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Efeitos diretos e indiretos da jardinagem urbana na diversidade acima e abaixo do solo, influenciando a multifuncionalidade do solo

Recebido: 21 de março de 2019

Aceito: 18 de junho de 2019

Publicado em: xx xx xxxx

Simon Tresch 1,2,3, David Frey2,4, Renée-Claire Le Bayon3, Paul Mäder 1, Bernhard Stehle1,5, Andreas Fliessbach 1 e Marco Moretti2

As hortas urbanas são espaços verdes populares que têm o potencial de fornecer serviços ecossistêmicos essenciais, apoiar o bem-estar humano e, ao mesmo tempo, promover a biodiversidade nas cidades. Investigamos o impacto das atividades de jardinagem em cinco funções do solo e a relação entre a planta (600 spp.) e a fauna do solo (minhocas: 18 spp., colêmbolos: 39 spp.) em 85 jardins urbanos (170 locais) na cidade de Zurique (Suíça). Nossos resultados sugerem que a alta diversidade de plantas em jardins teve um efeito positivo sobre a fauna e a multifuncionalidade do solo, e que a intensidade do manejo dos jardins diminuiu a diversidade de plantas. Os índices de atividade biológica no solo, como o carbono orgânico e microbiano e a abundância de bactérias, mostraram um efeito positivo direto na multifuncionalidade do solo. A umidade e a perturbação do solo, impulsionadas pela irrigação e lavoura, foram as forças motrizes que estruturaram as comunidades de plantas e fauna do solo. Os valores indicadores de plantas mostraram-se úteis para avaliar a estrutura da comunidade da fauna do solo, mesmo em conjuntos de plantas antropogênicas. Concluímos que, para melhorar as funções do solo, os jardineiros devem aumentar a diversidade de plantas e diminuir a intensidade do manejo. As práticas de gestão de proteção do solo, como a aplicação de composto, cobertura morta ou evitar o preparo do solo, devem ser incluídas no planejamento do espaço verde urbano para melhorar a biodiversidade urbana e a contribuição da natureza para as pessoas.

A manutenção de espaços verdes urbanos funcionais e biodiversos é fundamental para cidades habitáveis (cf. ODS 111). As hortas urbanas são um dos principais componentes dos espaços verdes urbanos em muitos países2,3. Elas são heterogêneas em termos de estrutura, mas, apesar de seu tamanho relativamente pequeno, fornecem recursos essenciais de habitat e aumentam a conectividade das paisagens urbanas4. A gestão de jardins cria diversos tipos de uso da terra em jardins, incluindo habitats com vegetação perene, como gramados, ou habitats com vegetação anual, como canteiros de hortaliças2. Esses microhabitats diversificados sustentam a biodiversidade urbana e têm a capacidade de fornecer contribuições da natureza para as pessoas5,6. Espera-se que o aumento mundial da população humana ocorra principalmente em áreas urbanas7, enquanto as cidades em crescimento muitas vezes se expandem para solos agrícolas férteis, desafiando assim o fornecimento de alimentos frescos no futuro8. Há um grande potencial para a produção de alimentos em hortas urbanas e, ao mesmo tempo, para o fornecimento de outros serviços ecossistêmicos (ES) em cidades densamente povoadas9. Estima-se que a agricultura urbana forneça alimentos para aproximadamente 800 milhões de pessoas10, embora seja difícil avaliar a escala global atual11. Entretanto, centenas de milhões de cidadãos dependem da agricultura urbana para parte de sua alimentação12. No entanto, os solos das hortas urbanas também são importantes para regular as funções do solo, como o armazenamento de água (controle de alimentos13), armazenamento de C e N14, polinização15, formação do solo16, controle de pragas17 ou para diminuir a intensidade da ilha de calor urbana18 e fornecer habitats para muitas espécies, mesmo em áreas densamente urbanizadas6. De uma perspectiva sociológica, as hortas urbanas são importantes para a recreação, o bem-estar e a interação social19.

A jardinagem urbana tem uma longa tradição em muitos países do mundo20. Como consequência de décadas de práticas benéficas de manejo do solo, como a aplicação de adubo21 , os solos de jardins urbanos nem sempre

1Instituto de Pesquisa de Agricultura Orgânica (FiBL), Departamento de Ciências do Solo, Ackerstrasse 113, 5070, Frick, CH, Suíça. 2Swiss Federal Research Institute WSL, Biodiversity and Conservation Biology, Zürcherstrasse 111,8903, Birmensdorf, CH, Suíça. 3Universidade de Neuchâtel, Instituto de Biologia, Laboratório de Ecologia Funcional, Rue Emile-Argand 11, 2000, Neuchâtel, CH, Suíça. 4ETHZ, Department of Environmental System Science, Institute of Terrestrial Ecosystems, Universitaetstrasse 16, 8092, Zurique, CH, Suíça. 5Universidade de Konstanz, Departamento de Biologia, Ecologia, Universitätstrasse 10, 78464, Konstanz, DE, Alemanha. Correspondências e solicitações de materiais devem ser endereçadas a S.T. (e-mail: )

Tabela 1.Características do solo que descrevem a qualidade do solo das hortas urbanas usadas como variáveis explicativas no SEM. As quatro primeiras pontuações dos eixos da PCA (PC1-PC4; Fig. S4) foram usadas (critérios de Kaiser-Guttman) como variáveis explicativas no SEM (Fig. 2), explicando 64,2% da variação total.

