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Efeitos diretos e indirectos da jardinagem urbana na diversidade acima e abaixo do solo, influenciando a multifuncionalidade do solo

Recebido: 21 de março de 2019

Aceite: 18 de junho de 2019

Publicado: xx xx xxxx

Simon Tresch 1,2,3, David Frey2,4, Renée-Claire Le Bayon3, Paul Mäder 1, Bernhard Stehle1,5, Andreas Fliessbach 1 e Marco Moretti2

As hortas urbanas são espaços verdes populares que têm o potencial de prestar serviços ecossistémicos essenciais, apoiar o bem-estar humano e, ao mesmo tempo, promover a biodiversidade nas cidades. Investigámos o impacto das actividades de jardinagem em cinco funções do solo e a relação entre as plantas (600 spp.) e a fauna do solo (minhocas: 18 spp., colêmbolos: 39 spp.) em 85 jardins urbanos (170 locais) na cidade de Zurique (Suíça). Os nossos resultados sugerem que uma elevada diversidade vegetal nas hortas teve um efeito positivo na fauna e na multifuncionalidade do solo e que a intensidade da gestão das hortas diminuiu a diversidade vegetal. Os índices de atividade biológica no solo, como o carbono orgânico e microbiano e a abundância de bactérias, mostraram um efeito positivo direto na multifuncionalidade do solo. A humidade e a perturbação do solo, impulsionadas pela rega e pela lavoura, foram as forças motrizes que estruturaram as comunidades de plantas e de fauna do solo. Os valores indicadores das plantas revelaram-se úteis para avaliar a estrutura da comunidade da fauna do solo, mesmo em conjuntos de plantas antropogénicas. Concluímos que, para melhorar as funções do solo, os jardineiros devem aumentar a diversidade das plantas e reduzir a intensidade da gestão. As práticas de gestão de proteção do solo, como a aplicação de composto, cobertura vegetal ou evitar a mobilização do solo, devem ser incluídas no planeamento do espaço verde urbano para melhorar a biodiversidade urbana e a contribuição da natureza para as pessoas.

A manutenção de espaços verdes urbanos funcionais e biodiversos é fundamental para cidades habitáveis (cf. ODS 111). As hortas urbanas são uma componente importante dos espaços verdes urbanos em muitos países2,3. A sua estrutura é heterogénea, mas apesar do seu tamanho relativamente pequeno, fornecem recursos críticos de habitat e aumentam a conetividade das paisagens urbanas4. A gestão dos jardins cria diversos tipos de utilização do solo, incluindo habitats com vegetação perene, como os relvados, ou habitats com vegetação anual, como os canteiros de legumes2. Estes micro-habitats diversificados apoiam a biodiversidade urbana e têm a capacidade de fornecer contributos da natureza às pessoas5,6. Prevê-se que o aumento da população humana a nível mundial ocorra principalmente nas zonas urbanas7 , ao passo que as cidades em crescimento se expandem frequentemente para solos agrícolas férteis, pondo assim em causa o fornecimento de alimentos frescos no futuro8. Existe um grande potencial para a produção de alimentos em hortas urbanas e, ao mesmo tempo, para a prestação de outros serviços ecossistémicos (SE) em cidades densamente povoadas9. Estima-se que a agricultura urbana forneça alimentos a cerca de 800 milhões de pessoas10 , embora seja difícil avaliar a atual escala global11. No entanto, centenas de milhões de cidadãos dependem da agricultura urbana para parte da sua alimentação12. No entanto, os solos das hortas urbanas são também importantes para regular as funções do solo, como o armazenamento de água (controlo dos alimentos13), o armazenamento de C e N14, a polinização15, a formação do solo16, o controlo de pragas17, ou para diminuir a intensidade das ilhas de calor urbanas18 e proporcionar habitats para muitas espécies, mesmo em zonas densamente urbanizadas6. De uma perspetiva sociológica, as hortas urbanas são importantes para o lazer, o bem-estar e a interação social19.

A horticultura urbana tem uma longa tradição em muitos países do mundo20. Em consequência de décadas de práticas benéficas de gestão do solo, como a aplicação de composto21 , os solos das hortas urbanas nem sempre

1Instituto de Investigação da Agricultura Biológica (FiBL), Departamento de Ciências do Solo, Ackerstrasse 113, 5070, Frick, CH, Suíça. 2Swiss Federal Research Institute WSL, Biodiversity and Conservation Biology, Zürcherstrasse 111,8903, Birmensdorf, CH, Suíça. 3Universidade de Neuchâtel, Instituto de Biologia, Laboratório de Ecologia Funcional, Rue Emile-Argand 11, 2000, Neuchâtel, CH, Suíça. 4ETHZ, Department of Environmental System Science, Institute of Terrestrial Ecosystems, Universitaetstrasse 16, 8092, Zurique, CH, Suíça. 5Universidade de Konstanz, Departamento de Biologia, Ecologia, Universitätstrasse 10, 78464, Konstanz, DE, Alemanha. A correspondência e os pedidos de material devem ser dirigidos a S.T. (email: )

Tabela 1.Caraterísticas do solo que descrevem a qualidade do solo dos locais das hortas urbanas utilizadas como variáveis explicativas na SEM. Os quatro primeiros escores dos eixos da ACP (PC1-PC4; Fig. S4) foram utilizados (critério de Kaiser-Guttman) como variáveis explicativas no MEV (Fig. 2), explicando 64,2% da variação total.

