таблиця 3). Було перевірено припущення моделі (рис. S11) та розраховано потенційні просторові автокореляційні моделі за допомогою індексів автокореляції Морана I та просторової структури в залишках моделі за допомогою семіваріограм (рис. S12).

Ми застосували індивідуальну модель LMEM з ідентичністю саду як випадковим ефектом і типами землекористування як змінними відгуку для оцінки змін у фауні та рослинному різноманітті, а також індексів порушення ґрунтової фауни. Ми перевірили на нормальний розподіл, автокореляцію та гетероскедастичність залишків моделі і застосували перетворення (log(x+1)) у випадках: біомаси дощових черв'яків, співвідношення анецид до ендогенних, співвідношення акари до коллемболи та біомаси весняного хруща. Ми повідомили про середні значення та 95% довірчі інтервали апостеріорного розподілу байєсівського висновку на основі 10 000 незалежних симуляцій91. Структура угруповання ґрунтової фауни була додатково проаналізована за допомогою помутаційного багатовимірного дисперсійного аналізу (PERMANOVA, 10 000 перестановок) з використанням трансформованої Геллінгером евклідової матриці видів дощових черв'яків (EW) і веснянок (COL) та неметричного багатовимірного масштабування (NMDS) з використанням пакету "vegan "92. Для NMDS було використано лише значущі змінні з PERMANOVA. Управління даними та статистичний аналіз виконано як проект R з використанням R 3.4.2 (R Core Team, 2017).

Посилання

1. Організація Об'єднаних Націй. Трансформація нашого світу: Порядок денний сталого розвитку до 2030 року. Tech. Rep. (2015).
   1. Лорам, А., Уоррен, П. Г. та Гастон, К. Дж. Міські присадибні сади (XIV): Характеристики садів у п'яти містах. Environ.Manag. 42, 361-376, https://doi.org/10.1007/s00267-008-9097-3 (2008).
2. Едмондсон, Дж. Л., Девіс, З. Г., Гастон, К. Дж. та Лік, Д. Р. Міське землеробство на земельних ділянках зберігає якості ґрунту, на які негативно впливає традиційне сільське господарство. J. Appl. Ecol. 51, 880-889, https://doi.org/10.1111/1365-2664.12254 (2014).
   1. Соанес, К. та ін. Виправлення поширених помилкових уявлень для натхнення природоохоронних дій у міському середовищі. Conserv. Biol. 33, 300-306, https://doi.org/10.1111/cobi.13193 (2019).

   2. Оуен, Дж. Екологія саду: Перші п'ятдесят років. (Видавництво Кембриджського університету, Кембридж, 1991).

   3. Годдард, М. А., Дугілл, А. Дж. та Бентон, Т. Г. Масштабування від садів: збереження біорізноманіття в міському середовищі. Trends Ecol. Evol. 25, 90-98, https://doi.org/10.1016/j.tree.2009.07.016 (2010).

   4. Мартеллоццо, Ф. Прогнозування висококореляційного переходу сільськогосподарських ландшафтів у міські території. Int. J. Agric. Environ. Inf. Syst.3, 22-34, https://doi.org/10.4018/jaeis.2012070102 (2012).

   5. Тан, П. Й. та Джим, К. Й. Озеленення міст. Досягнення в населених пунктах 21-го століття (Springer Singapore, Сінгапур, 2017).

   6. Ендрени, Т. А. Стратегічне вирощування міських лісів покращить наш світ. Nat. Commun. 9, 1160, https://doi.org/10.1038/s41467018-03622-0 (2018).

   7. Лі-Сміт, Д. Міста, що годують людей: оновлена інформація про міське сільське господарство в екваторіальній Африці. Environ. Urban. 22, 483-499, https://doi.org/10.1177/0956247810377383 (2010).

   8. Зігнер, А., Соуервайн, Дж. та Ейсі, К. Чи покращує міське сільське господарство продовольчу безпеку? Вивчення зв'язку між доступом до продовольства та розподілом продуктів харчування, вироблених у містах США: Систематичний огляд. Сталий розвиток 10, 2988, https://doi.org/10.3390/su10092988 (2018).

   9. Редвуд, М. Сільське господарство в міському плануванні: створення засобів до існування та продовольча безпека (Routledge, 2009).

   10. Болунд, П. та Хунхаммар, С. Екосистемні послуги в міських районах. Ecol. Econ. 29, 293-301, https://doi.org/10.1016/S09218009(99)00013-0 (1999).