Figura 1.Modelo SEM a priori com hipóteses de efeitos diretos e indiretos da jardinagem urbana na multifuncionalidade do solo. As relações positivas esperadas são apresentadas em preto e as negativas em vermelho; as setas cinzas representam os efeitos positivos e negativos. Esperamos que as hortaliças anuais (setas 1a) influenciem negativamente a fauna da planta e do solo, bem como a multifuncionalidade do solo, em comparação com os locais de grama perene, enquanto as flores perenes (setas 1b) apresentarão efeitos positivos. Espera-se que a intensidade do manejo (setas 2) afete negativamente a diversidade de plantas e a fauna do solo, bem como a multifuncionalidade do solo. Espera-se que uma maior diversidade de plantas (setas 3) tenha um efeito positivo sobre a fauna e a multifuncionalidade do solo. Também se espera que a diversidade e a biomassa da fauna do solo (setas 4a e 4b) tenham um efeito positivo na multifuncionalidade do solo. A urbanização (setas 5) pode ter um efeito positivo ou negativo sobre a fauna e a multifuncionalidade do solo. Os efeitos esperados das características do solo (setas 6) podem ser encontrados na Fig. S9.

ser tão pobres em qualidade e potencialmente poluídos quanto outros solos urbanos3,22. Apesar da importância dos jardins para a biodiversidade urbana6, as informações sobre a importância ecológica dos lotes e jardins domésticos ainda são escassas em comparação com os espaços verdes públicos2,23. No entanto, há um grande número de evidências de que a biodiversidade impulsiona os processos do ecossistema e os serviços relacionados nas comunidades acima do solo24, mas o funcionamento da biodiversidade abaixo do solo é muito menos compreendido25. Embora tenha sido demonstrado que a biodiversidade do solo está ligada de várias maneiras à biodiversidade acima do solo26,27, são necessárias mais pesquisas para entender melhor essas relações. Os solos de jardins são fortemente influenciados pelas atividades humanas3,22,28, mas também são afetados pelo uso anterior da terra, pelo grau de perturbação ou por fatores relacionados ao clima, como o efeito da ilha de calor urbana29. As funções do solo são fornecidas e controladas por uma grande variedade de organismos do solo30, também em solos urbanos28, onde a frequência de perturbação do solo é frequentemente alta29. As alterações na composição da comunidade da fauna do solo, tanto na diversidade alfa quanto na beta31, por exemplo, devido à perturbação do solo, podem prejudicar as funções do solo, como a decomposição da matéria orgânica ou a retenção de nutrientes32. As interações das espécies acima e abaixo do solo, que impulsionam as funções do ecossistema, pelo menos em escala local33, estão principalmente ligadas às plantas34. Entretanto, ainda se sabe muito pouco sobre essa relação entre a diversidade acima e abaixo do solo e as funções associadas do solo35, especialmente para solos de jardins36.

A capacidade de um ecossistema de fornecer várias funções, a chamada multifuncionalidade24, pode ser calculada como índices com base nas funções de interesse37. Essas medidas de multifuncionalidade (ou seja, a abordagem de cálculo da média) foram usadas para analisar uma ampla gama de fatores determinantes do ecossistema38, como características do solo39, diversidade de habitat40, clima41 ou práticas de gestão na agricultura42 e até mesmo em ecossistemas construídos, como telhados verdes43. Aqui, nos concentramos em cinco medições independentes para calcular a multifuncionalidade do solo, desde a decomposição de lixo acima do solo44 e abaixo do solo27 até o fornecimento de nutrientes para o crescimento das plantas45 e a regulação da água, como a capacidade de armazenamento de água46.

Recentemente, as pesquisas sobre solos de jardins urbanos têm recebido maior atenção3,17,28,47,48, especialmente no que diz respeito à saúde e ao bem-estar humanos29. Entretanto, nossa compreensão das complexas interações entre as práticas de manejo, a biodiversidade do solo e o funcionamento do solo ainda é escassa49. Neste estudo, nos concentramos nas atividades de jardinagem nos dois tipos de jardins mais dominantes de Zurique (CH), os jardins de loteamento e os jardins domésticos, e avaliamos as interações entre a diversidade de plantas acima do solo e a diversidade da fauna do solo abaixo do solo. Investigamos as minhocas (Oligochaeta: Lumbricidae), que representam as espécies da macrofauna do solo, e os colêmbolos (Hexapoda: Collembola), que representam as espécies da mesofauna do solo, como indicadores do funcionamento do solo50 e avaliamos os impactos da jardinagem urbana na multifuncionalidade do solo. As minhocas são geralmente descritas como engenheiras do ecossistema50, devido ao seu impacto na estrutura e na qualidade do solo, pelo menos em solos temperados51. Elas são importantes organismos indicadores das funções do solo52, da perturbação do solo e das práticas de manejo50. Foi demonstrado que também em ecossistemas urbanos, como parques ou jardins urbanos, eles são indicadores sensíveis da intensidade do manejo antropogênico47. Os colêmbolos são um grupo importante de microartrópodes50 e podem ser usados como indicadores do uso sustentável da terra, da qualidade do solo27 ou do uso de pesticidas53. Além disso, eles são usados para avaliar a funcionalidade do solo54 e o impacto dos fatores ambientais55 sobre a biodiversidade do solo. Além disso, avaliamos a microfauna do solo por meio de medições biológicas do solo, como respiração basal, biomassa microbiana e números de cópias de genes de bactérias e fungos (Tabela 1).

O objetivo geral de nosso estudo foi investigar os impactos das práticas de manejo de jardins (índice de intensidade de manejo, tipos de uso da terra em jardins) na diversidade de plantas acima do solo e na diversidade da fauna do solo abaixo do solo, e seus efeitos diretos e indiretos na multifuncionalidade do solo. Nossa hipótese (cf. modelo de equação estrutural (SEM) a priori, Fig. 1) é que (i) o manejo intensivo do solo reduzirá a diversidade da fauna vegetal e do solo e afetará negativamente a multifuncionalidade do solo (setas 1 e 2). Presumimos que (ii) a diversidade acima e abaixo do solo também está ligada aos ecossistemas de jardins urbanos e, portanto, esperamos que uma maior diversidade de plantas tenha um efeito positivo na fauna e na multifuncionalidade do solo (setas 3). Além disso, esperamos que (iii) a diversidade da fauna do solo (seta 4a) e a biomassa (seta 4b) tenham um efeito positivo direto na multifuncionalidade do solo. Além disso, presumimos uma influência de (iv) características do solo e (v) urbanização na multifuncionalidade do solo (setas 5 e 6).