Figura 1.Modelo SEM a priori com as hipóteses de efeitos diretos e indirectos da horticultura urbana na multifuncionalidade do solo. As relações positivas esperadas são indicadas a preto e as negativas a vermelho; as setas cinzentas representam os efeitos positivos e negativos. Esperamos que os legumes anuais (setas 1a) influenciem negativamente a fauna vegetal e do solo, bem como a multifuncionalidade do solo, em comparação com os locais de relva perene, enquanto as flores perenes (setas 1b) mostrarão efeitos positivos. Espera-se que a intensidade da gestão (setas 2) afecte negativamente a diversidade vegetal e a fauna do solo, bem como a multifuncionalidade do solo. Prevê-se que uma maior diversidade de plantas (setas 3) tenha um efeito positivo na fauna e na multifuncionalidade do solo. Espera-se também que a diversidade e a biomassa da fauna do solo (setas 4a e 4b) tenham um efeito positivo na multifuncionalidade do solo. A urbanização (setas 5) pode ter um efeito positivo ou negativo na fauna e na multifuncionalidade do solo. Os efeitos esperados das caraterísticas do solo (setas 6) podem ser encontrados na Fig. S9.

são tão pobres em qualidade e potencialmente poluídos como outros solos urbanos3,22. Apesar da importância dos jardins para a biodiversidade urbana6 , a informação sobre a importância ecológica das hortas e jardins domésticos é ainda escassa em comparação com os espaços verdes públicos2,23. No entanto, há um grande número de provas de que a biodiversidade impulsiona os processos dos ecossistemas e os serviços conexos nas comunidades acima do solo24 , mas o funcionamento da biodiversidade abaixo do solo é muito menos conhecido25. Embora tenha sido demonstrado que a biodiversidade do solo está ligada de múltiplas formas à biodiversidade à superfície26,27 , é necessária mais investigação para compreender melhor estas relações. Os solos dos jardins são fortemente influenciados pelas actividades humanas3,22,28, mas também são afectados pela utilização anterior das terras, pelo grau de perturbação ou por factores relacionados com o clima, como o efeito de ilha de calor urbana29. As funções do solo são asseguradas e controladas por uma grande variedade de organismos do solo30, também em solos urbanos28 , onde a frequência de perturbação do solo é frequentemente elevada29. As alterações na composição da comunidade da fauna do solo, tanto em termos de diversidade alfa como beta31 , por exemplo devido a perturbações do solo, podem afetar as funções do solo, como a decomposição da matéria orgânica ou a retenção de nutrientes32. As interações das espécies acima e abaixo do solo, que determinam as funções dos ecossistemas, pelo menos à escala local33 , estão principalmente ligadas através das plantas34. No entanto, ainda se sabe muito pouco sobre esta relação entre a diversidade acima e abaixo do solo e as funções associadas do solo35 , especialmente no caso dos solos de jardim36.

A capacidade de um ecossistema para fornecer múltiplas funções, a chamada multifuncionalidade24 , pode ser calculada como índices baseados nas funções de interesse37. Essas medidas de multifuncionalidade (ou seja, a abordagem de cálculo da média) têm sido utilizadas para analisar uma vasta gama de factores determinantes dos ecossistemas38, como as caraterísticas do solo39, a diversidade de habitats40, o clima41 ou as práticas de gestão na agricultura42 e mesmo em ecossistemas construídos, como os telhados verdes43. Neste caso, centramo-nos em cinco medições independentes para calcular a multifuncionalidade do solo, que vão desde a decomposição da folhada acima do solo44 e abaixo do solo27 até ao fornecimento de nutrientes para o crescimento das plantas45 e à regulação da água, como a capacidade de armazenamento de água46.

A investigação sobre os solos de jardins urbanos tem recebido recentemente uma atenção crescente3,17,28,47,48, especialmente no que respeita à saúde e ao bem-estar humanos29. No entanto, a nossa compreensão das interações complexas entre as práticas de gestão, a biodiversidade do solo e o seu funcionamento é ainda escassa49. Neste estudo, centramo-nos nas actividades de jardinagem nos dois tipos de jardins mais dominantes em Zurique (CH), os jardins de lote e os jardins domésticos, e avaliamos as interações entre a diversidade de plantas acima do solo e a diversidade da fauna do solo abaixo do solo. Investigámos as minhocas (Oligochaeta: Lumbricidae), que representam espécies da macrofauna do solo, e os colêmbolos (Hexapoda: Collembola), que representam espécies da mesofauna do solo, como indicadores do funcionamento do solo50 e avaliámos os impactos da jardinagem urbana na multifuncionalidade do solo. As minhocas são geralmente descritas como engenheiros dos ecossistemas50 , devido ao seu impacto na estrutura e qualidade do solo, pelo menos nos solos temperados51 . São importantes organismos indicadores das funções do solo52 , da perturbação do solo e das práticas de gestão50. Foi demonstrado que também em ecossistemas urbanos, como parques ou jardins urbanos, são indicadores sensíveis da intensidade da gestão antropogénica47. Os colêmbolos são um grupo-chave de microartrópodes50 e podem ser utilizados como indicadores de uma utilização sustentável das terras, da qualidade do solo27 ou da utilização de pesticidas53. Além disso, são utilizados para avaliar a funcionalidade do solo54 e o impacto dos factores ambientais55 na biodiversidade do solo. Além disso, avaliámos a microfauna do solo através de medições biológicas do solo, como a respiração basal, a biomassa microbiana e o número de cópias de genes de bactérias e fungos (Quadro 1).

O objetivo geral do nosso estudo foi investigar os impactos das práticas de gestão de jardins (índice de intensidade de gestão, tipos de uso do solo dos jardins) na diversidade de plantas acima do solo e na diversidade da fauna do solo abaixo do solo, e os seus efeitos diretos e indirectos na multifuncionalidade do solo. Partimos da hipótese (cf. modelo de equação estrutural a priori (SEM) Fig. 1) de que (i) a gestão intensiva do solo reduzirá a diversidade da fauna vegetal e do solo e afectará negativamente a multifuncionalidade do solo (setas 1 e 2). Partimos do princípio de que (ii) a diversidade acima e abaixo do solo também estão ligadas nos ecossistemas de jardins urbanos e, por conseguinte, esperamos que uma maior diversidade de plantas tenha um efeito positivo na fauna e na multifuncionalidade do solo (setas 3). Além disso, esperamos que (iii) a diversidade da fauna do solo (seta 4a) e a biomassa (seta 4b) tenham um efeito positivo direto na multifuncionalidade do solo. Adicionalmente, assumimos uma influência de (iv) caraterísticas do solo e (v) urbanização na multifuncionalidade do solo (setas 5 & 6).

