ОТКРЫТЬ

Прямое и косвенное влияние городского озеленения на разнообразие надземной и подземной части почвы, влияющее на ее многофункциональность

Получено: 21 марта 2019 г.

Принято: 18 июня 2019 г.

Опубликовано: xx xx xxxx

Симон Треш 1,2,3, Дэвид Фрей2,4, Рене-Клер Ле Байон3, Пауль Мадер 1, Бернхард Штеле1,5, Андреас Флиссбах 1 и Марко Моретти2

Городские сады - это популярные зеленые зоны, которые способны оказывать важнейшие экосистемные услуги, поддерживать благосостояние людей и в то же время способствовать развитию биоразнообразия в городах. Мы исследовали влияние садоводческой деятельности на пять функций почвы и взаимосвязь между растительной (600 видов) и почвенной фауной (дождевые черви: 18 видов, веснянки: 39 видов) в 85 городских садах (170 участков) в городе Цюрих (Швейцария). Наши результаты свидетельствуют о том, что высокое растительное разнообразие в садах положительно влияет на почвенную фауну и многофункциональность почвы, а интенсивность управления садами снижает растительное разнообразие. Индексы биологической активности в почве, такие как органический и микробный углерод и численность бактерий, показали прямое положительное влияние на многофункциональность почвы. Влажность почвы и нарушения, связанные с поливом и обработкой, были движущими силами, структурирующими сообщества растений и почвенной фауны. Индикаторные значения растений оказались полезными для оценки структуры сообществ почвенной фауны, даже в антропогенных растительных сообществах. Мы пришли к выводу, что для повышения функциональности почвы садоводам следует увеличить разнообразие растений и снизить интенсивность управления. Почвозащитные методы управления, такие как применение компоста, мульчирование или отказ от обработки почвы, должны быть включены в планирование городских зеленых зон для улучшения городского биоразнообразия и вклада природы в жизнь человека.

Сохранение функциональных и биологически разнообразных городских зеленых насаждений является основополагающим фактором для создания пригодных для жизни городов (см. ЦУР 111). Городские сады являются одним из основных компонентов городских зеленых насаждений во многих странах2,3. Они неоднородны по своей структуре, но, несмотря на относительно небольшой размер, обеспечивают важнейшие ресурсы среды обитания и повышают связность городских ландшафтов4. Садоводство создает различные типы землепользования в саду, включая места обитания с многолетней растительностью, такие как газоны, и места обитания с ежегодной растительностью, такие как овощные грядки2. Эти разнообразные микросреды обитания поддерживают городское биоразнообразие и способны оказать людям помощь от природы5,6. Ожидается, что рост численности населения во всем мире будет происходить в основном в городах7 , а растущие города будут расширяться за счет плодородных сельскохозяйственных почв, что в будущем поставит под угрозу снабжение населения свежими продуктами питания8. Существует большой потенциал для производства продуктов питания в городских садах и одновременного предоставления других экосистемных услуг (ЭУ) в густонаселенных городах9. По оценкам, городское фермерство обеспечивает продуктами питания около 800 миллионов человек10, хотя в настоящее время трудно оценить глобальные масштабы11. Тем не менее, сотни миллионов горожан полагаются на городское сельское хозяйство, чтобы частично обеспечить себя питанием12. Тем не менее, почвы городских садов также важны для регулирования функций почвы, таких как хранение воды (контроль питания13), хранение углерода и азота14, опыление15, формирование почвы16, борьба с вредителями17, снижение интенсивности городского теплового острова18 и обеспечение среды обитания для многих видов даже в плотно урбанизированных районах6. С точки зрения социологии, городские сады важны для отдыха, благополучия и социального взаимодействия19.

Городское садоводство имеет давние традиции во многих странах мира20. Вследствие десятилетий благотворной практики управления почвой, такой как внесение компоста21 , почвы городских садов не всегда

1Научно-исследовательский институт органического сельского хозяйства (FiBL), отдел почвоведения, Акерштрассе 113, 5070, Фрик, Швейцария. 2Швейцарский федеральный исследовательский институт WSL, биология биологического разнообразия и охраны природы, Цюрхерштрассе 111, 8903, Бирменсдорф, Швейцария. 3Университет Невшателя, Институт биологии, Лаборатория функциональной экологии, Rue Emile-Argand 11, 2000, Невшатель, Швейцария. 4ETHZ, факультет экологических системных наук, Институт наземных экосистем, Universitaetstrasse 16, 8092, Цюрих, CH, Швейцария. 5Университет Констанца, факультет биологии и экологии, Universitätstrasse 10, 78464, Konstanz, DE, Germany. Корреспонденцию и просьбы о предоставлении материалов следует направлять С.Т. (e-mail: )

Таблица 1.Характеристики почвы, описывающие качество почвы на участках городских садов, использованные в качестве объясняющих переменных в SEM. Первые четыре оценки по осям PCA (PC1-PC4; рис. S4) были использованы (критерий Кайзера-Гуттмана) в качестве объясняющих переменных в SEM (рис. 2), объясняя 64,2% общей вариации.

Рисунок 1.Априорная SEM-модель с предполагаемыми прямыми и косвенными эффектами городского садоводства на многофункциональность почвы. Ожидаемые положительные связи выделены черным цветом, отрицательные - красным, серые стрелки представляют как положительные, так и отрицательные эффекты. Мы ожидали, что однолетние овощи (стрелки 1a) будут негативно влиять на растительную и почвенную фауну, а также на многофункциональность почвы по сравнению с многолетними травами, в то время как многолетние газоны (стрелки 1b) будут оказывать положительное влияние. Интенсивность управления (стрелка 2), как ожидается, будет отрицательно влиять на разнообразие растений и почвенной фауны, а также на многофункциональность почвы. Предполагается, что более высокое разнообразие растений (стрелка 3) положительно скажется на почвенной фауне и многофункциональности почвы. Предполагается, что разнообразие и биомасса почвенной фауны (стрелки 4a и 4b) также окажут положительное влияние на многофункциональность почвы. Урбанизация (стрелка 5) может оказать положительное или отрицательное влияние на почвенную фауну и многофункциональность почвы. Ожидаемые эффекты характеристик почвы (стрелки 6) приведены на рис. S9.

по качеству и потенциальному загрязнению не уступают другим городским почвам3,22. Несмотря на важность садов для городского биоразнообразия6 , информация об экологическом значении садов и приусадебных участков все еще скудна по сравнению с общественными зелеными насаждениями2,23. Однако существует большое количество доказательств того, что биоразнообразие определяет экосистемные процессы и сопутствующие услуги в сообществах, расположенных над землей24, но функционирование биоразнообразия под землей изучено гораздо хуже25. Хотя было показано, что биоразнообразие почв многообразно связано с биоразнообразием надземной части26,27, необходимы дальнейшие исследования, чтобы лучше понять эти взаимосвязи. На садовые почвы оказывает сильное влияние деятельность человека3,22,28, но на них также влияет прошлое землепользование, степень нарушения или климатические факторы, такие как эффект городского теплового острова29. Функции почвы обеспечиваются и контролируются большим разнообразием почвенных организмов30, в том числе и в городских почвах28, где частота нарушения почвы зачастую высока29. Изменения в составе сообщества почвенной фауны как в альфа-, так и в бета-разнообразии31, например, из-за нарушения почвы, могут нарушить такие функции почвы, как разложение органического вещества или удержание питательных веществ32. Взаимодействие надземных и подземных видов, определяющее функции экосистем, по крайней мере, в локальном масштабе33, в основном связано с растениями34. Однако до сих пор очень мало известно об этой взаимосвязи между разнообразием надземных и подземных видов и связанными с ними функциями почвы35, особенно для садовых почв36.

Способность экосистемы обеспечивать множество функций, так называемая многофункциональность24 , может быть рассчитана в виде индексов на основе интересующих функций37. Такие меры многофункциональности (т.е. усредненный подход) использовались для анализа широкого спектра факторов, влияющих на экосистемы38, таких как характеристики почвы39, разнообразие местообитаний40, климат41 или методы управления в сельском хозяйстве42 и даже в построенных экосистемах, таких как зеленые крыши43. Здесь мы сосредоточились на пяти независимых измерениях для расчета многофункциональности почвы, начиная с разложения надземной44 и подземной27 подстилки, обеспечения питательными веществами для роста растений45 и регулирования водных ресурсов, например, способности к накоплению воды46.