Em uma segunda etapa, analisamos a estrutura da comunidade da fauna do solo. Esperávamos que os solos frequentemente perturbados apresentassem a menor diversidade de espécies dentro (diversidade alfa) e entre (diversidade beta) os locais de jardinagem, incluindo uma alta uniformidade da comunidade e diversidade beta, principalmente devido à perda de espécies (aninhamento) em vez de substituição de espécies (rotatividade). Para a comunidade de plantas, esperávamos a maior diversidade alfa e beta para locais de jardins com altas atividades de plantio, incluindo um componente de alta rotatividade de espécies para a diversidade beta. Além disso, investigamos os impactos das práticas de manejo na composição da comunidade da fauna do solo e nos índices de perturbação da fauna do solo.

Resultados

Efeitos da jardinagem urbana na fauna do solo e na multifuncionalidade do solo.O SEM baseado em nossas expectativas a priori (Fig. 1) dos efeitos da jardinagem urbana na diversidade acima e abaixo do solo e na multifuncionalidade do solo atendeu aos critérios da estatística C de Fisher56 (C de Fisher = 30,7; p = 0,80; AICc = 286,8). O modelo incluiu um caminho ausente significativo57 entre o PC1 e a diversidade da fauna do solo (SEM; 0,18; p=0,03). Com a inclusão desse caminho, o valor geral do modelo do SEM melhorou (Fisher'sC=24,3;p=0..93;AICc=288,3), com diferenças marginais no AICc (1,5). De modo geral, as relações mais fortes no SEM se originaram dos tipos de uso da terra em jardins, influenciando a diversidade de plantas, a biomassa da fauna e as características do solo (PC2) e a multifuncionalidade do solo, tanto de forma indireta quanto direta (Figuras 2 e S10). Os efeitos mais fortes sobre a multifuncionalidade do solo vieram do PC1 do solo (SEM; -0,61; p=<0,001), representado por cargas mais baixas de$C _ { m i c } C _ { o r g ^ { prime } }$, Fe e K, mas valores mais altos de densidade aparente do solo (Fig. S4). Os solos com maior$C _ { min } C _ { o r g ^ { 3 } }$bactérias, Fe e K, mas com valores mais baixos de densidade aparente, coexistiram com maior multifuncionalidade do solo. Os locais com vegetais anuais apresentaram valores mais baixos de multifuncionalidade do solo (SEM; -0,40; p=0,03) em comparação com os locais com grama perene. Além disso, encontramos efeitos positivos da diversidade de plantas (SEM; 0,17; p=0,01) e da biomassa da fauna (SEM; 0,17; p = 0,02) na multifuncionalidade do solo. Em conjunto, os efeitos significativos e não significativos explicaram 74% da variação total da multifuncionalidade do solo. Além disso, nós

Figura 2.SEM final mais parcimonioso conectando o manejo de jardins (tipos de uso da terra, intensidade de manejo), urbanização, diversidade de plantas e fauna do solo com a multifuncionalidade do solo (AICc = 288,3, Fisher's C = 24,3, P = 0,93). As setas representam relações unidirecionais entre as variáveis. As setas pretas indicam relações significativamente (p 0,05). A espessura dos caminhos foi dimensionada com base na magnitude do coeficiente de regressão padronizado. Os R2s condicionais, com base na variância dos efeitos fixos e aleatórios, bem como os R2s marginais, com base nas partes do efeito fixo para cada modelo de componente, são fornecidos nas caixas das variáveis de resposta. A multifuncionalidade do solo consiste em cinco medições relacionadas a funções importantes do solo. As características do solo estão incluídas na Fig. S10.

também identificou vários efeitos indiretos na multifuncionalidade do solo (Fig. 2 e S10, Tabela S6). Descobrimos que a diversidade de plantas teve um efeito indireto positivo sobre a multifuncionalidade do solo, mediado pelo aumento da diversidade e da biomassa da fauna. A própria diversidade de plantas foi afetada positivamente pelos locais de cultivo de flores e bagas (SEM; 0,37; p=0,04) e negativamente pela intensidade do manejo (SEM; -0,22; p = 0,01), explicando 39% da variação na diversidade de plantas. Um padrão semelhante foi encontrado nos altos valores de diversidade beta (Tabela S5) para as plantas (0,94 ± 0,001), dominados por um componente de alta rotatividade (0,92 ± 0,001) e baixo componente de aninhamento (0,02 ± 0,001), indicando a alta variabilidade entre as parcelas do jardim. Além disso, a intensidade do manejo afetou indiretamente e de forma negativa a multifuncionalidade do solo, diminuindo a biomassa da fauna e a diversidade de plantas (Fig. 2, Tabela S6). A diversidade beta da fauna vegetal e do solo e a diversidade filogenética da fauna não foram incluídas no SEM final (cf. Tabela S10, Fig. S7) devido a um grande aumento no AICc (588,5) e porque explicaram apenas 3% a mais de variação na multifuncionalidade do solo (Fig. S8).