Numa segunda fase, analisámos a estrutura da comunidade da fauna do solo. Esperávamos que os solos frequentemente perturbados apresentassem a menor diversidade de espécies dentro (diversidade alfa) e entre (diversidade beta) os locais de cultivo, incluindo uma elevada uniformidade da comunidade e diversidade beta, principalmente devido à perda de espécies (aninhamento) e não à substituição de espécies (rotação). Para a comunidade vegetal, esperávamos uma maior diversidade alfa e beta para os locais de jardim com elevadas actividades de plantação, incluindo uma elevada componente de rotação de espécies para a diversidade beta. Além disso, investigámos os impactos das práticas de gestão na composição da comunidade da fauna do solo e nos índices de perturbação da fauna do solo.

Resultados

Efeitos da jardinagem urbana na fauna do solo e na multifuncionalidade do solo.O SEM baseado nas nossas expectativas a priori (Fig. 1) dos efeitos da horticultura urbana na diversidade acima e abaixo do solo e na multifuncionalidade do solo cumpriu os critérios da estatística C de Fisher56 (Fisher's C = 30,7; p = 0,80; AICc = 286,8). O modelo incluiu um caminho ausente significativo57 entre o PC1 e a diversidade da fauna do solo (SEM; 0,18; p=0,03). Com a inclusão desta trajetória, o valor global do modelo SEM melhorou (Fisher'sC=24,3;p=0..93;AICC=288,3), com diferenças marginais no AICc (1,5). De um modo geral, as relações mais fortes no SEM tiveram origem nos tipos de uso do solo dos jardins, influenciando a diversidade vegetal, a biomassa da fauna e as caraterísticas do solo (PC2) e a multifuncionalidade do solo, tanto de forma indireta como direta (Fig. 2 e S10). Os efeitos mais fortes sobre a multifuncionalidade do solo vieram do solo PC1 (SEM; -0,61; p=<0,001), representado por cargas mais baixas de$C _ { m i c } C _ { o r g ^ { prime } }$, Fe e K, mas maiores valores de densidade aparente do solo (Fig. S4). Os solos com maior$C _ { min } C _ { o r g ^ { 3 } }$bactérias, Fe e K, mas com valores mais baixos de densidade aparente, coincidiram com uma maior multifuncionalidade do solo. Os sítios de legumes anuais apresentaram valores mais baixos de multifuncionalidade do solo (SEM; -0,40; p=0,03) em comparação com os sítios de gramíneas perenes. Além disso, encontrámos efeitos positivos da diversidade vegetal (SEM; 0,17; p=0,01) e da biomassa da fauna (SEM; 0,17; p = 0,02) na multifuncionalidade do solo. Em conjunto, os efeitos significativos e não significativos explicaram 74% da variação total da multifuncionalidade do solo. Além disso, nós

Figura 2.SEM final mais parcimonioso que liga a gestão dos jardins (tipos de uso do solo, intensidade de gestão), a urbanização, a diversidade da fauna vegetal e do solo à multifuncionalidade do solo (AICc = 288,3, Fisher's C = 24,3, P = 0,93). As setas representam relações unidireccionais entre as variáveis. As setas pretas denotam relações significativamente (p 0,05). A espessura dos caminhos foi escalada com base na magnitude do coeficiente de regressão normalizado. Os R2s condicionais, baseados na variância dos efeitos fixos e aleatórios, bem como os R2s marginais, baseados nas partes dos efeitos fixos para cada modelo de componente, são apresentados nas caixas das variáveis de resposta. A multifuncionalidade do solo consiste em cinco medições relacionadas com funções importantes do solo. As caraterísticas do solo estão incluídas na Fig. S10.

também identificou vários efeitos indirectos na multifuncionalidade do solo (Fig. 2 e S10, Quadro S6). Verificámos que a diversidade vegetal teve um efeito indireto positivo na multifuncionalidade do solo, mediado pelo aumento da diversidade e da biomassa da fauna. A própria diversidade de plantas foi afetada positivamente pelos locais de cultivo (SEM; 0,37; p=0,04) e negativamente pela intensidade de gestão (SEM; -0,22; p = 0,01), explicando 39% da variação na diversidade de plantas. Um padrão semelhante foi encontrado em altos valores de diversidade beta (Tabela S5) para as plantas (0,94 ± 0,001), dominado por um componente de alta rotatividade (0,92 ± 0,001) e baixo componente de aninhamento (0,02 ± 0,001), indicando a alta variabilidade entre as parcelas do jardim. Além disso, a intensidade de gestão afectou indiretamente de forma negativa a multifuncionalidade do solo, diminuindo a biomassa da fauna e a diversidade vegetal (Fig. 2, Tabela S6). A diversidade beta da fauna vegetal e do solo e a diversidade filogenética da fauna não foram incluídas no SEM final (cf. Tabela S10, Fig. S7) devido a um grande aumento no AICc (588,5) e porque explicava apenas 3% mais variância na multifuncionalidade do solo (Fig. S8).

Efeitos da jardinagem urbana na composição da comunidade da fauna do solo.Investigámos os efeitos das práticas de gestão, dos indicadores ecológicos das plantas (Quadro 2), das caraterísticas do solo (Quadro 1), dos tipos de utilização dos jardins e da urbanização na composição da comunidade de minhocas e de colêmbolos (Quadro 4). Ambos os grupos de fauna do solo foram fortemente afectados pelos nutrientes do indicador ecológico das plantas (PERMANOVAEW; F=5,9; P=<0,001, COL; F=5,4; p =< 0,001), que representavam os requisitos de solos ricos em nutrientes para as plantas que se encontram predominantemente em locais de cultivo de vegetais (Fig. 3). As comunidades de minhocas foram ainda afectadas pela resistência à penetração do solo (PERMANOVA EW; F=5,3; p=<0,001), favorecendo espécies anécicas como L. terrestris. Além disso, plantas indicando solos ricos em húmus (PERMANOVAEW;F=3.0;P=0.01) favoreceram as duas espécies de minhocas mais abundantes (Tabela S1, Fig.3) A. chlorotica e A. caliginosa. Estes solos foram ainda associados a teores mais elevados de Mg (PERMANOVA EW; F=2,1;p=0,04) e K (PERMANOVA EW; F=2,7;p=0,01), resultantes de uma maior perturbação do solo (PERMANOVA EW; F=2,4;p=0,02) predominantemente em locais de hortícolas. Em suma, a ordenação NMDS foi impulsionada pelas espécies endogénicas A. chlorotica (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 3 0 ;$p=<0.001)e A. caliginosa (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 1 3 ;$p=<0.001), espécies anécicas L. terrestris (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 7 ; P = < 0 . 0 0 1 ) , e$ tanto juvenis endogénicos (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 2 0 ;$p =< 0.001) como anécicos (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 9 ;$p =< 0.001). Embora o tipo de uso do solo da horta não tenha sido um fator significativo que afectasse a composição da comunidade de minhocas, as espécies mais abundantes podem ser atribuídas a tipos específicos de uso do solo (Fig. 3, Tabela S1). Nos sítios vegetais, encontrámos principalmente espécies endogénicas como A. chlorotica (64,5%), que é tolerante a perturbações28 e uma espécie pioneira58 , juvenis endogénicos (41,9%) e A. caliginosa (45,1%). Os sítios de gramíneas perenes foram dominados por espécies anécicas como L. terrestris (52,5%) e juvenis anécicas (47,6%), provavelmente devido a solos mais profundos e compactados. As