   11. Edmondson, J. L., Davies, Z. G., McHugh, N., Gaston, K. J. & Leake, J. R. Organic carbon hidden in urban ecosystems. Sci. Rep. 2,963, https://doi.org/10.1038/srep00963 (2012).

   12. Samnegård, U., Persson, A. S. & Smith, H. G. Сади приносять користь бджолам та покращують запилення на сільськогосподарських угіддях з інтенсивним веденням господарства. Biol.Conserv. 144, 2602-2606, https://doi.org/10.1016/j.biocon.2011.07.008 (2011).

   13. Левін, М. Я. та ін. Ґрунти в межах міст. (2017).

   14. Фрей, Д. та ін. Ризик хижацтва, що формується складністю середовища проживання та ландшафту в міських умовах. J. Appl. Ecol. 55, 2343-2353, https://doi.org/10.1111/1365-2664.13189 (2018).

   15. Susca, T., Gafn, S. & Dell'Osso, G. Позитивні ефекти рослинності: Міський острів тепла та зелені дахи. Environ. Pollut. 159, 2119-2126, https://doi.org/10.1016/j.envpol.2011.03.007 (2011).

   16. Хофманн, М., Янг, К., Бінц, Т. М., Баумгартнер, М. Р. та Бауер, Н. Контакт з природою приносить користь здоров'ю: Змішана ефективність різних механізмів. Int. J. Environ. Res. Public Heal. 15, https://doi.org/10.3390/ijerph15010031 (2018).

   17. Барджетт, Р. Д. Земля має значення: Як ґрунт лежить в основі цивілізації. (Видавництво Оксфордського університету, Оксфорд, 2016).

   18. Коггер, К. Г. Потенційні переваги компосту для відновлення ґрунтів, порушених міською забудовою. Компост. Sci. Util. 13, 243-251, https://doi.org/10.1080/1065657X.2005.10702248 (2005).

   19. Треш, С. та ін. Вплив садівників на якість міських ґрунтів. Front. Environ. Sci. 6, https://doi.org/10.3389/fenvs.2018.00025 (2018).

   20. Кабрал, І. та ін. Екосистемні послуги присадибних та громадських садів: Приклад Лейпцига, Німеччина. Urban For. Urban Green.23, 44-53, https://doi.org/10.1016/j.ufug.2017.02.008 (2017).

   21. Гектор, А. та Багчі, Р. Біорізноманіття та багатофункціональність екосистем. Nature 448, 188-190, https://doi.org/10.1038/nature05947 (2007).

   22. Wall, D. H., Bardgett, R. D. & Kelly, E. Biodiversity in the dark. Nat. Geosci. 3, 297-298, https://doi.org/10.1038/ngeo860 (2010).

   23. Фірер, Н., Стрікленд, М. С., Ліпцин, Д., Бредфорд, М. А. та Клівленд, К. С. Глобальні закономірності в підземних угрупованнях. Ecol. Lett.12, 1238-1249, https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2009.01360.x (2009).

   24. Бухгольц, Я. та ін. На ґрунтову біоту виноградників більше впливають рослини та якість ґрунту, ніж інтенсивність обробітку ґрунту або навколишній ландшафт. Sci. Rep. 7, 1-12, https://doi.org/10.1038/s41598-017-17601-w (2017).

   25. Амоссе, Ж. та ін. Закономірності різноманітності дощових черв'яків, енхітреїд і нематод та структура угруповань у міських ґрунтах різного віку. Eur. J. Soil Biol. 73, 46-58, https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2016.01.004 (2016).

   26. Лоренц, К. Управління міськими ґрунтами для виробництва продуктів харчування. Стюард, Т. А. та Лал, Р. (ред.) Міські ґрунти (Бока-Ратон: CRC Press, 2017). 30. Барджетт, Р. та Ван Дер Путтен, В. Підземне біорізноманіття та функціонування екосистем. Nature 515, 505-511, https://doi.org/10.1038/nature13855 (2014).

   27. Морі, А. С., Ісбелл, Ф. та Зайдль, Р. β-Різноманіття, зібрання громад та функціонування екосистем. Trends Ecol. Evol. 33, 549-564, https://doi.org/10.1016/j.tree.2018.04.012 (2018).

   28. Вагг, К., Бендер, С. Ф., Відмер, Ф. та ван дер Хейден, М. Г. А. Біорізноманіття ґрунтів та склад ґрунтових угруповань визначають багатофункціональність екосистем. Proc. Natl. Acad. Sci. 111, 5266-5270, https://doi.org/10.1073/pnas.1320054111, arXiv:1604.05974v2 (2014).