Efeitos da jardinagem urbana na composição da comunidade da fauna do solo.Investigamos os efeitos das práticas de manejo, dos indicadores ecológicos de plantas (Tabela 2), das características do solo (Tabela 1), dos tipos de uso da terra em jardins e da urbanização sobre a composição da comunidade de minhocas e colêmbolos (Tabela 4). Ambos os grupos de fauna do solo foram fortemente afetados pelos nutrientes do indicador ecológico de plantas (PERMANOVAEW; F=5,9; P=<0,001, COL; F=5,4; p =< 0,001), que representou as exigências de solos ricos em nutrientes para plantas que são predominantemente encontradas em locais de hortaliças (Fig. 3). As comunidades de minhocas foram ainda mais afetadas pela resistência à penetração do solo (PERMANOVA EW; F=5,3; p=<0,001), favorecendo espécies anécicas como L. terrestris. Além disso, as plantas que indicavam solos ricos em húmus (PERMANOVAEW;F=3,0;P=0,01) favoreciam as duas espécies de minhocas mais abundantes (Tabela S1, Fig.3), A. chlorotica e A. caliginosa. Esses solos também foram associados a teores mais altos de Mg (PERMANOVA EW; F=2,1;p=0,04) e K (PERMANOVA EW; F=2,7;p=0,01), resultantes de maior perturbação do solo (PERMANOVA EW; F=2,4;p=0,02) predominantemente em locais com vegetais. Em suma, a ordenação NMDS foi impulsionada pelas espécies endogênicas A. chlorotica (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 3 0 ;$p=<0,001)e A. caliginosa (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 1 3 ;$p=<0,001), espécies anécicas L. terrestris (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 7 ; P = < 0 . 0 0 1 ) , e$ tanto juvenis endogênicos (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 2 0 ;$p =< 0,001) quanto anécicos (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 9 ;$p =< 0,001). Embora o tipo de uso da terra da horta não tenha sido um fator significativo que afetasse a composição da comunidade de minhocas, as espécies mais abundantes podem ser alocadas a tipos específicos de uso da terra (Fig. 3, Tabela S1). Em locais com vegetais, encontramos principalmente espécies endogênicas, como A. chlorotica (64,5%), que é tolerante a distúrbios28 e uma espécie pioneira58 , juvenis endogênicos (41,9%) e A. caliginosa (45,1%). Os locais de grama perene foram dominados por espécies anécicas, como L. terrestris (52,5%) e juvenis anécicas (47,6%), provavelmente devido a solos mais profundos e compactados. As

Tabela 2.Práticas de gerenciamento de jardins com base na pesquisa com jardineiros (Tabela S3) e valores de indicadores ecológicos de plantas que refletem os requisitos ambientais das plantas81. Os valores dos indicadores ecológicos das plantas são calculados como médias ponderadas da comunidade de espécies de plantas encontradas em cada parcela de amostragem.

Como esperado, encontramos a menor diversidade de minhocas (DSimpson) em locais com vegetais (1,85 ± 0,2) e a maior em locais com grama (2,57 ± 0,2). A diversidade de minhocas foi impulsionada por espécies endogênicas e anécicas, mas não por espécies epigeicas (Tabela 4). Além disso, encontramos a menor diversidade beta$( beta _ { 1 A C } )$para minhocas em vegetais e a maior em locais de grama (Fig. S5, Tabela S5). No entanto, a uniformidade$( E _ { sin t }$pson) não foi mais alta nas áreas de hortaliças, mas sim nas áreas de gramíneas e de flores e bagas, onde também observamos componentes de aninhamento mais altos$( beta _ { 1 N E } ) .$

Os rabos de mola foram afetados pelos indicadores ecológicos de planta umidade (PERMANOVA COL; F=3,7; p =< 0,001) e variabilidade de umidade (PERMANOVA COL; F=3,7; p=<0,001). Isso indica solo úmido ou condições alternadas de umidade do solo, favorecendo espécies que foram mais abundantes em locais com grama, como S. aureus (81,1%) ou P. alba (67,3%) em solos com alta resistência à penetração (PERMANOVA COL; F=2,3;;p=0,01)e $C _ { min }$(PERMANOVACOL;F=2,1;p=0,02). Todas as três formas de vida dos colêmbolos estavam presentes nas espécies que tiveram o maior efeito sobre a composição da comunidade (Tabela S4). A B. hortensis apresentou o maior efeito (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 2 9 ; P = < 0 .$001) e foi mais frequentemente encontrada em locais com vegetais (75,5%), onde também a C. thermophilus (NMDS; R2 = 0,13; p =< 0,001) estava frequentemente presente (56,7%), correlacionando-se com cargas de potássio (PERMANOVA COL;F=2,5; p=<0,001). Outras espécies que influenciaram a composição da comunidade de colêmbolos foram encontradas principalmente em locais com grama, como P. notabilis (85,4%), que representa a espécie de colêmbolo mais abundante (22,9%) (13.435 indivíduos) nesta pesquisa. Além disso, encontramos oito colêmbolos (marcados com estrelas na Tabela S1) que ainda não estavam incluídos na lista de espécies da Fauna Europaea, com dois novos registros para a Suíça (I. balteatus e I. graminis) de acordo com a literatura disponível e a opinião de especialistas (cf. Tabela S1). A separação dos locais de flores e bagas no NMDS foi impulsionada principalmente por C. denticulata (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 0 8 ;$p =< 0,001). Além disso, encontramos um efeito claro do tipo de uso da terra da horta (PERMANOVA COL; F=2,8; p =< 0,001), mas também dois efeitos significativos de práticas específicas de manejo da horta: aplicação de água (PERMANOVA COL; F=2,5; p=<0,001) e capina (PERMANOVA COL; F=1,8; p=0,04). A capina foi mais atribuída a locais com hortaliças e a aplicação de água em locais com grama na ordenação NMDS, enquanto os locais com flores e bagas foram associados a um maior grau de urbanização (PERMANOVA COL; F=1,8; P=0,04) e a solos mais alcalinos (basifcação; PERMANOVA COL; F=2,0; p=0,02). Como esperado, encontramos valores médios mais baixos para a diversidade de colêmbolos$( D _ { S i m }$Pdon, Tabela S2) em locais com vegetais (3,3 ± 0,2) em comparação com locais com grama (3,8 ± 0,1). A diversidade beta (βJAC) foi mais alta em locais de flores e bagas com alta rotatividade em comparação com o componente de aninhamento (Fig. S5, Tabela S5). A equitabilidade de cauda de primavera (ESimpson) foi mais alta nos locais de flores e bagas, onde também encontramos o maior componente de aninhamento $( beta _ { 1 N E } )$, provavelmente devido ao fato de as espécies hemiáficas e euedáficas serem mais semelhantes nos locais de flores e bagas.

Além disso, encontramos diferenças entre os tipos de uso da terra em jardins nos índices de perturbação da fauna do solo. O índice ecomorfológico de colêmbolos e a proporção de minhocas entre o anécico e o endogênico foram os mais baixos nos locais com hortaliças (Tabela S2). A relação entre acari e collembola foi a mais baixa em locais com grama e a relação entre fungos e bactérias foi a mais alta em locais com vegetais.