Quadro 2.Práticas de gestão de jardins baseadas no inquérito aos jardineiros (Quadro S3) e valores dos indicadores ecológicos das plantas que reflectem as exigências ambientais das plantas81. Os valores dos indicadores ecológicos das plantas são calculados como médias ponderadas da comunidade de espécies vegetais encontradas em cada parcela de amostragem.

Como esperado, encontramos a menor diversidade de minhocas (DSimpson) em locais com vegetais (1,85 ± 0,2) e a maior em locais com gramíneas (2,57 ± 0,2). A diversidade de minhocas foi determinada por espécies endogénicas e anécicas, mas não por espécies epigeicas (Tabela 4). Além disso, encontramos a menor diversidade beta$( beta _ { 1 A C } )$para minhocas em hortaliças e a maior em gramíneas (Fig. S5, Tabela S5). No entanto, a equitabilidade$( E _ { sin t }$pson) não foi mais elevada nos sítios de legumes, mas sim nos sítios de gramíneas e nos sítios de flores e bagas, onde também observámos componentes de aninhamento mais elevados$( beta _ { 1 N E } ) .$

Os rabos-de-mola foram afectados pelos indicadores ecológicos vegetais humidade (PERMANOVA COL; F=3,7; p =< 0,001) e variabilidade da humidade (PERMANOVA COL; F=3,7;p=<0,001). Estas indicam condições de humidade do solo ou de alternância de humidade do solo, favorecendo espécies que foram mais abundantes em locais com gramíneas, tais como S. aureus (81,1%) ou P. alba (67,3%) em solos com elevada resistência à penetração (PERMANOVA COL; F=2,3;;p=0,01)e $C _ { min }$(PERMANOVACOL;F=2,1;p=0,02). As três formas de vida dos colêmbolos estavam presentes nas espécies que tiveram o maior efeito na composição da comunidade (Tabela S4). B. hortensis mostrou o maior efeito (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 2 9 ; P = < 0 .$001), e foi mais frequentemente encontrada em sítios vegetais (75,5%), onde também C. thermophilus (NMDS; R2 = 0,13; p =< 0,001) esteve frequentemente presente (56,7%), correlacionando-se com cargas de potássio (PERMANOVA COL;F=2,5; p=<0,001). Outras espécies que determinaram a composição da comunidade de colêmbolos foram encontradas principalmente em locais com gramíneas, como P. notabilis (85,4%), representando a espécie de colêmbolo mais abundante (22,9%) (13.435 indivíduos) neste levantamento. Além disso, encontrámos oito colêmbolos (assinalados com estrelas no Quadro S1) que ainda não estavam incluídos na lista de espécies da Fauna Europaea, com dois novos registos para a Suíça (I. balteatus e I. graminis) de acordo com a literatura disponível e a opinião de especialistas (c.f. Quadro S1). A separação dos sítios de flores e bagas no NMDS foi principalmente determinada por C. denticulata (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 0 8 ;$p =< 0,001). Além disso, encontrámos um efeito claro do tipo de utilização do solo da horta (PERMANOVA COL; F=2,8;p =< 0,001), mas também dois efeitos significativos de práticas específicas de gestão da horta: aplicação de água (PERMANOVA COL; F=2,5;P=<0,001) e monda (PERMANOVA COL; F=1,8;p=0,04). A monda foi mais atribuída às hortas e a aplicação de água às ervas na ordenação NMDS, enquanto que as ervas e bagas foram associadas a um maior grau de urbanização (PERMANOVA COL; F=1.8; P=0.04) e a solos mais alcalinos (basifcação; PERMANOVA COL; F=2.0; p=0..02). Como esperado, encontrámos valores médios mais baixos para a diversidade de colêmbolos$( D _ { S i m }$Pdon, Tabela S2) em locais com vegetais (3,3±0,2) em comparação com locais com gramíneas (3,8 ± 0,1). A diversidade beta (βJAC) foi mais elevada nos sítios de carrascos e bagas, com uma rotação elevada em comparação com a componente de aninhamento (Fig. S5, Quadro S5). A equitabilidade de cauda de primavera (ESimpson) foi mais elevada nos sítios de caramanchão e bagas, onde também encontrámos a componente de aninhamento mais elevada $( beta _ { 1 N E } )$, provavelmente devido ao facto de as espécies hemiáficas e euedáficas serem mais semelhantes nos sítios de caramanchão e bagas.

Além disso, encontrámos diferenças entre os tipos de uso do solo nos índices de perturbação da fauna do solo. O índice ecomorfológico de colêmbolos e o rácio anécico/endógeo das minhocas foram mais baixos nos locais com legumes (Quadro S2). O rácio acari/colembola foi mais baixo nos locais com relva e o rácio fungos/bactérias foi mais elevado nos locais com vegetais.