Исследованиям почв городских садов в последнее время уделяется повышенное внимание3,17,28,47,48, особенно с точки зрения здоровья и благополучия человека29. Однако наше понимание сложных взаимодействий между методами управления, биоразнообразием почвы и ее функционированием все еще остается недостаточным49. В данном исследовании мы сосредоточились на садоводческой деятельности в двух наиболее распространенных типах садов Цюриха (CH), аллотентах и домашних садах, и оценили взаимодействие между надземным разнообразием растений и подземным разнообразием почвенной фауны. Мы исследовали дождевых червей (Oligochaeta: Lumbricidae), представляющих виды почвенной макрофауны, и пружинохвостов (Hexapoda: Collembola), представляющих виды почвенной мезофауны, в качестве индикаторов функционирования почвы50 , и оценили влияние городского садоводства на многофункциональность почвы. Земляных червей обычно называют инженерами экосистем50, благодаря их влиянию на структуру и качество почвы, по крайней мере, в почвах умеренного климата51. Они являются важными организмами-индикаторами функций почвы52, ее нарушения и методов управления50. Было показано, что и в городских экосистемах, таких как парки или городские сады, они являются чувствительными индикаторами интенсивности антропогенного управления47. Пружинохвосты являются ключевой группой микроартроподов50 и могут использоваться в качестве индикаторов устойчивого землепользования, качества почвы27 или использования пестицидов53. Кроме того, они используются для оценки функциональности почвы54 и влияния экологических факторов55 на биоразнообразие почвы. Кроме того, мы оценивали почвенную микрофауну с помощью биологических измерений почвы, таких как базальное дыхание, микробная биомасса и количество копий генов бактерий и грибов (табл. 1).

Общая цель нашего исследования заключалась в изучении влияния методов управления садом (индекс интенсивности управления, типы землепользования в саду) на разнообразие надземных растений и разнообразие подземной почвенной фауны, а также их прямое и косвенное воздействие на многофункциональность почвы. Мы предположили (см. априорную модель структурных уравнений (SEM), рис. 1), что (i) интенсивное управление почвой снизит разнообразие как растительной, так и почвенной фауны и негативно повлияет на многофункциональность почвы (стрелки 1 и 2). Мы предположили, что (ii) разнообразие надземной и подземной части почвы также связано в экосистемах городских садов, и поэтому ожидали, что более высокое разнообразие растений окажет положительное влияние как на почвенную фауну, так и на многофункциональность почвы (стрелки 3). Кроме того, мы ожидали, что (iii) разнообразие почвенной фауны (стрелка 4a) и биомасса (стрелка 4b) будут оказывать прямое положительное влияние на многофункциональность почвы. Кроме того, мы предположили влияние (iv) характеристик почвы и (v) урбанизации на многофункциональность почвы (стрелки 5 и 6).

На втором этапе мы проанализировали структуру сообщества почвенной фауны. Мы ожидали, что часто нарушаемые почвы будут иметь самое низкое видовое разнообразие в пределах (альфа-разнообразие) и среди садовых участков (бета-разнообразие), включая высокую равномерность сообщества и бета-разнообразие, обусловленное в основном потерей видов (вложенность), а не заменой видов (оборот). Для растительного сообщества мы ожидали наибольшего альфа- и бета-разнообразия на садовых участках с высокой активностью посадок, включая высокий компонент оборота видов для бета-разнообразия. Кроме того, мы изучили влияние методов управления на состав сообщества почвенной фауны и на индексы дистурбации почвенной фауны.

Результаты

Влияние городского озеленения на почвенную фауну и многофункциональность почвы.SEM, основанная на наших априорных ожиданиях (рис. 1) влияния городского садоводства на разнообразие надземной и подземной фауны и многофункциональность почвы, соответствовала критериям C-статистики Фишера56 (Fisher's C = 30,7; p = 0,80; AICc = 286,8). Модель включала один значимый недостающий путь57 между PC1 и разнообразием почвенной фауны (SEM; 0,18; p=0,03). С включением этого пути общая оценка модели SEM улучшилась (Fisher'sC=24,3;p=0...93;AICC=288,3), при незначительных различиях в AICc (1,5). В целом, наиболее сильные связи в SEM были связаны с типами землепользования в саду, влияя на разнообразие растений, биомассу фауны и характеристики почвы (PC2), а также на многофункциональность почвы как косвенным, так и прямым образом (рис. 2 и S10). Наиболее сильное влияние на многофункциональность почвы оказала почва ПК1 (SEM; -0,61; p=<0,001), представленная более низкими нагрузками$C _ { m i c } C _ { o r g ^ { prime } }$ бактерий, Fe и K, но более высокими значениями насыпной плотности почвы (рис. S4). Почвы с повышенным содержанием$C _ { min } C _ { o r g ^ { 3 } }$бактерий, Fe и K, но более низкими значениями насыпной плотности, таким образом, коварировали с более высокой многофункциональностью почвы. Участки с однолетними овощами показали более низкие значения многофункциональности почвы (SEM; -0,40; p=0..03) по сравнению с участками с многолетними травами. Более того, мы обнаружили положительное влияние разнообразия растений (SEM; 0,17; p=0,01) и биомассы фауны (SEM; 0,17; p=0,02) на многофункциональность почвы. В совокупности, как значимые, так и незначимые эффекты объяснили 74% общей вариации многофункциональности почв. Кроме того, мы

Рисунок 2.Окончательный наиболее парсимоничный SEM, связывающий управление садом (типы землепользования, интенсивность управления), урбанизацию, разнообразие растительной и почвенной фауны с многофункциональностью почвы (AICc = 288,3, C=24,3 Фишера, P = 0,93). Стрелками показаны однонаправленные связи между переменными. Черные стрелки обозначают значимо (p 0,05). Толщина контуров была масштабирована в зависимости от величины стандартизированного коэффициента регрессии. Условные R2, основанные на дисперсии фиксированного и случайного эффектов, а также предельные R2, основанные на части фиксированного эффекта для каждой компонентной модели, приведены во врезках переменных отклика. Многофункциональность почвы состоит из пяти измерений, связанных с важными функциями почвы. Характеристики почвы приведены на рис. S10.

Также было выявлено несколько косвенных эффектов на многофункциональность почвы (рис. 2 и S10, табл. S6). Мы обнаружили, что разнообразие растений оказывает положительное косвенное влияние на многофункциональность почвы, опосредованное увеличением разнообразия фауны и биомассы фауны. На растительное разнообразие положительно влияли папоротниково-ягодные участки (SEM; 0,37; p = 0,04) и отрицательно - интенсивность управления (SEM; -0,22; p = 0,01), объясняя 39% вариаций в растительном разнообразии. Аналогичная картина наблюдалась и в высоких значениях бета-разнообразия (табл. S5) для растений (0,94 ± 0,001), в котором преобладал высокий компонент оборота (0,92 ± 0,001) и низкий компонент вложенности (0,02 ± 0,001), что указывает на высокую изменчивость между садовыми участками. Кроме того, интенсивность управления косвенно негативно влияла на многофункциональность почвы, снижая биомассу фауны и разнообразие растений (рис. 2, табл. S6). Бета-разнообразие растительной и почвенной фауны и филогенетическое разнообразие фауны не были включены в итоговый SEM (см. табл. S10, рис. S7) из-за большого увеличения AICc (588,5) и потому, что они объясняли только 3% больше дисперсии в мультифункциональности почвы (рис. S8).