Discussão

Em todo o mundo, há um interesse crescente das administrações municipais nos benefícios socioeconômicos e ecológicos das hortas urbanas6,11,12,17,23,29,59. Investigamos os impactos das práticas de gestão de jardins na diversidade acima e abaixo do solo e nas funções interligadas do solo. O SEM (Fig. 2, Tabela 3) revelou efeitos diretos sobre a multifuncionalidade do solo e efeitos indiretos mediados pela fauna do solo. Em geral, nossos resultados mostraram que os maiores efeitos sobre a multifuncionalidade do solo foram causados por características específicas do solo. Os solos que apresentam altos índices biológicos de qualidade do solo, como carbono orgânico e microbiano e bactérias, aumentaram o potencial de multifuncionalidade do solo. Isso provavelmente se origina de práticas de jardinagem orgânica, como a aplicação de composto, devido à correlação com o aumento das cargas de potássio e com a diminuição dos valores de densidade aparente (Tabela 3, Tabela 1), influenciando também a multifuncionalidade do solo.

Tabela 3.Modelo final de equação estrutural mais parcimonioso (SEM;$A I C = 1 5 6 . 3 , F i s h e r ^ { prime } s$C=24,3, P=0,93) indicando efeitos diretos e indiretos sobre a multifuncionalidade do solo a partir dos tipos de uso da terra de jardins, manejo de jardins, diversidade da fauna de plantas e do solo, biomassa da fauna do solo, características do solo e urbanização.$R ^ { 2 } _ { M } i s$ com base nos efeitos fixados e R2C nos efeitos fixados e aleatórios (ID do jardim). As estimativas totais das vias indiretas são apresentadas na Tabela S6.

qualidade22. O segundo efeito mais forte sobre a multifuncionalidade do solo foi causado pelo cultivo de legumes e verduras em áreas anuais de vegetais (hipótese (i), Fig. 1 setas 1a), provavelmente devido à perturbação frequente do solo e aos solos abertos desprotegidos em comparação com as áreas de grama perene. O cultivo de flores e bagas aumentou a diversidade de plantas (Fig. 1, setas 1b), mas diminuiu a biomassa da fauna do solo em comparação com os locais de grama. Os garimpos urbanos com maior diversidade de plantas (hipótese (ii), Fig. 1, setas 3) aumentaram a multifuncionalidade do solo diretamente e indiretamente por meio do aumento da diversidade da fauna e, portanto, da biomassa da fauna. O padrão geral de maior multifuncionalidade do solo com o aumento da diversidade de plantas está de acordo com os resultados encontrados em outros ecossistemas, como áreas de cultivo, arbustos, pastagens e florestas, onde a diversidade de plantas aumentou os SE, como polinização, armazenamento de C, controle de pragas e produtividade60,61. Ao contrário de nossas expectativas, não encontramos nenhum efeito direto significativo da intensidade do manejo sobre a multifuncionalidade do solo, mas locais com manejo mais intensivo diminuíram a diversidade de plantas e a biomassa da fauna. A

Tabela 4.PERMANOVA de minhocas (PERMANOVA EW; esquerda) e colêmbolos (PERMANOVA COL; direita) e práticas de manejo, indicadores ecológicos de plantas, características do solo e características do jardim como variáveis explicativas. SA: agregados estáveis do solo, BD: densidade aparente do solo, PR: Resistência à penetração.

Uma relação semelhante de intensidade de manejo e diminuição da diversidade foi observada em gramados urbanos. Lerman et al.62 mostraram que cortar a grama apenas a cada três semanas, em vez de toda semana, aumentou o número de flores em 2,5 vezes e, portanto, a abundância e a diversidade das populações de abelhas. Embora Tresch et al. tenham demonstrado que a decomposição da matéria orgânica acima do solo63 e abaixo do solo22 aumentou com a urbanização, não houve efeito significativo da urbanização (hipótese (v), Fig. 1, seta 5) na multifuncionalidade do solo.

A estrutura das comunidades de minhocas e colêmbolos foi influenciada pelos indicadores ecológicos das plantas (Fig. 3, Tabela 3), que representam as condições de vida das plantas. É interessante notar que os colêmbolos foram mais afetados pelos indicadores ecológicos das plantas do que as minhocas, destacando a influência dominante das plantas sobre os colêmbolos50. Como esperado, encontramos uma diversidade alfa menor de minhocas e colêmbolos em locais com vegetais, provavelmente devido à alta perturbação do solo. A diversidade beta foi constantemente alta na fauna do solo e nas comunidades de plantas, impulsionada pela alta rotatividade e pelos baixos componentes de aninhamento. A composição da comunidade de plantas foi moldada pela alta rotatividade de espécies entre os locais das hortas, com as maiores dissimilaridades para os locais de flores e bagas. Como esperado, essas diferenças significativas provavelmente se originaram do plantio e de outras práticas de manejo da horta, levando a composições de comunidades específicas do local. Os valores de diversidade beta para ambas as comunidades de fauna foram mais baixos nos locais de hortaliças e atingiram o pico para minhocas em locais de grama e para colêmbolos em locais de flores e bagas, refletindo as diferentes estratégias ecológicas de minhocas e colêmbolos.

As minhocas são indicadores importantes do funcionamento do solo51,52. Os grupos funcionais de minhocas têm sido usados para detectar os impactos do cultivo em diferentes solos, como pastagens, pomares ou solos florestais, enquanto a proporção de espécies anécicas e endogênicas foi usada como um indicador de solos contaminados64 ou de distúrbios no solo65. Nas freqüentes

Figura 3.Análise da estrutura da comunidade da fauna do solo de minhocas (a,b) e colêmbolos (c,d). As espécies da fauna do solo são coloridas em cinza, correspondendo a três categorias ecológicas (Tabela S1). Somente as espécies com efeito significativo (p < 0,001) (Tabela S4) e somente as variáveis explicativas significativas (p < 0,05) do modelo PERMANOVA (Tabela 1) foram testadas. Os tipos de uso da terra em jardins incluem barras de desvio padrão.