Discussão

Em todo o mundo, há um interesse crescente das administrações municipais nos benefícios socioeconómicos e ecológicos das hortas urbanas6,11,12,17,23,29,59. Investigámos os impactos das práticas de gestão das hortas na diversidade acima e abaixo do solo e nas funções interligadas do solo. O SEM (Fig. 2, Tabela 3) revelou efeitos diretos na multifuncionalidade do solo e efeitos indirectos mediados pela fauna do solo. Em geral, os nossos resultados mostraram que os maiores efeitos na multifuncionalidade do solo foram causados por caraterísticas específicas do solo. Os solos que apresentam índices de qualidade biológica elevados, como o carbono orgânico e microbiano e as bactérias, aumentam o potencial de multifuncionalidade do solo. Isto deve-se provavelmente a práticas de jardinagem orgânica, como a aplicação de composto, devido à correlação com o aumento das cargas de potássio e com a diminuição dos valores da densidade aparente (Quadro 3, Quadro 1), influenciando também a multifuncionalidade do solo.

Tabela 3.Modelo final de equação estrutural mais parcimonioso (SEM;$A I C = 1 5 6 . 3 , F i s h e r ^ { prime } s$C=24.3, P=0.93) indicando efeitos diretos e indirectos na multifuncionalidade do solo dos tipos de uso do solo em jardins, gestão de jardins, diversidade da fauna vegetal e do solo, biomassa da fauna do solo, caraterísticas do solo e urbanização.$R ^ { 2 } { { M } i s$ baseado em efeitos fixados e R2C em efeitos fixados e aleatórios (ID jardim). As estimativas totais das vias indirectas são apresentadas no Quadro S6.

qualidade22. O segundo efeito mais forte sobre a multifuncionalidade do solo foi causado pelo cultivo de legumes e leguminosas em sítios de legumes anuais (hipótese (i), Fig. 1 setas 1a), provavelmente devido à perturbação frequente do solo e aos solos abertos desprotegidos, em comparação com os sítios de gramíneas perenes. O cultivo de flores e bagas aumentou a diversidade vegetal (Fig. 1 setas 1b), mas diminuiu a biomassa da fauna do solo em comparação com as zonas de relva. Os ninhos de garças urbanos com maior diversidade vegetal (hipótese (ii), Fig. 1 setas 3) aumentaram a multifuncionalidade do solo diretamente e indiretamente através do aumento da diversidade da fauna e, consequentemente, da biomassa da fauna. O padrão geral de aumento da multifuncionalidade do solo com o aumento da diversidade de plantas está de acordo com os resultados encontrados noutros ecossistemas, tais como terras de cultivo, arbustos, pradarias e florestas, onde a diversidade de plantas aumentou os SE como a polinização, o armazenamento de C, o controlo de pragas e a produtividade60,61. Contrariamente às nossas expectativas, não encontrámos nenhum efeito direto significativo da intensidade de gestão na multifuncionalidade do solo, mas os locais geridos de forma mais intensiva diminuíram a diversidade vegetal e a biomassa da fauna. A

Tabela 4.PERMANOVA das minhocas (PERMANOVA EW; esquerda) e dos colêmbolos (PERMANOVA COL; direita) e práticas de gestão, indicadores ecológicos das plantas, caraterísticas do solo e caraterísticas da horta como variáveis explicativas. SA: Agregados estáveis do solo, BD: Densidade aparente do solo, PR: Resistência à penetração.

Foi observada uma relação semelhante entre a intensidade da gestão e a diminuição da diversidade nos relvados urbanos. Lerman et al.62 mostraram que o corte apenas de três em três semanas, em vez de todas as semanas, aumentou o número de flores em 2,5 vezes e, consequentemente, a abundância e a diversidade das populações de abelhas. Embora Tresch et al. tenham demonstrado que a decomposição da matéria orgânica acima do solo63 e abaixo do solo22 aumentou com a urbanização, não se registou qualquer efeito significativo da urbanização (hipótese (v), Fig. 1 seta 5) na multifuncionalidade do solo.

A estrutura das comunidades de minhocas e de colêmbolos foi influenciada pelos indicadores ecológicos das plantas (Fig. 3, Quadro 3), que representam as condições de vida das plantas. Curiosamente, os colêmbolos foram mais afectados pelos indicadores ecológicos das plantas do que as minhocas, o que realça a influência dominante das plantas nos colêmbolos50. Como esperado, encontrámos uma diversidade alfa mais baixa de minhocas e de colêmbolos nas zonas hortícolas, provavelmente devido à elevada perturbação do solo. A diversidade beta foi constantemente elevada, tanto na fauna do solo como nas comunidades vegetais, devido a uma elevada rotação e a componentes de baixa aninhabilidade. A composição da comunidade vegetal foi moldada pela elevada rotação de espécies entre os locais de horta, com as maiores dissimilaridades para os locais de flores e bagas. Como era de esperar, estas diferenças significativas tiveram origem, muito provavelmente, na plantação e noutras práticas de gestão das hortas, que conduziram a composições de comunidades específicas dos sítios. Os valores de diversidade beta para ambas as comunidades de fauna foram mais baixos nos sítios hortícolas e atingiram o seu pico para as minhocas nos sítios de relva e para os colêmbolos nos sítios de flores e bagas, reflectindo as diferentes estratégias ecológicas das minhocas e dos colêmbolos.

As minhocas são indicadores importantes do funcionamento do solo51,52. Os grupos funcionais de minhocas têm sido utilizados para detetar os impactos do cultivo em diferentes solos, como pastagens, pomares ou solos florestais, enquanto o rácio entre espécies anécicas e endogénicas foi utilizado como indicador de solos contaminados64 ou de perturbações do solo65. Nos estudos frequentes de

Figura 3.Análise da estrutura da comunidade da fauna do solo de minhocas (a,b) e colêmbolos (c,d). As espécies da fauna do solo são coloridas em cinzento, correspondendo a três categorias ecológicas (Tabela S1). Apenas as espécies com um efeito significativo (p < 0,001) (Tabela S4) e apenas as variáveis explicativas significativas (p < 0,05) do modelo PERMANOVA (Tabela 1) foram testadas. Os tipos de uso da terra em jardins incluem barras de desvio padrão.