   29. Dedeyn, G. & van der Putten, W. H. Зв'язок між надземним та підземним різноманіттям. Trends Ecol. Evol. 20, 625-633, https://doi.org/10.1016/j.tree.2005.08.009 (2005).

   30. Уордл, Д. А. Спільноти та екосистеми, що пов'язують надземні та підземні компоненти. Том 34 монографії з популяційної біології (Princeton University Press, 2002).

   31. Моррієн, Е. та ін. Ґрунтові мережі стають більш пов'язаними і поглинають більше вуглецю в міру відновлення природи. Nat. Commun.8, 14349, https://doi.org/10.1038/ncomms14349 (2017).

   32. Vauramo, S. & Setälä, H. Розкладання лабільних і непокірних типів підстилки під різними рослинними угрупованнями в міських ґрунтах.Urban Ecosyst. 14, 59-70, https://doi.org/10.1007/s11252-010-0140-9 (2011).

   33. Бірнс, Дж. Е. К. та ін. Дослідження взаємозв'язку між біорізноманіттям та багатофункціональністю екосистем: Виклики та рішення, Methods Ecol. Evol. 5, 111-124, https://doi.org/10.1111/2041-210X.12143, arXiv:1011.1669v3 (2014).

   34. Меннінг, П. та ін. Відновлення багатофункціональності екосистем. Nat. Ecol. Evol. 2, 427-436, https://doi.org/10.1038/s41559-017-0461-7 (2018).

   35. Морі, А. С. та ін. Низька багатофункціональна надлишковість різноманіття ґрунтових грибів на різних масштабах. Ecol. Lett. 19, 249-259, https://doi.org/10.1111/ele.12560 (2016).

   36. Альстерберг, К. та ін. Різноманіття оселищ та багатофункціональність екосистем - важливість прямих та непрямих ефектів. Sci. Adv. 3, https://doi.org/10.1126/sciadv.1601475 (2017).

   37. Дельгадо-Бакерізо, М. та ін. Мікробне різноманіття сприяє багатофункціональності наземних екосистем. Nat. Commun. 7, 10541, https://doi.org/10.1038/ncomms10541 (2016).

   38. Аллан, Е. та ін. Інтенсифікація землекористування змінює багатофункціональність екосистем через втрату біорізноманіття та зміни функціонального складу. Ecol. Lett. 18, 834-843, https://doi.org/10.1111/ele.12469 (2015).

   39. Лундхольм, Я. Т. Різноманітність видів рослин на зелених дахах покращує багатофункціональність екосистем. J. Appl. Ecol. 52, 726-734, https://doi.org/10.1111/1365-2664.12425, arXiv:1011.1669v3 (2015).

   40. Wall, D. H. та ін. Глобальний експеримент з розкладання показує, що вплив ґрунтових тварин на розкладання залежить від клімату. Glob.Chang. Biol. 14, 2661-2677, https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2008.01672.x (2008).

   41. Ван Екерен, Н. та ін. Екосистемні послуги на пасовищах, пов'язані з біотичними та абіотичними параметрами ґрунту. Soil Biol. Biochem. 42, 1491-1504, https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2010.05.016 (2010).

   42. Егерер, М. Х. та ін. Регулювання чисельності травоїдних у міських агроекосистемах: Прямі та непрямі ефекти. Basic Appl. Ecol. 29, 44-54, https://doi.org/10.1016/j.baae.2018.02.006 (2018).

   43. Сметак, К. М., Джонсон-Мейнард, Я. Л. та Ллойд, Я. Е. Щільність та різноманітність популяції дощових черв'яків у різновікових міських системах. 37, 161-168, https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2007.06.004 (2007).

   44. Джоймел, С. та ін. Міські та промислові землекористування мають вищу біологічну якість ґрунту, ніж можна було б очікувати від фізико-хімічної якості. Sci.Total. Environ. 584-585, 614-621, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2017.01.086 (2017).

   45. Сетяля, Х. М. та ін. Тип рослинності та вік зумовлюють зміни властивостей ґрунту, секвестрацію азоту та вуглецю в міських парках в умовах холодного клімату. Front. Ecol. Evol. 4, 1-14, https://doi.org/10.3389/fevo.2016.00093 (2016).