Em locais com distúrbios em hortas, encontramos os valores mais baixos para a razão entre o anécico e o endogênico das minhocas e o índice ecomorfológico de colêmbolos, indicando uma diminuição da qualidade biológica do solo devido ao distúrbio48. Outros estudos relataram o valor mais alto do índice ecomorfológico de colêmbolos em hortas urbanas e áreas florestais48. No entanto, o valor mais alto encontrado em locais florestais (2,3) ainda foi consideravelmente menor do que a média que encontramos em jardins urbanos de Zurique (5,8 ± 0,1), com um alto número de colêmbolos euedáficos, como P. pulvinata, F. quadriculata e I. minor. A abundância de colêmbolos geralmente aumenta de locais agrícolas para locais florestais66. Aqui, eles aumentaram de locais com vegetais para locais com grama por um fator de 4,3. Além da perturbação do solo, o aumento da abundância em locais com grama pode ser explicado pela maior cobertura vegetal dos locais com vegetação perene66 e porque as faixas de grama oferecem uma variedade de microhabitats para as espécies da mesofauna do solo48. Em contrapartida, Joimel et al.48 encontraram densidades médias mais altas em canteiros de hortaliças do que em locais de floresta ou grama, destacando a qualidade dos jardins urbanos para a biodiversidade da fauna do solo e a qualidade do solo. Além disso, o maior teor de matéria orgânica nos solos das hortas urbanas3 pode ser um fator importante para a alta diversidade da fauna do solo, uma vez que a entrada de matéria orgânica nos solos das hortas pode ser maior do que nos solos agrícolas67. Além disso, sabe-se que a alta intensidade de manejo diminui a diversidade da mesofauna do solo68. Encontramos uma proporção menor de acari para collembola em locais com grama em comparação com locais com flores e bagas, o que está de acordo com a predominância de acari em solos aráveis ou de vinhedos frequentemente perturbados48. Além disso, encontramos uma maior biomassa de colêmbolos em locais com grama, enquanto a biomassa de minhocas estava em um nível semelhante e comparativamente alto em todos os tipos de uso do solo de jardins urbanos. Por exemplo, a abundância de minhocas (227,4 ± 15,5) foi consideravelmente maior do que os valores médios de referência para indicadores biológicos de qualidade do solo encontrados em solos de grama ou de terras agrícolas69. Com relação a todos os microrganismos68, o $C _ { m i c }$ atingiu o pico em locais de grama, enquanto o valor médio (780,9 ± 21,3) foi maior do que em solos de terras agrícolas (341 mg kg-1), mas menor do que em solos de pastagens (1249 mg kg-1) encontrados na Bélgica69 ou na Suíça70 (2077 mg kg-1). Esse padrão de $C _ { min }$ reflete as práticas de manejo, como fertilização ou lavoura68. Além disso, a composição das comunidades de microrganismos do solo é um fator importante para o funcionamento do solo35. Por exemplo, uma mudança na composição ou na atividade dos fungos pode aumentar a absorção de carbono e a ciclagem de nutrientes35. Tanto a perturbação do solo71 quanto a menor diversidade de plantas72

pode resultar na diminuição das proporções de fungos e bactérias. Enquanto o aumento da proporção de fungos para bactérias pode ser esperado de solos de deserto para pastagens e florestas temperadas, supondo que os solos de pastagens sejam mais dominados por bactérias do que os solos de florestas26. Aqui, encontramos um aumento na proporção de fungos para bactérias em locais com vegetais, devido ao aumento do número de cópias de genes de fungos e diminuição de bactérias nesses locais (cf. Tabela S9, Fig. S13). Isso pode estar relacionado à entrada de composto nos locais de vegetais ou à maior diversidade de plantas em comparação com os locais de grama.

O conceito intuitivo e bastante simples de multifuncionalidade24 e sua redução a uma única métrica, como a abordagem de média37, precisa ser examinado de forma crítica. Por exemplo, as funções e os métodos para medi-las devem ser cuidadosamente selecionados42. A força das relações de multifuncionalidade do ecossistema de biodiversidade depende do número de funções incluídas, que geralmente era mais forte quando mais funções eram consideradas73. Outro ponto é que a agregação de várias funções em uma única métrica pode obscurecer as informações sobre funções individuais potencialmente contrastantes74. As correlações mais altas entre as funções do solo (cf. Fig. S14) foram encontradas entre $C _ { min }$e$N _ { min }$(r=0,45,p =< 0,001), ambas usadas para calcular o suprimento de nutrientes do solo, e entre $C _ { min }$ e WHC(r=0..43,p =< 0,001). Todas as outras correlações (r<0,27) indicaram uma certa independência das funções selecionadas do solo. A correlação moderadamente positiva de todos os componentes com a multifuncionalidade do solo é necessária, pois as correlações negativas entre as funções podem ser uma limitação para as avaliações de multifuncionalidade73. No entanto, essa estrutura de avaliação da multifuncionalidade também poderia ser usada em estudos futuros para avaliar o impacto dos espaços verdes urbanos gerenciados sobre as contribuições da natureza para as pessoas nas cidades.

Com essa avaliação em toda a cidade do efeito das práticas de jardinagem urbana sobre a diversidade de plantas e fauna do solo acima e abaixo do solo, demonstramos os possíveis impactos das decisões dos jardineiros sobre a qualidade e o funcionamento do solo e as implicações sobre a biodiversidade de uma cidade. Concluindo, nosso estudo sugere que uma maior diversidade de plantas pode aumentar, direta ou indiretamente, a multifuncionalidade do solo, melhorando a diversidade e a biomassa da fauna do solo. Em um estudo anterior, o manejo intensivo de jardins diminuiu os índices de qualidade do solo22. Aqui, demonstramos que uma alta intensidade de manejo de jardins também diminuiu a diversidade de plantas e a biomassa da fauna do solo, com impactos negativos sobre a multifuncionalidade do solo. Além disso, analisamos os fatores que moldam a estrutura da comunidade da fauna do solo de espécies de minhocas e de cauda de mola. Mostramos que ambos foram afetados por indicadores ecológicos de plantas, características do solo e práticas de manejo, como a frequência de perturbação do solo ou aplicação de água. Concluímos que o aumento da diversidade de plantas, juntamente com as práticas de gerenciamento de proteção do solo, tem o potencial de aumentar as funções do solo, além de promover a biodiversidade e criar jardins urbanos mais biofílicos59 , apoiando o bem-estar humano e o valor ecológico dos espaços verdes urbanos. Apesar de o solo ser um recurso fundamental nas cidades, ele não foi integrado na maioria dos planos de espaços verdes urbanos75 , portanto, recomendamos que as hortas urbanas, incluindo práticas de gestão ecológica, sejam integradas nas futuras estratégias de cidades verdes.