Em sítios hortícolas perturbados, encontrámos os valores mais baixos para o rácio anécico/endógeno de minhocas e para o índice ecomorfológico de colêmbolos, indicando uma diminuição da qualidade biológica do solo devido à perturbação do solo48. Outros estudos registaram o valor mais elevado do índice ecomorfológico de colêmbolos em hortas urbanas e sítios florestais48. No entanto, o valor mais elevado encontrado em sítios florestais (2,3) foi ainda consideravelmente inferior à média que encontrámos em jardins urbanos de Zurique (5,8 ± 0,1), com um elevado número de colêmbolos euedáficos como P. pulvinata, F. quadriculata e I. minor. A abundância de colêmbolos aumenta frequentemente de zonas agrícolas para zonas florestais66 . Neste caso, a abundância de colêmbolos aumentou de zonas hortícolas para zonas de erva por um fator de 4,3. Para além da perturbação do solo, o aumento da abundância nos locais com relva pode ser explicado pela maior cobertura vegetal dos locais com vegetação perene66 e porque as faixas de relva oferecem uma variedade de micro-habitats para as espécies da mesofauna do solo48. Em contrapartida, Joimel et al.48 encontraram densidades médias mais elevadas em canteiros de legumes do que em sítios florestais ou de prados, sublinhando a qualidade das hortas urbanas para a biodiversidade da fauna do solo e a qualidade do solo. Além disso, o maior teor de matéria orgânica nos solos das hortas urbanas3 pode ser um fator importante para a elevada diversidade da fauna do solo, uma vez que a entrada de matéria orgânica nos solos das hortas pode ser mais elevada do que nos solos agrícolas67. Além disso, sabe-se que uma intensidade de gestão elevada diminui a diversidade da mesofauna do solo68. Encontrámos um rácio acari/collembola mais baixo em locais com relva do que em locais com flores e bagas, o que está de acordo com a predominância de acari em solos aráveis ou vinhedos frequentemente perturbados48. Além disso, encontrámos uma biomassa de colêmbolos mais elevada nos locais com relva, enquanto a biomassa de minhocas se encontrava a um nível semelhante e comparativamente elevado em todos os tipos de utilização do solo de jardins urbanos. Por exemplo, a abundância de minhocas (227,4 ± 15,5) foi consideravelmente mais elevada do que os valores médios de referência para os indicadores biológicos da qualidade do solo encontrados em solos de relva ou de terras agrícolas69. Relativamente a todos os microrganismos68 , o $C _ { m i c }$ atingiu o seu máximo nos locais de pastagem, sendo o valor médio (780,9 ± 21,3) mais elevado do que nos solos de terras agrícolas (341 mg kg-1), mas inferior ao dos solos de pastagens (1249 mg kg-1) encontrados na Bélgica69 ou na Suíça70 (2077 mg kg-1). Este padrão de $C _ { min }$ reflecte práticas de gestão como a fertilização ou a lavoura68. Além disso, a composição das comunidades de microrganismos do solo é um fator importante para o funcionamento do solo35. Por exemplo, uma mudança na composição ou atividade dos fungos pode aumentar a absorção de carbono e a ciclagem de nutrientes35. Tanto a perturbação do solo71 como uma menor diversidade vegetal72

pode resultar numa diminuição dos rácios entre fungos e bactérias. Embora se possa esperar um aumento do rácio fungos/bactérias de solos de prados e florestas desérticos para temperados, partindo do princípio de que os solos de prados são mais dominados por bactérias do que os solos florestais26. Aqui, encontrámos um aumento do rácio fungos/bactérias para os locais de cultivo de vegetais, devido ao aumento do número de cópias de genes de fungos e à diminuição do número de cópias de genes de bactérias nesses locais (cf. Quadro S9, Fig. S13). Isto pode estar relacionado com a introdução de composto nos sítios hortícolas ou com o aumento da diversidade vegetal em comparação com os sítios de relva.

O conceito intuitivo e bastante simples de multifuncionalidade24 e a sua redução a uma única métrica, como a abordagem de cálculo da média37, devem ser objeto de uma análise crítica. Por exemplo, as funções e os métodos para as medir devem ser cuidadosamente seleccionados42. A força das relações entre a multifuncionalidade dos ecossistemas e a biodiversidade depende do número de funções incluídas, que foi geralmente mais forte quando foram consideradas mais funções73. Outro aspeto é que a agregação de múltiplas funções numa única métrica pode ocultar informações sobre funções individuais potencialmente contrastantes74. As correlações mais elevadas entre as funções do solo (cf. Fig. S14) foram encontradas entre $C _ { min }$e$N _ { min }$(r=0.45,p =< 0.001), ambas utilizadas para calcular o fornecimento de nutrientes ao solo, e entre $C _ { min }$ e WHC(r=0..43,p =< 0.001). Todas as outras correlações (r<0,27) indicam uma certa independência das funções do solo selecionadas. A correlação moderadamente positiva de todos os componentes da multifuncionalidade do solo é necessária, porque as correlações negativas entre funções podem ser uma limitação para as avaliações da multifuncionalidade73. No entanto, este quadro de avaliação da multifuncionalidade também poderá ser utilizado em estudos futuros para avaliar o impacto dos espaços verdes urbanos geridos nos contributos da natureza para as pessoas nas cidades.

Com esta avaliação à escala da cidade do efeito das práticas de jardinagem urbana na diversidade de plantas e na fauna do solo, acima e abaixo do solo, demonstrámos os potenciais impactos das decisões dos jardineiros na qualidade e no funcionamento do solo e as implicações na biodiversidade de uma cidade. Em conclusão, o nosso estudo sugere que uma maior diversidade de plantas pode, direta ou indiretamente, aumentar a multifuncionalidade do solo, aumentando a diversidade e a biomassa da fauna do solo. Num estudo anterior, a gestão intensiva de jardins diminuiu os índices de qualidade do solo22. Neste estudo, demonstrámos que uma gestão intensiva dos jardins também diminuiu a diversidade vegetal e a biomassa da fauna do solo, com impactos negativos na multifuncionalidade do solo. Além disso, analisámos os factores que determinam a estrutura da comunidade da fauna do solo de espécies de minhocas e de colêmbolos. Mostrámos que ambos foram afectados pelos indicadores ecológicos das plantas, pelas caraterísticas do solo e pelas práticas de gestão, como a frequência de perturbação do solo ou a aplicação de água. Concluímos que o aumento da diversidade vegetal, juntamente com as práticas de gestão de proteção do solo, tem o potencial de aumentar as funções do solo, bem como de promover a biodiversidade e de criar jardins urbanos mais biofílicos59 , apoiando o bem-estar humano e o valor ecológico dos espaços verdes urbanos. Embora o solo seja um recurso fundamental nas cidades, não tem sido integrado na maioria dos planos de espaços verdes urbanos75 , pelo que recomendamos que as hortas urbanas, incluindo práticas de gestão ecológica, sejam integradas em futuras estratégias de cidades verdes.