   46. Гобат, Я. М., Арагно, М. та Матті, В. Те Живий ґрунт, Основи ґрунтознавства та ґрунтової біології. (Science Publishers, Enfeld, NS, Канада, 2004).

   47. Блуен, М. та ін. Огляд впливу дощових черв'яків на функцію ґрунту та екосистемні послуги. Eur. J. Soil Sci. 64, 161-182, https://doi.org/10.1111/ejss.12025, 0000-0002-8166-1526 (2013).

   48. Ле Байон, Р.-К. та ін. Дощові черв'яки як інженери екосистем: Огляд (Nova Science Publishers, Inc., 2017).

   49. de Lima e Silva, C. та ін. Порівняльна токсичність імідаклоприду та тіаклоприду для різних видів ґрунтових безхребетних. Екотоксикологія 26, 555-564, 10.1007Vs10646-017-1790-7, arXiv:1408.1149 (2017).

   50. dos Santos, M. A. B. та ін. Морфологічне різноманіття веснянок у системах землекористування. Rev. Bras. Ciência do Solo 42, 1-19, https://doi.org/10.1590/18069657rbcs20170277 (2018).

   51. Хопкін, С. П. Біологія веснянок: (Insecta: Collembola) (OUP Oxford, 1997).

   52. Шиплі, Б. Новий вивідний тест для моделей шляхів на основі орієнтованих ациклічних графів. Struct. Equ. Model. A Multidiscip. J. 7, 206-218, https://doi.org/10.1207/S15328007SEM0702_4 (2000).

   53. Лефчек, Я. С. PiecewiseSEM: Кусково-структурне моделювання рівнянь в r для екології, еволюції та систематики. Methods Ecol.Evol. 7, 573-579, https://doi.org/10.1111/2041-210X.12512, 1509.01845 (2016).

   54. Шомбург, А. та ін. Стабільність структури верхнього шару ґрунту на відновленій харчовій рівнині: Вплив мінливих рівнів води, параметрів ґрунту та екосистемних інженерів. Sci. Total. Environ. 639, 1610-1622, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.05.120 (2018).

   55. Лін, Б. Б., Егерер, М. Х. та Оссола, А. Міські сади як простір для формування біофілії: Докази та шляхи розвитку. Front. Built Environ. 4, 1-10, https://doi.org/10.3389/fuil.2018.00079 (2018).

   56. Ісбелл, Ф. та ін. Переваги збільшення рослинного різноманіття у сталих агроекосистемах. J. Ecol. 105, 871-879, https://doi.org/10.1111/13652745.12789 (2017).

   57. Чен, С. та ін. Різноманітність рослин підвищує продуктивність та накопичення вуглецю в ґрунті. Proc. Natl. Acad. Sci. 115, 4027-4032, https://doi.org/10.1073/pnas.1700298114 (2018).

   58. Лерман, С. Б., Контоста, А. Р., Мілам, Я. та Банг, К. Косити чи косити менше: Частота косіння газонів впливає на чисельність та різноманітність бджіл на заміських подвір'ях. Biol. Conserv. 221, 160-174, https://doi.org/10.1016/j.biocon.2018.01.025 (2018).

   59. Треш, С. та ін. Розкладання підстилки під впливом ґрунтової фауни, рослинного різноманіття та управління ґрунтом у міських садах. Sci. Total. Environ.658, 1614-1629, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.12.235 (2019).

   60. Перес, Г. та ін. Індикатори дощових черв'яків як інструменти для моніторингу, характеристики та оцінки ризиків ґрунтів. Приклад з національної програми біоіндикаторів (Франція). Педобіологія (Єна). 54, https://doi.org/10.1016/j.pedobi.2011.09.015 (2011).

   61. Фурньє, Б., Самарітані, Е., Шреста, Я., Мітчелл, Е. А. та Ле Байон, Р. С. Моделі спільнот дощових черв'яків та видові ознаки по відношенню до градієнта збурення відновленої харчової рівнини. Appl. Soil Ecol. 59, 87-95, https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2012.03.015 (2012).

   62. Sousa, J. P. та ін. Зміни багатства та різноманіття Collembola вздовж градієнта інтенсивності землекористування: Загальноєвропейське дослідження. педобіологія (Єна). 50, 147-156, https://doi.org/10.1016/j.pedobi.2005.10.005 (2006).

   63. Жоймель, С. та ін. Фізико-хімічні характеристики верхнього шару ґрунту для контрастних лісових, сільськогосподарських, міських та промислових землекористувань у Франції. Sci. Total. Environ. 545-546, 40-47, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2015.12.035 (2016).