Métodos

Projeto e gradientes do estudo.Esse estudo foi realizado em 85 jardins urbanos da cidade de Zurique, Suíça (Fig. S1). Selecionamos as hortas com base em três critérios independentes22,76: (i) o tipo de horta (doméstica N=43vs. loteamento; N=42Fig. S2), (ii) a intensidade do manejo (como canteiros de hortaliças ou de flores manejados intensivamente ou prados manejados extensivamente) e (iii) o grau de urbanização, variando de áreas densamente construídas a áreas periféricas dentro dos limites da cidade. Em cada jardim, foram selecionadas duas parcelas de amostragem (2 m × 2 m) com diferentes manejos de uso da terra (Tabela S12), pertencentes a uma das três categorias a seguir: canteiros anuais de hortaliças (hortaliças; N=47), flores e bagas perenes (flores e bagas; N=52) ou gramados e prados perenes (grama; N=71), refletindo os tipos de uso da terra de jardins mais dominantes em Zurique e em muitas outras cidades.

As práticas de manejo do jardim foram avaliadas por meio de um questionário com 26 perguntas de manejo, específicas para cada tipo de uso da terra, variando desde a frequência de corte do gramado até a aplicação de fertilizantes ou capina (Tabela S3). A intensidade do manejo do jardim foi avaliada como a soma das 26 perguntas de manejo. Além disso, cinco práticas comuns de manejo (perturbação, fertilizante, pesticidas, água, capina; Tabela 2) foram usadas na análise da composição da comunidade. O aquecimento urbano foi usado como indicador de urbanização devido à correlação com a quantidade de área construída e pavimentada em diferentes raios (30-500 m) ao redor dos jardins63 . Ele foi avaliado como o desvio nas temperaturas médias locais do ar à noite perto da superfície com base em um modelo climático local77, mostrando um aumento de até 5 °C nas temperaturas dos jardins urbanizados.

Diversidade acima do solo.A diversidade de plantas foi avaliada por um inventário forístico78 de plantas cultivadas e de crescimento espontâneo em cada parcela de amostragem (N = 170). Com base nesse inventário de 600 espécies de plantas, calculamos a diversidade alfa das plantas como o número total de espécies de plantas por parcela de amostragem e a diversidade beta das plantas como a média das comparações de dissimilaridade de Jaccard entre cada parcela focal e todas as outras parcelas79. Além disso, usamos uma escala ordinal de seis pontos78 para calcular os valores médios ponderados da comunidade de sete valores de indicadores ecológicos de plantas80 (Tabela 2), que refletem os requisitos ambientais das plantas81.

Diversidade no subsolo.As minhocas foram coletadas em uma subparcela menor de 0,3 m × 0,3 m dentro das parcelas de amostragem de 2 m × 2 m por meio de um método combinado de seleção manual e extração de mostarda22. As minhocas foram armazenadas em etanol 70, identificadas até o nível de espécie e classificadas em três categorias ecológicas (Tabela S1): espécies epígeas (que vivem na camada de serapilheira, com pouca atividade de escavação), espécies endogênicas (que vivem no solo, com tocas horizontais) e espécies anécicas (que vivem em tocas verticais grandes e profundas).

Os rabos de mola e os ácaros foram amostrados com seis núcleos de solo não perturbados (5 cm de diâmetro, 8 cm de comprimento, Eijkelkamp, NL) retirados aleatoriamente nas parcelas de amostragem de 2 m × 2 m63. Os colêmbolos foram identificados até o nível de espécie, incluindo formas de vida de acordo com características ecológicas e funcionais (Tabela S1): espécies epedáficas (que vivem na camada superior da serapilheira), espécies hemiedáficas (que vivem na interface entre a serapilheira e o solo) e espécies euedáficas (que vivem no solo).

Definimos a diversidade da fauna do solo como a riqueza de espécies proporcional média entre as espécies da macrofauna do solo (minhocas) e da mesofauna (colêmbolos), de acordo com Allan et al.82. A diversidade beta da fauna do solo foi calculada como a diversidade beta proporcional média de espécies de minhocas e colêmbolos, enquanto as medidas individuais de diversidade beta por grupo de fauna do solo foram calculadas como dissimilaridades médias de Jaccard em pares, da mesma forma que a diversidade beta de plantas. A biomassa da fauna do solo foi calculada como a proporção média de biomassa por m2 de solo, com a biomassa medida de minhocas [gm-2] em uma base individual (incluindo o conteúdo intestinal) e a biomassa estimada de colêmbolos (fator de conversão de 5 g para cada colêmbolo83).

Índices de perturbação da fauna do solo.A adaptação da fauna do solo às práticas de manejo foi avaliada por meio de quatro índices de perturbação da fauna do solo: o índice ecomorfológico de colêmbolos48, a proporção de acari para colêmbolos84, a proporção de fungos para bactérias26 e a proporção de minhocas anéquicas para endogênicas64.

Características do solo.As características do solo foram avaliadas com uma combinação de três medições físicas, seis químicas e quatro biológicas do solo (Tabela 1), representando as medições de indicadores de qualidade do solo mais comumente usadas85. As informações da comunidade microbiana de números de cópias de genes de bactérias (16S) e fungos (18S) foram usadas para calcular a proporção entre fungos e bactérias. Os detalhes das medições podem ser encontrados na Tabela S13 e em Tresch et al.86.