Métodos

Desenho do estudo e gradientes.Este estudo foi realizado em 85 hortas urbanas da cidade de Zurique, Suíça (Fig. S1). Selecionámos as hortas com base em três critérios independentes22,76: (i) o tipo de horta (doméstica N=43vs. loteamento; N=42Fig. S2), (ii) a intensidade de gestão (como canteiros de hortaliças ou de flores geridos intensivamente ou prados geridos extensivamente), e (iii) o grau de urbanização, variando de áreas densamente construídas a áreas periféricas dentro dos limites da cidade. Em cada jardim foram selecionadas duas parcelas de amostragem (2 m × 2 m) com diferentes tipos de gestão do uso do solo (Quadro S12), pertencentes a uma das três categorias seguintes: canteiros anuais de legumes (legumes;N=47), flores e bagas perenes (flores e bagas;N=52) ou relvados e prados perenes (relva;N=71), que reflectem os tipos de uso do solo de jardim mais dominantes em Zurique e em muitas outras cidades.

As práticas de gestão dos jardins foram avaliadas através de um questionário com 26 perguntas de gestão, específicas para cada tipo de utilização do solo, que vão desde a frequência do corte da relva à aplicação de fertilizantes ou à monda (Quadro S3). A intensidade da gestão do jardim foi avaliada como a soma das 26 questões de gestão. Além disso, cinco práticas de gestão comuns (perturbação, fertilizante, pesticidas, água, monda; Tabela 2) foram utilizadas na análise da composição da comunidade. O aquecimento urbano foi utilizado como indicador da urbanização devido à correlação com a quantidade de área construída e pavimentada em diferentes raios (30-500 m) em redor dos jardins63 . Foi avaliado como o desvio nas temperaturas médias locais do ar durante a noite, perto da superfície, com base num modelo climático local77 , mostrando um aumento das temperaturas de até 5 °C para jardins urbanizados.

Diversidade acima do solo.A diversidade vegetal foi avaliada através de um inventário forístico78 de plantas cultivadas e espontâneas em cada parcela de amostragem (N = 170). Com base neste inventário de 600 espécies de plantas, calculámos a diversidade alfa das plantas como o número total de espécies de plantas por parcela de amostragem e a diversidade beta das plantas como a média das comparações de dissimilaridade de Jaccard entre cada parcela focal e todas as outras parcelas79. Além disso, utilizámos uma escala ordinal de seis pontos78 para calcular os valores médios ponderados da comunidade de sete valores indicadores ecológicos das plantas80 (Quadro 2), que reflectem as exigências ambientais das plantas81.

Diversidade subterrânea.As minhocas foram recolhidas numa subparcela mais pequena de 0,3 m × 0,3 m dentro das parcelas de amostragem de 2m×2m através de um método combinado de seleção manual e extração de mostarda22. As minhocas foram armazenadas em etanol 70, identificadas ao nível da espécie e classificadas em três categorias ecológicas (Tabela S1): espécies epigeicas (que vivem na camada de folhada, com pouca atividade de escavação), espécies endogeicas (que vivem no solo, com tocas horizontais) e espécies anécicas (que vivem em tocas verticais grandes e profundas).

Os colêmbolos e os ácaros foram amostrados com seis núcleos de solo não perturbados (5 cm de diâmetro, 8 cm de comprimento, Eijkelkamp, NL), colhidos aleatoriamente nas parcelas de amostragem de 2 m × 2 m63. Os colêmbolos foram identificados ao nível da espécie, incluindo formas de vida de acordo com caraterísticas ecológicas e funcionais (Quadro S1): espécies epedáficas (que vivem na camada superior da folhada), espécies hemiedáficas (que vivem na interface entre a folhada e o solo) e espécies euedáficas (que vivem no solo).

Definimos a diversidade da fauna do solo como a riqueza média proporcional das espécies da macrofauna do solo (minhocas) e da mesofauna (colêmbolos), seguindo Allan et al.82. A diversidade beta da fauna do solo foi calculada como a média proporcional da diversidade beta das espécies de minhocas e colêmbolos, enquanto as medidas individuais de diversidade beta por grupo de fauna do solo foram calculadas como dissimilaridades médias de Jaccard, à semelhança da diversidade beta das plantas. A biomassa da fauna do solo foi calculada como a proporção média de biomassa por m2 de solo, com a biomassa medida de minhocas [gm-2] numa base individual (incluindo o conteúdo intestinal) e a biomassa estimada de colêmbolos (fator de conversão de 5 g para cada colêmbolo83).

Índices de perturbação da fauna do solo.A adaptação da fauna do solo às práticas de gestão foi avaliada através de quatro índices de perturbação da fauna do solo: o índice ecomorfológico dos colêmbolos48, o rácio acari/colêmbola84, o rácio fungos/bactérias26 e o rácio anécico/endógeno das minhocas64.

Caraterísticas do solo.As caraterísticas do solo foram avaliadas através de uma combinação de três medições físicas, seis químicas e quatro biológicas do solo (Quadro 1), que representam as medições de indicadores de qualidade do solo mais frequentemente utilizadas85. A informação sobre a comunidade microbiana relativa ao número de cópias de genes de bactérias (16S) e de fungos (18S) foi utilizada para calcular o rácio entre fungos e bactérias. Os pormenores das medições podem ser consultados no Quadro S13 e em Tresch et al.86.