Влияние городского садоводства на состав сообществ почвенной фауны.Мы исследовали влияние методов земледелия, экологических показателей растений (табл. 2), характеристик почвы (табл. 1), типов использования садовых земель и урбанизации на состав сообществ дождевых червей и веснянок (табл. 4). На обе группы почвенной фауны сильное влияние оказал экологический индикатор растений - питательные вещества (PERMANOVAEW; F=5,9; P=<0,001, COL; F=5,4; p =<0,001), который отражает требования богатых питательными веществами почв для растений, преимущественно произрастающих на огородных участках (рис. 3). Сообщества дождевых червей также зависели от сопротивления почвы проникновению (PERMANOVA EW;F=5,3; p=<0,001), отдавая предпочтение анековым видам, таким как L. terrestris. Кроме того, растения, указывающие на богатые гумусом почвы (PERMANOVAEW;F=3.0;P=0.01), благоприятствовали двум наиболее многочисленным видам земляных червей (Таблица S1, Рис.3) A. chlorotica и A. caliginosa. Тозовые почвы также ассоциировались с более высоким содержанием Mg (PERMANOVA EW; F=2.1;p=0.04) и K (PERMANOVA EW; F=2.7;p=0.01), что является следствием более высокой нарушенности почвы (PERMANOVA EW; F=2.4;p=0.02), преимущественно на растительных участках. В сумме ординация NMDS была обусловлена эндогейными видами A. chlorotica (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 3 0 ;$p=<0.001) и A. caliginosa (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 1 3 ;$p=<0.001), анексичными видами L. terrestris (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 7 ; P = < 0 . 0 0 1 ) , а также d$ как эндогейной (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 2 0 ;$p =< 0.001), так и анекийной (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 9 ;$p =< 0.001) молоди. Хотя тип землепользования огорода не был значимым фактором, влияющим на состав сообщества дождевых червей, наиболее обильные виды можно отнести к определенным типам землепользования (рис. 3, табл. S1). На растительных участках в основном встречались эндогейные виды, такие как A. chlorotica (64,5%), толерантный к нарушениям28 и пионерный вид58 , эндогейные ювенильные виды (41,9%) и A. caliginosa (45,1%). На участках с многолетними травами преобладали анековые виды, такие как L. terrestris (52,5%) и анековые молодые особи (47,6%), вероятно, из-за более глубоких и уплотненных почв. По мере того, как

Таблица 2.Методы управления садом на основе опроса садоводов (табл. S3) и значения экологических показателей растений, отражающие экологические требования растений81. Значения экологических показателей растений рассчитаны как средневзвешенные по сообществам виды растений, обнаруженные на каждом участке отбора проб.

Как и ожидалось, наименьшее разнообразие дождевых червей (DSimpson) было отмечено на растительных участках (1,85 ± 0,2), а наибольшее - на травяных (2,57 ± 0,2). Разнообразие дождевых червей было обусловлено эндогейными и анэцийными видами, но не эпигейными (табл. 4). Кроме того, мы обнаружили самое низкое бета-разнообразие$( бета _ { 1 A C } )$ для дождевых червей на овощных и самое высокое на травяных участках (рис. S5, табл. S5). Однако выравненность $( E _ { sin t }$pson) была не самой высокой на овощных участках, а на травяных и плодово-ягодных, где мы также наблюдали более высокие компоненты вложенности$( beta _ { 1 N E } ) .$

На численность веснянок влияли экологические показатели влажности растений (PERMANOVA COL; F=3,7; p =<0,001) и изменчивости влажности (PERMANOVA COL; F=3,7;p=<0,001). Это указывает на влажность почвы или чередование влажности почвы, благоприятствуя видам, которые были более многочисленны в травянистых местах, таких как S. aureus (81,1%) или P. alba (67,3%) на почвах с высоким сопротивлением проникновению (PERMANOVA COL;F=2,3;;p=0,01) и $C _ { min }$(PERMANOVACOL;F=2,1;p=0,02). Среди видов, оказавших наибольшее влияние на состав сообщества, присутствовали все три жизненные формы пружинохвостов (табл. S4). B. hortensis показал наибольший эффект (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 2 9 ; P = < 0 .$001) и чаще всего встречался на растительных участках (75.5%), где также чаще присутствовал C. thermophilus (NMDS; R2 = 0.13; p =< 0.001) (56.7%), коррелируя с калийной нагрузкой (PERMANOVA COL;F=2.5; p=<0.001). Другие виды, определяющие состав сообщества веснянок, в основном встречались на травянистых участках, например P. notabilis (85,4%), представляющий самый многочисленный (22,9%) вид веснянок (13 435 особей) в этом исследовании. Кроме того, мы обнаружили восемь видов пружинохвостов (отмечены звездочками в таблице S1), которые еще не были включены в список видов Fauna Europaea, и два новых вида для Швейцарии (I. balteatus и I. graminis), согласно имеющейся литературе и мнению экспертов (см. таблицу S1). Разделение папоротниковых и ягодных участков в NMDS было обусловлено главным образом C. denticulata (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 0 8 ;$p =< 0,001). Кроме того, мы обнаружили явный эффект типа землепользования в саду (PERMANOVA COL;F=2,8;p =<0,001), а также два значимых эффекта от конкретных методов ухода за садом: полив (PERMANOVA COL;F=2,5;P=<0,001) и прополка (PERMANOVA COL;F=1,8;p=0,04). В ординации NMDS прополка в большей степени относилась к овощным участкам, а полив - к травяным, в то время как конопляные и ягодные участки были связаны с более высокой степенью урбанизации (PERMANOVA COL;F=1.8;P=0.04) и более щелочными почвами (базификация; PERMANOVA COL;F=2.0;p=0..02). Как и ожидалось, средние значения разнообразия веснянок$( D _ { S i m }$Pdon, табл. S2) на растительных участках были ниже (3,3 ± 0,2) по сравнению с травяными участками (3,8 ± 0,1). Бета-разнообразие (βJAC) было наибольшим для папоротниково-ягодных участков с высокой оборачиваемостью по сравнению с компонентом гнездовости (рис. S5, табл. S5). Равномерность распределения хвостов (ESimpson) была самой высокой на папоротниково-ягодных участках, где мы также обнаружили самую высокую компоненту гнездовости $( beta _ { 1 N E } )$, вероятно, из-за того, что гемиэдафические и эвдафические виды были более сходными на папоротниково-ягодных участках.

Кроме того, мы обнаружили различия между типами землепользования в индексах нарушенности почвенной фауны. Экоморфологический индекс лемболанов и соотношение анексического и эндогеического компонентов дождевого червя были самыми низкими на огородных участках (табл. S2). Соотношение акари и коллембол было самым низким на травяных участках, а соотношение грибов и бактерий - самым высоким на овощных участках.

Обсуждение

Во всем мире растет интерес городских администраций к социально-экономическим и экологическим преимуществам городских садов6,11,12,17,23,29,59. Мы исследовали влияние методов управления садами на надземное и подземное разнообразие и взаимосвязанные функции почвы. В результате проведенных исследований (рис. 2, табл. 3) было выявлено прямое влияние на многофункциональность почвы и косвенное влияние, опосредованное почвенной фауной. В целом, наши результаты показали, что наибольшее влияние на многофункциональность почвы оказывают конкретные почвенные характеристики. Почвы с высокими биологическими показателями качества почвы, такими как органический и микробный углерод и бактерии, увеличивали потенциал многофункциональности почвы. Вероятно, это связано с практикой органического садоводства, такой как внесение компоста, из-за корреляции с увеличением калийной нагрузки и снижением насыпной плотности (табл. 3, табл. 1), что также оказывает влияние на почву.

Таблица 3.Окончательная наиболее упрощенная модель структурных уравнений (SEM;$A I C = 1 5 6 . 3 , F i s h e r ^ { prime } s$C=24.3, P=0.93), указывающая на прямое и косвенное влияние на многофункциональность почвы типов землепользования в саду, управления садом, разнообразия растительной и почвенной фауны, биомассы почвенной фауны, характеристик почвы и урбанизации.$R ^ { 2 } _ { M } i s$ на основе фиксированных эффектов и R2C на основе фиксированных и случайных (ID сада) эффектов. Общие оценки непрямых путей приведены в таблице S6.

качество22. Второе по силе влияние на многофункциональность почвы оказало выращивание овощей и бобовых на участках с однолетними овощами (гипотеза (i), рис. 1 стрелки 1a), вероятно, из-за частого нарушения почвы и незащищенности открытых почв по сравнению с участками с многолетними травами. Выращивание газонов и ягодников увеличило растительное разнообразие (рис. 1 стрелка 1b), но снизило биомассу почвенной фауны по сравнению с травяными участками. Городские гари с более высоким растительным разнообразием (гипотеза (ii), рис. 1, стрелка 3) повышали многофункциональность почвы напрямую, а также косвенно, через увеличение разнообразия фауны и, соответственно, ее биомассы. Общая закономерность повышения многофункциональности почвы при увеличении разнообразия растений согласуется с результатами, полученными в других экосистемах, таких как пашни, кустарники, луга и леса, где разнообразие растений повышает такие ЭС, как опыление, накопление углерода, борьба с вредителями и продуктивность60,61. Вопреки нашим ожиданиям, мы не обнаружили значительного прямого влияния интенсивности управления на многофункциональность почвы, но на участках с более интенсивным управлением наблюдалось снижение разнообразия растений и биомассы фауны. A

Таблица 4.PERMANOVA для дождевых червей (PERMANOVA EW; слева) и веснянок (PERMANOVA COL; справа) и методов управления, экологических показателей растений, характеристик почвы и характеристик сада в качестве объясняющих переменных. SA: стабильные агрегаты почвы, BD: насыпная плотность почвы, PR: сопротивление проникновению.