   64. Клюзо, Д. та ін. Інтеграція біорізноманіття в моніторинг якості ґрунтів: Базові параметри мікробної та ґрунтової фауни для різних типів землекористування. Eur. J. Soil Biol. 49, 63-72, https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2011.11.003 (2012).

   65. Крюгер, І., Шартін, К., ван Веземаель, Б. та Карнол, М. Визначення еталонної системи для біологічних показників якості сільськогосподарських ґрунтів у Валлонії, Бельгія. Ecol. Indic. 95, 568-578, https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2018.08.010 (2018).

   66. Oberholzer, H. R. & Scheid, S. Bodenmikrobiologische Kennwerte. Оцінка стану земельних водойм за біологічними параметрами (NABO Referenzmessnetz anhand biologischer Parameter, NABObio). Umwelt-Wissen (2007).

   67. Парфт, Р. Л. та ін. Вплив добрив, гербіцидів та управління випасом на пасовищах на рослинні та ґрунтові угруповання. Appl. Soil Ecol.45, 175-186, https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2010.03.010 (2010).

   68. Ейзенхауер, Н. та ін. Коренева біомаса та ексудати пов'язують рослинне різноманіття з біомасою ґрунтових бактерій та грибів. Sci. Rep. 7, 1-8, https://doi.org/10.1038/srep44641, NIHMS150003 (2017).

   69. Meyer, S. T. та ін. Взаємозв'язок між біорізноманіттям та багатофункціональністю залежить від ідентичності та кількості виміряних функцій. Nat. Ecol.Evol. 2, 44-49, https://doi.org/10.1038/s41559-017-0391-4 (2018).

   70. Бредфорд, М. А. та ін. Переривчастість у реакціях екосистемних процесів та багатофункціональності на зміну складу ґрунтових угруповань. Proc. Natl. Acad. Sci. 111, 14478-14483, https://doi.org/10.1073/pnas.1413707111 (2014).

   71. Тейшейра да Сілва, Р., Флескенс, Л., ван Делден, Х. та ван дер Плоег, М. Врахування екосистемних послуг ґрунтів у міському плануванні: стан, виклики та можливості. Landsc. Ecol. 33, 1087-1102, https://doi.org/10.1007/s10980-018-0652-x (2018).

   72. Young, C., Frey, D., Moretti, M. & Bauer, N. Research Note: Неоднорідність середовища існування, про яку повідомляють власники садів, прогнозує багатство видів рослин у міських садах. Landsc. Міський план. 185, 222-227, https://doi.org/10.1016/j.landurbplan.2019.01.013 (2019).

   73. Parlow, E., Scherer, D. & Fehrenbach, U. Klimaanalyse der Stadt Zürich (KLAZ) - Wissenschaflicher Bericht. Tech. Rep. (2010).

   74. Фрей, Д. та Моретті, М. Комплексний набір даних про культивовані та спонтанно зростаючі судинні рослини в міських садах. Data Br. in press, 103982, https://doi.org/10.1016/j.dib.2019.103982 (2019).

   75. Villéger, S., Grenouillet, G. & Brosse, S. Декомпозиція функціонального b-різноманіття показує, що низьке функціональне b-різноманіття зумовлене низьким функціональним оборотом в європейських угрупованнях фш. Glob. Ecol. Biogeogr. 22, 671-681, https://doi.org/10.1111/geb.12021, 1106.4388 (2013).

   76. Ландольт, Е. та ін. Flora indicativa. Значення екологічних індикаторів та біологічні ознаки флори Швейцарії та Альп. 2-е вид. (Haupt Verlag, Берн, 2010).

   77. Вільді, О. Чому середні значення індикаторів не є зміщеними. J. Veg. Sci. 27, 40-49, https://doi.org/10.1111/jvs.12336 (2016).

   78. Аллан, Е. та ін. Міжрічна зміна інтенсивності землекористування посилює різноманіття луків. Proc. Natl. Acad. Sci. 111, 308-313, https://doi.org/10.1073/pnas.1312213111 (2014).

   79. Петерсен, Х. та Лакстон, М. Порівняльний аналіз популяцій ґрунтової фауни та роль тейру в процесах розкладання. Oikos 39, 288, https://doi.org/10.2307/3544689 (1982).

   80. Парізі, В., Мента, К., Гарді, К., Якоміні, К. та Моццаніка, Е. Угруповання мікроартропод як інструмент для оцінки якості ґрунту та біорізноманіття: Новий підхід в Італії. Agric. Ecosyst. Environ. 105, 323-333, https://doi.org/10.1016/j.agee.2004.02.002 (2005).