Multifuncionalidade do solo.À semelhança de outros estudos87 , utilizámos a abordagem de cálculo da média37 para calcular a multifuncionalidade do solo. Esta abordagem calcula o valor médio das funções padronizadas do solo para cada parcela de amostragem. No total, utilizámos cinco medições (Quadro S11), que estão relacionadas com funções importantes do solo, para o cálculo da multifuncionalidade do solo. As três funções-chave do solo avaliadas são (i) decomposição da folhada acima e abaixo do solo, (ii) fornecimento de nutrientes ao solo e (iii) armazenamento e regulação da água no solo. A função do solo: a decomposição da folhada acima do solo foi medida pela perda de massa padronizada da folhada (Zea mays L.) em sacos de folhada com malha de 4 mm63 , enquanto a decomposição da folhada abaixo do solo foi medida pela perda de massa líquida de saquinhos de chá verde, enterrados a 8 cm de profundidade do solo22. O fornecimento de nutrientes no solo foi avaliado pelas taxas de mineralização de N$( N _ { min } )$ e C$( C _ { min } )$, e a capacidade do solo para regular a água foi medida pela capacidade de retenção de água (WHC).

Análise dos dados.A diversidade e a biomassa da fauna do solo foram calculadas com base na riqueza de espécies por grupo taxonómico, aplicando uma normalização para cada grupo taxonómico com uma escala de 0 a 1$( f ( x ) = ( x _ { i } - x _ { min } )$ $/ ( x _ { max } - x _ { min } ) )$ e calculando depois a média dos valores para cada parcela82. A diversidade beta acima e abaixo do solo foi calculada como dissimilaridades médias de Jaccard por pares, comparando cada parcela focal com todas as outras parcelas de amostragem79 , utilizando o pacote R 'betapart'88. A multifuncionalidade do solo foi calculada escalando cada uma das cinco medições das funções do solo para um intervalo de 0 a 187 e derivando os valores médios das funções do solo normalizadas de acordo com a abordagem de cálculo da média37. As médias ponderadas comunitárias dos indicadores ecológicos das plantas foram calculadas com o pacote R 'FD'89.

Utilizámos um modelo de equações estruturais (SEM) por partes, com o pacote 'piecewiseSEM'57 , para inferir a importância relativa dos efeitos diretos e indirectos da horticultura urbana, da diversidade vegetal, da urbanização e das caraterísticas do solo na fauna e na multifuncionalidade do solo. Para resolver a multicolinearidade e reduzir o número de variáveis, aplicámos uma PCA para as caraterísticas do solo e utilizámos os primeiros quatro eixos da PCA, que explicam 64,2% (Quadro 1; Fig. S4) da variação (critérios de Kaiser-Guttman). Utilizámos o teste d-separation de Shipley para identificar caminhos em falta no SEM e o AICC para comparação de modelos. Utilizámos modelos de efeitos mistos lineares (LMEM; lme(nlme;90) com o jardim como efeito aleatório para cada componente do SEM e apresentámos coeficientes de caminho normalizados (escalados pela média e variância), bem como R2 marginal e R2 condicional com base em efeitos fixos e aleatórios57 (Quadro 3). Os pressupostos do modelo foram testados (Fig. S11) e os potenciais padrões de autocorrelação espacial foram calculados com os índices de autocorrelação I de Moran e a estrutura espacial nos resíduos do modelo utilizando semivariogramas (Fig. S12).

Aplicámos o LMEM individual com a identidade do jardim como efeito aleatório e os tipos de uso do solo como variáveis de resposta para avaliar as alterações na diversidade da fauna e das plantas e os índices de perturbação da fauna do solo. Verificámos a distribuição normal, a autocorrelação e a heterocedasticidade dos resíduos do modelo e aplicámos uma transformação (log(x+1)) nos casos de: biomassa de minhocas, rácio anécico/endógeo, rácio acari/collembola e biomassa da cauda da primavera. Apresentámos as médias e os intervalos de credibilidade 95% da distribuição posterior da inferência Bayesiana com base em 10 000 simulações independentes91. A estrutura da comunidade da fauna do solo foi ainda analisada utilizando uma análise multivariada de variância por mutação (PERMANOVA, 10 000 permutações) com uma matriz de espécies de distância euclidiana trans formada por Hellinger de minhocas (EW) e colêmbolos (COL) e um escalonamento multidimensional não métrico (NMDS) utilizando o pacote 'vegan'92. Para o NMDS, apenas as variáveis significativas da PERMANOVA foram testadas. A gestão de dados e as análises estatísticas são fornecidas como um projeto R utilizando o R 3.4.2 (R Core Team, 2017).

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Agradecimentos

Estamos gratos a Adolphe Munyangabe e Anton Kuhn (medições do solo), Lena Fischer (índice de sacos de chá e extração de minhocas), Stefan Grubelnig e Reto Henzmann (amostragem do solo e da fauna do solo), Dr. Lukas Pffner (identificação de minhocas), Dr. Daniel Haefelfnger (decomposição de sacos de lixo) e Dr. Joerg Salamon (identificação de collembola) pelo seu extraordinário apoio e ajuda no campo ou no laboratório. Em particular, agradecemos ao Dr. Robert Home pelo seu apoio na finalização do manuscrito e aos 85 jardineiros participantes neste estudo por terem concedido acesso aos seus jardins e pelo seu interesse em promover a biodiversidade nas cidades. Reconhecemos com gratidão o apoio financeiro para este projeto interdisciplinar BetterGardens fornecido pela Fundação Nacional Suíça para a Ciência no âmbito do programa Sinergia (CRSII1_154416).

Contribuições dos autores

A.F., M.M., R.L., P.M., D.F. e S.T. conceberam e projectaram a investigação, S.T. realizou o trabalho de campo e de laboratório com a ajuda de B.S. e D.F. S.T. analisou os dados. Todos os autores reviram o manuscrito.

Informações adicionais

As informações suplementares acompanham este documento em https://doi.org/10.1038/s41598-019-46024-y.

Interesses em competição: Os autores declaram não ter interesses em competição.

Nota do editor: A Springer Nature mantém-se neutra no que diz respeito a reivindicações jurisdicionais em mapas publicados e afiliações institucionais.

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