Аналогичная связь между интенсивностью управления и снижением разнообразия наблюдалась и на городских газонах. Лерман и др.62 показали, что стрижка газона раз в три недели, а не каждую неделю, увеличила количество газонокосилок в 2,5 раза и, соответственно, численность и разнообразие популяций пчел. Хотя Треш и др. показали, что разложение надземной63 и подземной22 органической массы увеличивается с ростом урбанизации, не было обнаружено значительного влияния урбанизации (гипотеза (v), рис. 1 стрелка 5) на многофункциональность почвы.

На структуру сообществ дождевых червей и веснянок влияли экологические показатели растений (рис. 3, табл. 3), отражающие условия жизни растений. Интересно, что на веслохвостов экологические показатели растений влияли сильнее, чем на дождевых червей, что говорит о доминирующем влиянии растений на веслохвостов50. Как и ожидалось, мы обнаружили более низкое альфа-разнообразие дождевых червей и веснянок на растительных участках, что, вероятно, связано с высокой степенью загрязненности почвы. Бета-разнообразие было постоянно высоким как в почвенной фауне, так и в растительных сообществах, что обусловлено высоким оборотом и низкой вложенностью компонентов. Состав растительных сообществ формировался под влиянием высокого оборота видов между садовыми участками, при этом наибольшие различия наблюдались на плодово-ягодных участках. Как и ожидалось, эти значительные различия возникли, скорее всего, в результате посадки растений и других методов управления садом, что привело к специфическому составу сообществ. Значения бета-разнообразия для обоих фаунистических сообществ были самыми низкими на овощных участках и максимальными для дождевых червей на травянистых участках и для веснянок на плодово-ягодных участках, что отражает различные экологические стратегии дождевых червей и веснянок.

Земляные черви являются важными индикаторами функционирования почвы51,52. Функциональные группы дождевых червей использовались для выявления воздействия культивации на различных почвах, таких как пастбища, сады или лесные почвы, а соотношение анексических и эндогеических видов использовалось в качестве индикатора загрязненных почв64 или нарушения почвенного покрова65. В часто

Рисунок 3.Анализ структуры сообществ почвенной фауны дождевых червей (a,b) и веснянок (c,d). Виды почвенной фауны окрашены в серый цвет, что соответствует трем экологическим категориям (табл. S1). В анализ были включены только виды со значимым (p < 0,001) эффектом (табл. S4) и только значимые объясняющие переменные (p < 0,05) из модели PERMANOVA (табл. 1). Типы землепользования в садах включают столбики стандартных отклонений.

На нарушенных огородных участках мы обнаружили самые низкие значения соотношения анексического и эндогеического количества дождевых червей и экоморфологического индекса коллембол, что указывает на снижение биологического качества почвы в результате ее нарушения48. В других исследованиях сообщалось о наиболее высоких значениях экоморфологического индекса коллембол в городских огородах и лесных массивах48. Однако самое высокое значение, обнаруженное на лесных участках (2,3), все же значительно ниже, чем среднее значение, обнаруженное нами на городских огородах Цюриха (5,8 ± 0,1), с высокой численностью эвдафических спрингтейлов, таких как P. pulvinata, F. quadriculata и I. minor. Обилие спрингтейлов обычно увеличивается от сельскохозяйственных к лесным участкам66. В данном случае они увеличились в 4,3 раза от растительных к травяным участкам. Помимо нарушения почвенного покрова, увеличение численности на травяных участках можно объяснить более высоким растительным покровом на участках с многолетней растительностью66 и тем, что травяные полосы предоставляют разнообразные микроместообитания для видов почвенной мезофауны48. В отличие от этого, Джоймел и др.48 обнаружили более высокую среднюю плотность на овощных грядках, чем в лесу или на лугах, что подчеркивает качество городских огородов с точки зрения биоразнообразия почвенной фауны и качества почвы. Кроме того, повышенное содержание органического вещества в почве городских садов3 может быть важным фактором для высокого разнообразия почвенной фауны, поскольку поступление органического вещества в почву садов может быть выше, чем в агрокультурные поля67. Более того, известно, что высокая интенсивность управления снижает разнообразие почвенной мезофауны68. Мы обнаружили более низкое соотношение акари и коллембол в травянистых почвах по сравнению с папоротниками и ягодниками, что соответствует доминированию акари в часто нарушаемых пахотных почвах или почвах виноградников48. Кроме того, мы обнаружили более высокую биомассу веснянок на травянистых участках, в то время как биомасса дождевых червей была на одинаковом и сравнительно высоком уровне на всех типах землепользования в городских садах. Например, численность дождевых червей (227,4 ± 15,5) была значительно выше, чем средние эталонные значения биологических показателей качества почвы, обнаруженные в травяных или пахотных почвах69. Что касается всех микроорганизмов68 , то $C _ { m i c }$ достигло максимума на травяных участках, а среднее значение (780,9 ± 21,3) было выше, чем на пахотных почвах (341 мг кг-1), но ниже, чем на луговых почвах (1249 мг кг-1) в Бельгии69 или Швейцарии70 (2077 мг кг-1). Такая картина $C _ { min }$ отражает методы управления, такие как внесение удобрений или обработка почвы68. Кроме того, состав сообществ почвенных микроорганизмов является важным фактором, определяющим функционирование почвы35. Например, изменение состава или активности грибов может увеличить поглощение углерода и круговорот питательных веществ35. Нарушение почвы71 или снижение разнообразия растений72

может привести к снижению соотношения грибов и бактерий. В то время как увеличение соотношения грибов и бактерий можно ожидать от пустынных к умеренным луговым и лесным почвам, предполагая, что в луговых почвах больше доминируют бактерии, чем в лесных почвах26. В данном случае мы обнаружили увеличение соотношения грибов и бактерий на растительных участках, что связано с увеличением числа копий генов грибов и уменьшением числа копий генов бактерий на этих участках (см. табл. S9, рис. S13). Это может быть связано с внесением компоста на овощных участках или увеличением разнообразия растений по сравнению с травяными участками.

Интуитивно понятная и довольно простая концепция многофункциональности24 и ее сведение к одной единственной метрике, например, к усредненному подходу37, требует критического рассмотрения. Например, функции и методы их измерения должны быть тщательно отобраны42. Сила взаимосвязи между многофункциональностью экосистем и биоразнообразием зависит от количества включенных функций, и в целом она сильнее, когда в расчет принимается большее количество функций73. Другой момент заключается в том, что объединение нескольких функций в одну метрику может затушевать информацию о потенциально контрастных отдельных функциях74. Самые высокие корреляции между почвенными функциями (см. рис. S14) были обнаружены между $C _ { min }$ и$N _ { min }$ (r=0.45, p =< 0.001), используемыми для расчета питательности почвы, и между $C _ { min }$ и WHC (r=0..43, p =< 0.001). Все остальные корреляции (r<0,27) свидетельствовали об определенной независимости выбранных функций почвы. Требуется умеренно положительная корреляция всех компонентов с многофункциональностью почвы, так как отрицательные корреляции между функциями могут быть ограничением для оценки многофункциональности73. Тем не менее, данная система оценки многофункциональности может быть использована в будущих исследованиях для оценки влияния управляемых городских зеленых насаждений на вклад природы в жизнь людей в городах.

Проведя оценку влияния практики городского садоводства на надземное и подземное разнообразие растений и почвенной фауны в масштабах города, мы продемонстрировали потенциальное воздействие решений садоводов на качество и функционирование почвы и последствия для биоразнообразия города. В заключение, наше исследование показывает, что более высокое разнообразие растений может прямо или косвенно повысить многофункциональность почвы за счет увеличения разнообразия и биомассы почвенной фауны. В предыдущем исследовании интенсивное управление садом снизило индексы качества почвы22. Здесь мы продемонстрировали, что высокая интенсивность управления садом также привела к снижению разнообразия растений и биомассы почвенной фауны, что негативно сказалось на многофункциональности почвы. Кроме того, мы проанализировали факторы, формирующие структуру сообществ почвенной фауны из видов дождевых червей и веслохвостов. Мы показали, что на них влияют экологические показатели растений, характеристики почвы и методы управления, такие как частота нарушения почвы или внесение воды. Мы пришли к выводу, что увеличение разнообразия растений в сочетании с почвозащитными методами управления способно повысить функциональность почвы, а также стимулировать биоразнообразие и создать более биофильные59 городские сады, поддерживая благосостояние людей и экологическую ценность городских зеленых насаждений. Несмотря на то, что почва является ключевым ресурсом в городах, она не была включена в большинство планов по озеленению городов75, поэтому мы рекомендуем включить городские сады, включая экологические методы управления, в будущие стратегии озеленения городов.