   81. Бюнеманн, Е. К. та ін. Якість ґрунту - критичний огляд. Soil Biol. Biochem. 120, 105-125, https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2018.01.030, arXiv:1011.1669v3 (2018).

   82. Треш, С. та ін. Оцінка якості міських ґрунтів - комплексний набір даних тематичного дослідження ґрунтів міських садів. Front. Environ. Sci.6, 1-5, https://doi.org/10.3389/fenvs.2018.00136 (2018).

   83. Шульдт, А. та ін. Біорізноманіття на різних трофічних рівнях зумовлює багатофункціональність у високорізноманітних лісах. Nat. Commun. 9, 2989, https://doi.org/10.1038/s41467-018-05421-z (2018).

   84. Базельга, А. та Орме, К. Д. Л. Бетапарт: Пакет R для дослідження бета-різноманіття. Methods Ecol. Evol. 3, 808-812, https://doi.org/10.1111/j.2041-210X.2012.00224.x (2012).

   85. Лаліберте, Е. та Лежандр, П. Основана на відстані структура для вимірювання функціонального різноманіття за кількома ознаками. Екологія 91, 299-305, https://doi.org/10.1890/08-2244.1 (2010).

   86. Пінейро, Ж., Бейтс, Д., Деброй, С., Саркар, Д. та основна команда. {nlme}: Лінійні та нелінійні моделі зі змішаними ефектами (2018).

   87. Корнер-Нівергельт, Ф. та ін. Байєсівський аналіз даних в екології з використанням лінійних моделей за допомогою R, BUGS та Stan (Academic Press, 2015).

   88. Оксанен, Я. та ін. Веган: Екологічний пакет для громади (2017).

Подяки

Ми вдячні Адольфу Муньянгабе та Антону Куну (вимірювання ґрунту), Лені Фішер (індекс чайних пакетиків та вилучення дощових черв'яків), Штефану Грубельнігу та Рето Хенцманну (відбір зразків ґрунту та ґрунтової фауни), доктору Лукасу Пффнеру (ідентифікація дощових черв'яків), доктору Даніелю Хефельфнгеру (розкладання пакетиків для сміття) та доктору Йоргу Саламону (ідентифікація колембол) за їхню непересічну підтримку та допомогу в польових та лабораторних умовах. Зокрема, ми дякуємо доктору Роберту Хоуму за підтримку у підготовці рукопису, а також 85 садівникам-учасникам цього дослідження за надання доступу до своїх садів і зацікавленість у збереженні біорізноманіття в містах. Ми вдячні за фінансову підтримку цього міждисциплінарного проекту BetterGardens, надану Швейцарським національним науковим фондом в рамках програми Sinergia (CRSII1_154416).

Авторський внесок

А.Ф., М.М., Р.Л., П.М., Д.Ф. і С.Т. задумали і спланували дослідження, С.Т. виконував польові та лабораторні роботи за допомогою Б.С. і Д.Ф. С.Т. проаналізував отримані дані. Всі автори прорецензували рукопис.

Додаткова інформація

З додатковою інформацією можна ознайомитися на сайті https://doi.org/10.1038/s41598-019-46024-y.

Конкуруючі інтереси: Автори не мають жодних конкуруючих інтересів.

Примітка видавця: Springer Nature зберігає нейтралітет щодо юрисдикційних претензій в опублікованих картах та інституційних афіліацій.

Відкритий доступ Ця стаття поширюється на умовах міжнародної ліцензії Creative Commons Attribution 4.0, яка дозволяє використання, обмін, адаптацію, розповсюдження та відтворення на будь-якому носії та в будь-якому форматі за умови, що ви вказуєте відповідне посилання на автора(ів) та джерело, надаєте посилання на ліцензію Creative Commons та зазначаєте, чи були внесені зміни. Зображення або інші матеріали третіх осіб у цій статті розміщені на умовах ліцензії Creative Commons, якщо інше не зазначено у рядку посилання на матеріал. Якщо матеріал не підпадає під ліцензію Creative Commons, а ваше цільове використання не передбачене законодавством або виходить за межі дозволеного, вам необхідно отримати дозвіл безпосередньо від власника авторських прав. Щоб переглянути копію цієї ліцензії, відвідайте http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Зображення з сайту https://pxhere.com/en/photo/991732