Multifuncionalidade do solo.Assim como em outros estudos87 , usamos a abordagem de média37 para calcular a multifuncionalidade do solo. Ela calcula o valor médio das funções padronizadas do solo para cada parcela de amostragem. No total, usamos cinco medições (Tabela S11), que estão relacionadas a funções importantes do solo, para o cálculo da multifuncionalidade do solo. As três principais funções do solo avaliadas são (i) decomposição da serapilheira acima e abaixo do solo, (ii) fornecimento de nutrientes ao solo e (iii) armazenamento e regulação da água no solo. A função do solo decomposição da serapilheira acima do solo foi medida pela perda de massa padronizada da serapilheira (Zea mays L.) em sacos de serapilheira com malha de 4 mm63 , enquanto a decomposição da serapilheira abaixo do solo foi medida pela perda de massa líquida de sacos de chá verde, enterrados a 8 cm de profundidade do solo22. O suprimento de nutrientes no solo foi avaliado pelas taxas de mineralização de N$( N _ { min } )$ e C$( C _ { min } )$, e a capacidade do solo de regular a água foi medida pela capacidade de retenção de água (WHC).

Análise de dados.A diversidade e a biomassa da fauna do solo foram calculadas considerando a riqueza de espécies por grupo taxonômico, aplicando uma padronização para cada grupo taxonômico em uma escala de 0 a 1$( f ( x ) = ( x _ { i } - x _ { min } )$ $/ ( x _ { max } - x _ { min } ) )$ e, em seguida, calculando a média dos valores para cada parcela82. A diversidade beta acima e abaixo do solo foi calculada como dissimilaridades médias de Jaccard em pares, comparando cada parcela focal com todas as outras parcelas de amostragem79 usando o pacote R 'betapart'88. A multifuncionalidade do solo foi calculada escalonando cada uma das cinco medições das funções do solo em um intervalo de 0 a 187 e derivando valores médios das funções padronizadas do solo de acordo com a abordagem de média37. As médias ponderadas da comunidade de indicadores ecológicos de plantas foram calculadas com o pacote R 'FD'89.

Testamos um modelo de equação estrutural (SEM) por partes, com o pacote 'piecewiseSEM'57, para inferir a importância relativa dos efeitos diretos e indiretos da jardinagem urbana, da diversidade de plantas, da urbanização e das características do solo sobre a fauna e a multifuncionalidade do solo. Para tratar da multicolinearidade e reduzir a quantidade de variáveis, aplicamos uma PCA para as características do solo e usamos os quatro primeiros eixos da PCA, explicando 64,2% (Tabela 1; Fig. S4) da variação (critérios de Kaiser-Guttman). Usamos o teste de separação d de Shipley para identificar caminhos ausentes no SEM e o AICC para comparação de modelos. Usamos modelos de efeito misto linear (LMEM; lme(nlme;90) com o jardim como efeito aleatório para cada componente do SEM e relatamos coeficientes de caminho padronizados (dimensionados por média e variância), bem como R2 marginal e R2 condicional com base em efeitos fixos e aleatórios57 (Tabela 3). As suposições do modelo foram testadas (Fig. S11) e os possíveis padrões de autocorrelação espacial foram calculados com os índices de autocorrelação I de Moran e a estrutura espacial nos resíduos do modelo usando semivariogramas (Fig. S12).

Aplicamos o LMEM individual com a identidade do jardim como efeito aleatório e os tipos de uso da terra como variáveis de resposta para avaliar as mudanças na fauna e na diversidade de plantas e os índices de perturbação da fauna do solo. Verificamos a distribuição normal, a autocorrelação e a heterocedasticidade dos resíduos do modelo e aplicamos uma transformação (log(x+1)) nos casos de: biomassa de minhocas, razão anécica para endogênica, razão acari para collembola e biomassa da cauda da primavera. Informamos as médias e os intervalos de credibilidade 95% da distribuição posterior da inferência bayesiana com base em 10.000 simulações independentes91. A estrutura da comunidade da fauna do solo foi analisada posteriormente por meio de uma análise multivariada de variância por mutação (PERMANOVA, 10.000 permutações) com uma matriz de espécies de distância euclidiana trans formada por Hellinger de minhocas (EW) e colêmbolos (COL) e um escalonamento multidimensional não métrico (NMDS) usando o pacote 'vegan'92. Para o NMDS, apenas as variáveis significativas da PERMANOVA foram testadas. O gerenciamento de dados e as análises estatísticas são fornecidos como um projeto R usando o R 3.4.2 (R Core Team, 2017).

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Agradecimentos

Somos gratos a Adolphe Munyangabe e Anton Kuhn (medições do solo), Lena Fischer (índice de saquinhos de chá e extração de minhocas), Stefan Grubelnig e Reto Henzmann (amostragem do solo e da fauna do solo), Dr. Lukas Pffner (identificação de minhocas), Dr. Daniel Haefelfnger (decomposição de saquinhos de lixo) e Dr. Joerg Salamon (identificação de colêmbolos) por seu extraordinário apoio e ajuda no campo ou no laboratório. Em especial, agradecemos ao Dr. Robert Home pelo apoio na finalização do manuscrito e aos 85 jardineiros participantes deste estudo por concederem acesso aos seus jardins e pelo interesse em promover a biodiversidade nas cidades. Reconhecemos com gratidão o apoio financeiro a esse projeto interdisciplinar BetterGardens fornecido pela Fundação Nacional de Ciências da Suíça no âmbito do programa Sinergia (CRSII1_154416).

Contribuições dos autores

A.F., M.M., R.L., P.M., D.F. e S.T. conceberam e projetaram a pesquisa, S.T. realizou o trabalho de campo e de laboratório com a ajuda de B.S. e D.F. S.T. analisou os dados. Todos os autores revisaram o manuscrito.

Informações adicionais

Informações suplementares acompanham este documento em https://doi.org/10.1038/s41598-019-46024-y.

Interesses em disputa: Os autores declaram não haver interesses conflitantes.

Nota do editor: A Springer Nature permanece neutra com relação a reivindicações jurisdicionais em mapas publicados e afiliações institucionais.

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