Методы

Дизайн исследования и градиенты.Исследование проводилось в 85 городских садах города Цюрих, Швейцария (рис. S1). Мы выбирали сады по трем независимым критериям22,76: (i) тип сада (домашний N=43 vs. аллотамент; N=42 Рис. S2), (ii) интенсивность управления (например, интенсивно управляемые овощные или папоротниковые грядки или экстенсивно управляемые луга) и (iii) степень урбанизации - от плотной застройки до периферийных районов в черте города. В каждом саду были отобраны два участка (2 м × 2 м) с разным управлением землепользованием (Таблица S12), относящиеся к одной из следующих трех категорий: однолетние овощные грядки (овощи;N=47), многолетние газоны и ягодники (газоны и ягодники;N=52) или многолетние газоны и луга (трава;N=71), отражающие наиболее распространенные типы землепользования в Цюрихе и многих других городах.

Практика управления садом оценивалась с помощью анкеты, содержащей 26 вопросов по управлению, специфичных для каждого типа землепользования, начиная от частоты стрижки газона и заканчивая внесением удобрений или прополкой (Таблица S3). Интенсивность управления садом оценивалась как сумма 26 вопросов по управлению. Кроме того, пять общих методов управления (нарушение среды, удобрения, пестициды, вода, прополка; табл. 2) были использованы в анализе состава сообщества. В качестве косвенного показателя урбанизации использовалось городское потепление, поскольку оно коррелировало с количеством застроенной и асфальтированной территории для разных радиусов (30-500 м) вокруг садов63. Оно было оценено как отклонение местной средней температуры воздуха ночью у поверхности на основе местной климатической модели77 , показавшей повышение температуры до 5 °C для урбанизированных садов.

Надземное разнообразие.Растительное разнообразие оценивали с помощью фористической инвентаризации78 культурных и спонтанно растущих растений на каждом участке отбора проб (N = 170). На основе этой инвентаризации 600 видов растений мы рассчитали альфа-разнообразие растений как общее количество видов растений на участке отбора проб и бета-разнообразие растений как среднее значение парных сравнений несходства по Жаккарду между каждым участком и всеми остальными участками79. Кроме того, мы использовали шестибалльную порядковую шкалу78 для расчета средневзвешенных значений семи экологических индикаторов растений80 (табл. 2), отражающих экологические требования растений81.

Подземное разнообразие.Земляные черви были собраны на меньшей подплощадке 0,3 м × 0,3 м в пределах участков отбора проб 2 м × 2 м с помощью комбинированного метода ручной сортировки и горчичной экстракции22. Дождевых червей хранили в этаноле 70, идентифицировали до видового уровня и классифицировали по трем экологическим категориям (табл. S1): эпигейные виды (обитающие в слое подстилки, с незначительной активностью норок), эндогейные виды (обитающие в почве, с горизонтальными норами) и анезийные виды (обитающие в больших и глубоких вертикальных норах).

Пробы пружинохвостов и клещей были взяты из шести ненарушенных почвенных кернов (диаметр 5 см, длина 8 см, Eijkelkamp, NL), отобранных случайным образом на участках размером 2 м × 2 м63. Рогохвосты были идентифицированы до видового уровня, включая жизненные формы в соответствии с экологическими и функциональными признаками (Таблица S1): эпедафические виды (обитающие в верхнем слое подстилки), гемиэдафические виды (обитающие на границе между подстилкой и почвой) и эвдафические виды (обитающие в почве).

Мы определили разнообразие почвенной фауны как среднее пропорциональное видовое богатство видов почвенной макрофауны (дождевые черви) и мезофауны (веснянки), следуя Allan et al.82. Бета-разнообразие почвенной фауны рассчитывали как среднее пропорциональное видовое бета-разнообразие дождевых червей и спрингтейлов, а индивидуальные показатели бета-разнообразия для каждой группы почвенной фауны рассчитывали как среднее попарное несходство по Жаккарду, аналогично бета-разнообразию растений. Биомасса почвенной фауны рассчитывалась как средняя доля биомассы на м2 почвы, с измеренной биомассой дождевых червей [гм-2] на индивидуальной основе (включая содержимое кишечника) и оцененной биомассой веснянок (коэффициент пересчета 5 г для каждой веснянки83).

Индексы нарушения почвенной фауны.Адаптация почвенной фауны к хозяйственной практике оценивалась с помощью четырех индексов нарушения почвенной фауны: экоморфологического индекса коллембол48 , соотношения акари и коллембол84 , соотношения грибов и бактерий26 , соотношения анексии и эндогеи дождевых червей64.

Характеристики почвы.Характеристики почвы оценивались с помощью комбинации трех физических, шести химических и четырех биологических измерений почвы (табл. 1), представляющих собой наиболее часто используемые показатели качества почвы85. Для расчета соотношения грибов и бактерий использовалась информация о микробном сообществе, состоящая из числа копий генов бактерий (16S) и грибов (18S). Подробности измерений приведены в таблице S13 и в работе Tresch et al.86.

Многофункциональность почвы.Как и в других исследованиях87 , для расчета многофункциональности почв мы использовали метод усреднения37 . Он рассчитывает среднее значение стандартизированных почвенных функций для каждого участка отбора проб. В общей сложности для расчета многофункциональности почвы мы использовали пять измерений (Таблица S11), связанных с важными функциями почвы. Три оцененные ключевые функции почвы: (i) разложение надземной и подземной подстилки, (ii) обеспечение почвы питательными веществами и (iii) хранение и регулирование почвенной воды. Разложение подстилки в надземной части почвы измерялось стандартизированной потерей массы листовой подстилки (Zea mays L.) в мешках для подстилки размером 4 мм63 , а разложение подстилки в подземной части - чистой потерей массы пакетиков зеленого чая, закопанных на глубину 8 см22. Обеспеченность почвы питательными веществами оценивали по скорости минерализации N$( N _ {мин } )$ и C$( C _ {мин } )$, а способность почвы к регулированию водного режима - по водоудерживающей способности (ВУС).

Анализ данных.Разнообразие почвенной фауны и биомасса рассчитывались путем определения видового богатства по таксономической группе, применения стандартизации для каждой таксономической группы, масштабированной в диапазоне от 0 до 1$( f ( x ) = ( x _ { i } - x _ { min } )$ $/ ( x _ { max } - x _ { min } )$ и последующего усреднения значений для каждого участка82. Надземное и подземное бета-разнообразие рассчитывали как среднее попарное несходство по Жаккарду при сравнении каждого участка с остальными участками выборки79 с использованием пакета R 'betapart'88. Многофункциональность почвы рассчитывалась путем масштабирования каждого из пяти измерений функций почвы в диапазоне от 0 до 187 и получения средних значений стандартизированных функций почвы в соответствии с подходом усреднения37. Взвешенные по сообществам средние значения экологических показателей растений рассчитывали с помощью R-пакета 'FD'89.

Мы использовали модель структурных уравнений (SEM) с использованием пакета "piecewiseSEM "57 , чтобы сделать вывод об относительной важности прямого и косвенного влияния городского садоводства, разнообразия растений, урбанизации и характеристик почвы на почвенную фауну и многофункциональность почвы. Для устранения мультиколлинеарности и сокращения количества переменных мы применили PCA для характеристик почвы и использовали первые четыре оси PCA, объясняющие 64,2% (табл. 1; рис. S4) вариаций (критерий Кайзера-Гуттмана). Мы использовали d-сепарационный тест Шипли для выявления недостающих путей в SEM и AICC для сравнения моделей. Мы использовали линейные модели смешанных эффектов (LMEM; lme(nlme;90) с садом в качестве случайного эффекта для каждого компонента SEM и представили стандартизированные (масштабированные по среднему и дисперсии) коэффициенты пути, а также маргинальный R2 и условный R2 на основе фиксированного и случайного эффектов57 (табл. 3). Были проверены предположения модели (рис. S11) и рассчитаны потенциальные модели пространственной автокорреляции с помощью индексов автокорреляции Морана I и пространственной структуры в остатках модели с помощью полувариограмм (рис. S12).

Для оценки изменений в разнообразии фауны и растений и индексов нарушенности почвенной фауны мы применили индивидуальный LMEM с идентичностью сада в качестве случайного эффекта и типами землепользования в качестве вариаций ответа. Мы проверили нормальность распределения, автокорреляцию и гетероскедастичность остатков модели и применили трансформацию (log(x+1)) в случаях: биомасса дождевых червей, соотношение анеки и эндогеи, соотношение акари и коллембол и биомасса весеннего хвоста. Мы представили средние значения и 95% доверительные интервалы апостериорного распределения байесовского вывода, основанного на 10 000 независимых симуляций91. Структура сообщества почвенной фауны была далее проанализирована с помощью мутационного многомерного дисперсионного анализа (PERMANOVA, 10 000 перестановок) с матрицей видов дождевых червей (EW) и веснянок (COL), сформированной по Хеллингеру, и неметрического многомерного шкалирования (NMDS) с использованием пакета "vegan "92. Для NMDS использовались только значимые переменные из PERMANOVA. Управление данными и статистический анализ представлены в виде проекта на языке R с использованием R 3.4.2 (R Core Team, 2017).

Ссылки

1. Организация Объединенных Наций. Преобразуя наш мир: Повестка дня 2030 для устойчивого развития. Tech. Rep. (2015).
   1. Лорам, А., Уоррен, П. Х. и Гастон, К. Дж. Городские домашние сады (XIV): Te Characteristics of Gardens in Five Cities. Environ.Manag. 42, 361-376, https://doi.org/10.1007/s00267-008-9097-3 (2008).
2. Эдмондсон, Дж. Л., Дэвис, З. Г., Гастон, К. Дж. и Лик, Дж. Р. Городское земледелие на участках сохраняет качества почвы, пострадавшие от традиционного сельского хозяйства. J. Appl. Ecol. 51, 880-889, https://doi.org/10.1111/1365-2664.12254 (2014).
   1. Соанес, К. и др. Исправление распространенных заблуждений для вдохновения природоохранных действий в городской среде. Conserv. Biol. 33, 300-306, https://doi.org/10.1111/cobi.13193 (2019).

   2. Оуэн, Дж. Экология сада: Te First Fifeen Years. (Издательство Кембриджского университета, Кембридж, 1991).

   3. Goddard, M. A., Dougill, A. J. & Benton, T. G. Scaling up from gardens: biodiversity conservation in urban environments. Trends Ecol. Evol. 25, 90-98, https://doi.org/10.1016/j.tree.2009.07.016 (2010).

   4. Мартеллоццо, Ф. Прогнозирование высокой корреляции при переходе сельскохозяйственных ландшафтов в городские районы. Int. J. Agric. Environ. Inf. Syst.3, 22-34, https://doi.org/10.4018/jaeis.2012070102 (2012).

   5. Тан, П. Й. и Джим, К. Й. Озеленение городов. Advances in 21st Century Human Settlements (Springer Singapore, Singapore, 2017).

   6. Эндрени, Т. А. Стратегическое выращивание городских лесов улучшит наш мир. Nat. Commun. 9, 1160, https://doi.org/10.1038/s41467018-03622-0 (2018).

   7. Ли-Смит, Д. Города кормят людей: обновленная информация о городском сельском хозяйстве в экваториальной Африке. Environ. Urban. 22, 483-499, https://doi.org/10.1177/0956247810377383 (2010).

   8. Зигнер, А., Соуэрвайн, Дж. и Эйси, К. Улучшает ли городское сельское хозяйство продовольственную безопасность? Изучение взаимосвязи между доступом к продовольствию и распределением продуктов питания, производимых в городах, в США: A Systematic Review. Sustainability 10, 2988, https://doi.org/10.3390/su10092988 (2018).

   9. Редвуд, М. Сельское хозяйство в городском планировании: создание средств к существованию и продовольственная безопасность (Routledge, 2009).

   10. Болунд, П. и Хунхаммар, С. Экосистемные услуги в городских районах. Ecol. Econ. 29, 293-301, https://doi.org/10.1016/S09218009(99)00013-0 (1999).

   11. Эдмондсон, Дж. Л., Дэвис, З. Г., Макхью, Н., Гастон, К. Дж. и Лик, Дж. Р. Органический углерод, скрытый в городских экосистемах. Sci. Rep. 2,963, https://doi.org/10.1038/srep00963 (2012).

   12. Самнегорд, У., Перссон, А. С. и Смит, Х. Г. Сады приносят пользу пчелам и улучшают опыление на интенсивно используемых сельскохозяйственных угодьях. Biol.Conserv. 144, 2602-2606, https://doi.org/10.1016/j.biocon.2011.07.008 (2011).

   13. Левин, М. Дж. и др. Почвы в городах. (2017).

   14. Фрей, Д. и др. Риск хищничества, формируемый сложностью среды обитания и ландшафта в городской среде. J. Appl. Ecol. 55, 2343-2353, https://doi.org/10.1111/1365-2664.13189 (2018).

   15. Суска, Т., Гафн, С. и Делл'Оссо, Г. Положительные эффекты растительности: Городской остров тепла и зеленые крыши. Environ. Pollut. 159, 2119-2126, https://doi.org/10.1016/j.envpol.2011.03.007 (2011).

   16. Хофманн, М., Янг, К., Бинц, Т. М., Баумгартнер, М. Р. и Бауэр, Н. Контакт с природой благотворно влияет на здоровье: Смешанная эффективность различных механизмов. Int. J. Environ. Res. Public Heal. 15, https://doi.org/10.3390/ijerph15010031 (2018).

   17. Барджетт, Р. Д. Земля имеет значение: Как почва лежит в основе цивилизации. (Издательство Оксфордского университета, Оксфорд, 2016).

   18. Коггер, К. Г. Потенциальные преимущества компоста для восстановления почв, нарушенных городской застройкой. Compost. Sci. Util. 13, 243-251, https://doi.org/10.1080/1065657X.2005.10702248 (2005).

   19. Треш, С. и др. Влияние садовника на качество городской почвы. Front. Environ. Sci. 6, https://doi.org/10.3389/fenvs.2018.00025 (2018).

   20. Кабрал, И. и др. Экосистемные услуги аллотаментов и общественных садов: Исследование на примере Лейпцига, Германия. Urban For. Urban Green.23, 44-53, https://doi.org/10.1016/j.ufug.2017.02.008 (2017).

   21. Гектор, А. и Багчи, Р. Биоразнообразие и многофункциональность экосистем. Nature 448, 188-190, https://doi.org/10.1038/nature05947 (2007).

   22. Wall, D. H., Bardgett, R. D. & Kelly, E. Biodiversity in the dark. Nat. Geosci. 3, 297-298, https://doi.org/10.1038/ngeo860 (2010).

   23. Фирер, Н., Стрикленд, М. С., Липцин, Д., Брэдфорд, М. А. и Кливленд, К. К. Глобальные закономерности в подземных сообществах. Ecol. Lett.12, 1238-1249, https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2009.01360.x (2009).

   24. Buchholz, J. et al. Почвенная биота на виноградниках в большей степени зависит от растений и качества почвы, чем от интенсивности обработки или окружающего ландшафта. Sci. Rep. 7, 1-12, https://doi.org/10.1038/s41598-017-17601-w (2017).

   25. Амоссе, Ж. и др. Разнообразие и структура сообществ дождевых червей, энхитреид и нематод в городских почвах разного возраста. Eur. J. Soil Biol. 73, 46-58, https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2016.01.004 (2016).

   26. Лоренц, К. Управление городскими почвами для производства продуктов питания. В книге Steward, T. A. & Lal, R. (eds) Urban Soils (Boca Raton: CRC Press., 2017). 30. Bardgett, R. & Van Der Putten, W. Belowground biodiversity and ecosystem functioning. Nature 515, 505-511, https://doi.org/10.1038/nature13855 (2014).

   27. Mori, A. S., Isbell, F. & Seidl, R. β-Diversity, Community Assembly, and Ecosystem Functioning. Trends Ecol. Evol. 33, 549-564, https://doi.org/10.1016/j.tree.2018.04.012 (2018).

   28. Вагг, К., Бендер, С. Ф., Видмер, Ф. и ван дер Хейден, М. Г. А. Биоразнообразие почв и состав почвенных сообществ определяют многофункциональность экосистем. Proc. Natl. Acad. Sci. 111, 5266-5270, https://doi.org/10.1073/pnas.1320054111, arXiv:1604.05974v2 (2014).

   29. Dedeyn, G. & van der Putten, W. H. Linking aboveground and underground diversity. Trends Ecol. Evol. 20, 625-633, https://doi.org/10.1016/j.tree.2005.08.009 (2005).

   30. Уордл, Д. А. Сообщества и экосистемы, связывающие надземные и подземные компоненты. Том 34 монографии по популяционной биологии (Princeton University Press, 2002).

   31. Morriën, E. et al. Почвенные сети становятся более связанными и поглощают больше углерода по мере восстановления природы. Nat. Commun.8, 14349, https://doi.org/10.1038/ncomms14349 (2017).

   32. Vauramo, S. & Setälä, H. Разложение лабильных и рекальцитрантных типов подстилки под различными растительными сообществами в городских почвах.Urban Ecosyst. 14, 59-70, https://doi.org/10.1007/s11252-010-0140-9 (2011).

   33. Byrnes, J. E. K. et al. Исследование взаимосвязи между биоразнообразием и многофункциональностью экосистем: Challenges and solutions.Methods Ecol. Evol. 5, 111-124, https://doi.org/10.1111/2041-210X.12143, arXiv:1011.1669v3 (2014).

   34. Manning, P. et al. Redefning ecosystem multifunctionality. Nat. Ecol. Evol. 2, 427-436, https://doi.org/10.1038/s41559-017-0461-7 (2018).

   35. Мори, А. С. и др. Низкая многофункциональная избыточность разнообразия почвенных грибов в различных масштабах. Ecol. Lett. 19, 249-259, https://doi.org/10.1111/ele.12560 (2016).

   36. Альстерберг К. и др. Разнообразие местообитаний и многофункциональность экосистем - важность прямых и косвенных эффектов. Sci. Adv. 3, https://doi.org/10.1126/sciadv.1601475 (2017).

   37. Delgado-Baquerizo, M. et al. Микробное разнообразие определяет многофункциональность в наземных экосистемах. Nat. Commun. 7, 10541, https://doi.org/10.1038/ncomms10541 (2016).

   38. Аллан, Э. и др. Интенсификация землепользования изменяет многофункциональность экосистем через потерю биоразнообразия и изменение функционального состава. Ecol. Lett. 18, 834-843, https://doi.org/10.1111/ele.12469 (2015).

   39. Lundholm, J. T. Видовое разнообразие растений на зеленых крышах улучшает многофункциональность экосистемы. J. Appl. Ecol. 52, 726-734, https://doi.org/10.1111/1365-2664.12425, arXiv:1011.1669v3 (2015).

   40. Wall, D. H. et al. Глобальный эксперимент по разложению показывает, что воздействие почвенных животных на разложение зависит от климата. Glob.Chang. Biol. 14, 2661-2677, https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2008.01672.x (2008).

   41. Van Eekeren, N. et al. Экосистемные услуги на пастбищах, связанные с биотическими и абиотическими параметрами почвы. Почвенный биол. Biochem. 42, 1491-1504, https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2010.05.016 (2010).

   42. Эгерер, М. Х. и др. Регулирование численности травоядных в городских агроэкосистемах: Прямые и косвенные эффекты. Basic Appl. Ecol. 29, 44-54, https://doi.org/10.1016/j.baae.2018.02.006 (2018).

   43. Smetak, K. M., Johnson-Maynard, J. L. & Lloyd, J. E. Earthworm population density and diversity in diferent-aged urban systems.Appl. Soil Ecol. 37, 161-168, https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2007.06.004 (2007).

   44. Йоймель, С. и др. Городские и промышленные землепользования имеют более высокое биологическое качество почвы, чем ожидается на основе физико-химического качества. Sci.Total. Environ. 584-585, 614-621, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2017.01.086 (2017).

   45. Setälä, H. M. et al. Тип и возраст растительности определяют изменения свойств почвы, азота и поглощения углерода в городских парках в условиях холодного климата. Front. Ecol. Evol. 4, 1-14, https://doi.org/10.3389/fevo.2016.00093 (2016).

   46. Гобат, Ж. М., Арагно, М. и Маттеи, В. Живая почва, основы почвоведения и биологии почв. (Science Publishers, Enfeld, NS, Canada, 2004).

   47. Blouin, M. et al. Обзор влияния дождевых червей на функции почвы и экосистемные услуги. Eur. J. Soil Sci. 64, 161-182, https://doi.org/10.1111/ejss.12025, 0000-0002-8166-1526 (2013).

   48. Ле Байон, Р.-К. и др. Земляные черви как инженеры экосистем: A review (Nova Science Publishers, Inc., 2017).

   49. де Лима и Сильва, К. и др. Сравнительная токсичность имидаклоприда и тиаклоприда для различных видов почвенных беспозвоночных. Ecotoxicology 26, 555-564, 10.1007Vs10646-017-1790-7, arXiv:1408.1149 (2017).

   50. Дос Сантос, М. А. Б. и др. Морфологическое разнообразие весенних хвостов в системах землепользования. Rev. Bras. Ciência do Solo 42, 1-19, https://doi.org/10.1590/18069657rbcs20170277 (2018).

   51. Hopkin, S. P. Biology of springtails:(Insecta: Collembola) (OUP Oxford, 1997).

   52. Shipley, B. A New Inferential Test for Path Models Based on Directed Acyclic Graphs. Struct. Equ. Model. A Multidiscip. J. 7, 206-218, https://doi.org/10.1207/S15328007SEM0702_4 (2000).

   53. Lefcheck, J. S. piecewiseSEM: Piecewise structural equation modelling in r for ecology, evolution, and systematics. Methods Ecol.Evol. 7, 573-579, https://doi.org/10.1111/2041-210X.12512, 1509.01845 (2016).

   54. Шомбург, А. и др. Стабильность структуры верхнего слоя почвы на восстановленной пищевой равнине: Влияние колебаний уровня воды, параметров почвы и инженеров экосистемы. Sci. Total. Environ. 639, 1610-1622, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.05.120 (2018).

   55. Лин, Б. Б., Эгерер, М. Х. и Оссола, А. Городские сады как пространство для развития биофилии: Evidence and Ways Forward. Front. Built Environ. 4, 1-10, https://doi.org/10.3389/fuil.2018.00079 (2018).

   56. Исбелл, Ф. и др. Преимущества увеличения разнообразия растений в устойчивых агроэкосистемах. J. Ecol. 105, 871-879, https://doi.org/10.1111/13652745.12789 (2017).

   57. Чен, С. и др. Разнообразие растений повышает продуктивность и увеличивает накопление углерода в почве. Proc. Natl. Acad. Sci. 115, 4027-4032, https://doi.org/10.1073/pnas.1700298114 (2018).

   58. Лерман, С. Б., Контоста, А. Р., Милам, Дж. и Бэнг, К. Косить или косить меньше: Частота стрижки газонов влияет на численность и разнообразие пчел в пригородных дворах. Biol. Conserv. 221, 160-174, https://doi.org/10.1016/j.biocon.2018.01.025 (2018).

   59. Треш, С. и др. Разложение мусора под влиянием почвенной фауны, разнообразия растений и управления почвой в городских садах. Sci. Total. Environ.658, 1614-1629, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.12.235 (2019).

   60. Pérès, G. et al. Индикаторы земляных червей как инструменты для мониторинга почв, определения их характеристик и оценки рисков. Пример из национальной программы "Биоиндикатор" (Франция). Pedobiologia (Jena). 54, https://doi.org/10.1016/j.pedobi.2011.09.015 (2011).

   61. Фурнье, Б., Самаритани, Э., Шрестха, Ж., Митчелл, Э. А. и Ле Байон, Р. К. Паттерны сообществ дождевых червей и видовых признаков в зависимости от градиента возмущений на восстановленной пищевой равнине. Appl. Soil Ecol. 59, 87-95, https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2012.03.015 (2012).

   62. Sousa, J. P. et al. Изменения в богатстве и разнообразии Collembola вдоль градиента интенсивности землепользования: A pan European study.Pedobiologia (Jena). 50, 147-156, https://doi.org/10.1016/j.pedobi.2005.10.005 (2006).

   63. Жоймель, С. и др. Физико-химические характеристики верхнего слоя почвы для контрастных лесных, сельскохозяйственных, городских и промышленных землепользований во Франции. Sci. Total. Environ. 545-546, 40-47, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2015.12.035 (2016).

   64. Клузо, Д. и др. Интеграция биоразнообразия в мониторинг качества почвы: Базовые показатели для параметров микробной и почвенной фауны для различных типов землепользования. Eur. J. Soil Biol. 49, 63-72, https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2011.11.003 (2012).

   65. Крюгер, И., Шартен, К., ван Веземаэль, Б. и Карноль, М. Определение эталонной системы биологических показателей качества сельскохозяйственной почвы в Валлонии, Бельгия. Ecol. Indic. 95, 568-578, https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2018.08.010 (2018).

   66. Oberholzer, H. R. & Scheid, S. Bodenmikrobiologische Kennwerte. Erfassung des Zustands landwirtschaflicher Böden im NABO Referenzmessnetz anhand biologischer Parameter (NABObio). Umwelt-Wissen (2007).

   67. Парфтт, Р. Л. и др. Влияние удобрений, гербицидов и управления выпасом на пастбищах на растительные и почвенные сообщества. Appl. Soil Ecol.45, 175-186, https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2010.03.010 (2010).

   68. Eisenhauer, N. et al. Биомасса корней и экссудаты связывают разнообразие растений с биомассой почвенных бактерий и грибов. Sci. Rep. 7, 1-8, https://doi.org/10.1038/srep44641, NIHMS150003 (2017).

   69. Meyer, S. T. et al. Biodiversity-multifunctionality relationships depend on identity and number of measured functions. Nat. Ecol.Evol. 2, 44-49, https://doi.org/10.1038/s41559-017-0391-4 (2018).

   70. Брэдфорд, М. А. и др. Разрывность в ответах экосистемных процессов и многофункциональности на изменение состава почвенного сообщества. Proc. Natl. Acad. Sci. 111, 14478-14483, https://doi.org/10.1073/pnas.1413707111 (2014).

   71. Teixeira da Silva, R., Fleskens, L., van Delden, H. & van der Ploeg, M. Incorporating soil ecosystem services into urban planning: status, challenges and opportunities. Landsc. Ecol. 33, 1087-1102, https://doi.org/10.1007/s10980-018-0652-x (2018).

   72. Янг, К., Фрей, Д., Моретти, М. и Бауэр, Н. Исследовательская заметка: неоднородность среды обитания, сообщаемая владельцем сада, предсказывает видовое богатство растений в городских садах. Landsc. Urban Plan. 185, 222-227, https://doi.org/10.1016/j.landurbplan.2019.01.013 (2019).

   73. Parlow, E., Scherer, D. & Fehrenbach, U. Klimaanalyse der Stadt Zürich (KLAZ) - Wissenschaflicher Bericht. Tech. Rep. (2010).

   74. Фрей, Д. и Моретти, М. Всеобъемлющий набор данных о культивируемых и спонтанно растущих сосудистых растениях в городских садах. Data Br. в печати, 103982, https://doi.org/10.1016/j.dib.2019.103982 (2019).

   75. Villéger, S., Grenouillet, G. & Brosse, S. Decomposing functional b-diversity reveals that low functional b-diversity is driven by low functional turnover in European fsh assemblages. Glob. Ecol. Biogeogr. 22, 671-681, https://doi.org/10.1111/geb.12021, 1106.4388 (2013).

   76. Ландольт, Э. и др. Flora indicativa. Значения экологических показателей и биологические атрибуты форы Швейцарии и Альп. 2-е изд. (Haupt Verlag, Bern, 2010).

   77. Вилди, О. Почему средние значения индикаторов не являются необъективными. J. Veg. Sci. 27, 40-49, https://doi.org/10.1111/jvs.12336 (2016).

   78. Аллан, Э. и др. Межгодовые колебания интенсивности землепользования повышают многообразие лугов. Proc. Natl. Acad. Sci. 111, 308-313, https://doi.org/10.1073/pnas.1312213111 (2014).

   79. Petersen, H. & Luxton, M. A Comparative Analysis of Soil Fauna Populations and Teir Role in Decomposition Processes. Oikos 39, 288, https://doi.org/10.2307/3544689 (1982).

   80. Parisi, V., Menta, C., Gardi, C., Jacomini, C. & Mozzanica, E. Сообщества микроартропод как инструмент для оценки качества почвы и биоразнообразия: Новый подход в Италии. Agric. Ecosyst. Environ. 105, 323-333, https://doi.org/10.1016/j.agee.2004.02.002 (2005).

   81. Бюнеманн, Э. К. и др. Качество почвы - критический обзор. Почвенный биол. Biochem. 120, 105-125, https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2018.01.030, arXiv:1011.1669v3 (2018).

   82. Треш, С. и др. Оценка качества городских почв - всеобъемлющий набор данных для тематического исследования почв городских садов. Front. Environ. Sci.6, 1-5, https://doi.org/10.3389/fenvs.2018.00136 (2018).

   83. Schuldt, A. et al. Биоразнообразие на разных трофических уровнях обуславливает многофункциональность в лесах с высоким разнообразием. Nat. Commun. 9, 2989, https://doi.org/10.1038/s41467-018-05421-z (2018).

   84. Baselga, A. & Orme, C. D. L. Betapart: Пакет R для изучения бета-разнообразия. Methods Ecol. Evol. 3, 808-812, https://doi.org/10.1111/j.2041-210X.2012.00224.x (2012).

   85. Лалиберте, Э. и Лежандр, П. Основанная на расстоянии система измерения функционального разнообразия по нескольким признакам. Ecology 91, 299-305, https://doi.org/10.1890/08-2244.1 (2010).

   86. Pinheiro, J., Bates, D., DebRoy, S., Sarkar, D. & R Core Team. {nlme}: Linear and Nonlinear Mixed Efects Models (2018).

   87. Корнер-Нивергельт, Ф. и др. Байесовский анализ данных в экологии с использованием линейных моделей с помощью R, BUGS и Stan (Academic Press, 2015).

   88. Оксанен, Й. и др. веган: Пакет "Экология сообществ" (2017).

Благодарности

Мы благодарны Адольфу Муньянгабе и Антону Куну (измерения почвы), Лене Фишер (индекс чайных пакетиков и выделение дождевых червей), Штефану Грюбельнигу и Рето Хенцманну (отбор проб почвы и почвенной фауны), доктору Лукасу Пффнеру (определение дождевых червей), доктору Даниэлю Хафельфнгеру (разложение подстилки в пакетиках) и доктору Йоргу Саламону (определение коллембол) за их исключительную поддержку и помощь в полевых и лабораторных условиях. В частности, мы благодарим доктора Роберта Хоума за помощь в подготовке рукописи и 85 садоводов, принявших участие в исследовании, за предоставление доступа к их садам и заинтересованность в развитии биоразнообразия в городах. Мы с благодарностью признаем финансовую поддержку междисциплинарного проекта BetterGardens, оказанную Швейцарским национальным научным фондом в рамках программы Sinergia (CRSII1_154416).

Авторский вклад

А.Ф., М.М., Р.Л., П.М., Д.Ф. и С.Т. разработали концепцию и дизайн исследования, С.Т. выполнила полевые и лабораторные работы с помощью Б.С. и Д.Ф. С.Т. проанализировала данные. Все авторы прорецензировали рукопись.

Дополнительная информация

Дополнительная информация сопровождает эту работу на сайте https://doi.org/10.1038/s41598-019-46024-y.

Конкурирующие интересы: Авторы не заявляют о наличии конкурирующих интересов.

Примечание издателя: Springer Nature сохраняет нейтралитет в отношении юрисдикционных претензий к опубликованным картам и институциональным аффилиациям.

Открытый доступ Эта статья лицензирована в соответствии с международной лицензией Creative Commons Attribution 4.0, которая разрешает использование, совместное использование, адаптацию, распространение и воспроизведение на любом носителе или в любом формате при условии, что вы отдаете должное автору(ам) и источнику, даете ссылку на лицензию Cre ative Commons и указываете, были ли внесены изменения. Изображения или другие материалы третьих лиц в этой статье включены в статью по лицензии Creative Commons, если иное не указано в строке кредитования материала. Если материал не включен в лицензию Creative Commons, а его предполагаемое использование не разрешено законодательством или выходит за рамки допустимого, вам необходимо получить разрешение непосредственно у правообладателя. Чтобы ознакомиться с копией этой лицензии, посетите сайт http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Изображение с сайта https://pxhere.com/en/photo/991732