OPEN

Directe en indirecte effecten van stadstuinieren op boven- en ondergrondse diversiteit die multifunctionaliteit van de bodem beïnvloedt

Ontvangen: 21 maart 2019

Aanvaard: 18 juni 2019

Gepubliceerd: xx xx xxxx

Simon Tresch 1,2,3, David Frey2,4, Renée-Claire Le Bayon3, Paul Mäder 1, Bernhard Stehle1,5, Andreas Fliessbach 1 & Marco Moretti2

Stadstuinen zijn populaire groene ruimten die het potentieel hebben om essentiële ecosysteemdiensten te leveren, het menselijk welzijn te ondersteunen en tegelijkertijd de biodiversiteit in steden te bevorderen. Wij onderzochten de invloed van tuinieren op vijf bodemfuncties en de relatie tussen planten (600 soorten) en bodemfauna (regenwormen: 18 soorten, springstaarten: 39 soorten) in 85 stadstuinen (170 locaties) in de stad Zürich (Zwitserland). Onze resultaten suggereren dat een hoge plantendiversiteit in tuinen een positief effect had op de bodemfauna en de multifunctionaliteit van de bodem, en dat de intensiteit van het tuinbeheer de plantendiversiteit verminderde. Indices van biologische activiteit in de bodem, zoals organische en microbiële koolstof en bacteriële overvloed, vertoonden een direct positief effect op multifunctionaliteit van de bodem. Bodemvocht en verstoring, gedreven door besproeiing en grondbewerking, waren de drijvende krachten achter het structureren van planten- en bodemfaunagemeenschappen. Indicatorwaarden voor planten bleken nuttig om de structuur van de bodemfauna te beoordelen, zelfs in antropogene plantensamenstellingen. We concluderen dat tuiniers de plantendiversiteit moeten vergroten en de beheersintensiteit moeten verlagen om de bodemfuncties te verbeteren. Bodembeschermende beheerspraktijken, zoals het toepassen van compost, mulch of het vermijden van grondbewerking, moeten worden opgenomen in de stedelijke groenplanning om de stedelijke biodiversiteit en de bijdrage van de natuur aan mensen te verbeteren.

Het behoud van functionele en biodiverse stedelijke groengebieden is van fundamenteel belang voor leefbare steden (cf. SDG 111). Stadstuinen vormen in veel landen een belangrijk onderdeel van stedelijk groen2,3. Ze hebben een heterogene structuur, maar ondanks hun relatief kleine omvang bieden ze essentiële habitatbronnen en vergroten ze de connectiviteit van stadslandschappen4. Tuinbeheer creëert verschillende soorten tuingebruik, waaronder permanent begroeide habitats zoals gazons of jaarlijks begroeide habitats zoals groentebedden2. Deze diverse microhabitats ondersteunen de stedelijke biodiversiteit en kunnen bijdragen aan de natuur voor mensen5,6. De wereldwijde toename van de menselijke bevolking zal naar verwachting voornamelijk plaatsvinden in stedelijke gebieden7 , terwijl groeiende steden zich uitbreiden naar vruchtbare landbouwgronden, waardoor de aanvoer van vers voedsel in de toekomst op losse schroeven komt te staan8. Er is een groot potentieel om voedsel te produceren in stadstuinen en tegelijkertijd andere ecosysteemdiensten (ES) te leveren in dichtbevolkte steden9. Naar schatting levert stadslandbouw voedsel voor ongeveer 800 miljoen mensen10 , hoewel de huidige wereldwijde schaal moeilijk in te schatten is11. Honderden miljoenen burgers zijn echter voor een deel van hun voeding afhankelijk van stadslandbouw12. Toch zijn bodems in stadstuinen ook belangrijk voor het reguleren van bodemfuncties zoals wateropslag (voedselbeheersing13), C- en N-opslag14, bestuiving15, bodemvorming16, plaagbestrijding17, of om de intensiteit van het hitte-eiland in steden te verminderen18 en om habitats te bieden voor veel soorten, zelfs in dichtbevolkte verstedelijkte gebieden6. Vanuit sociologisch perspectief zijn stadstuinen belangrijk voor recreatie, welzijn en sociale interactie19.

Stedelijk tuinieren kent een lange traditie in veel landen over de hele wereld20. Als gevolg van decennialang nuttig bodembeheer, zoals de toepassing van compost21, is de bodem van stadstuinen niet altijd

1Onderzoeksinstituut voor biologische landbouw (FiBL), afdeling bodemwetenschappen, Ackerstrasse 113, 5070, Frick, CH, Zwitserland. 2Zwitsers Federaal Onderzoeksinstituut WSL, Biodiversiteit en Behoudsbiologie, Zürcherstrasse 111,8903, Birmensdorf, CH, Zwitserland. 3University of Neuchâtel, Institute of Biology, Functional Ecology Laboratory, Rue Emile-Argand 11, 2000, Neuchâtel, CH, Zwitserland. 4ETHZ, Departement Milieusysteemkunde, Instituut voor Terrestrische Ecosystemen, Universitaetstrasse 16, 8092, Zürich, CH, Zwitserland. 5University of Konstanz, Department of Biology, Ecology, Universitätstrasse 10, 78464, Konstanz, DE, Duitsland. Correspondentie en verzoeken om materiaal moeten worden gericht aan S.T. (e-mail: )

Tabel 1.Bodemkenmerken die de bodemkwaliteit van de stadstuinlocaties beschrijven en gebruikt werden als verklarende variabelen in de SEM. De scores op de eerste vier PCA-assen (PC1-PC4; Fig. S4) werden gebruikt (Kaiser-Guttman criteria) als verklarende variabelen in de SEM (Fig. 2), en verklaarden 64,2% van de totale variatie.

Figuur 1.A priori SEM-model met veronderstelde directe en indirecte effecten van stadstuinieren op de multifunctionaliteit van de bodem. Verwachte positieve relaties zijn in zwart weergegeven en negatieve in rood, grijze pijlen staan voor zowel positieve als negatieve effecten. We verwachten dat eenjarige groenten (pijl 1a) een negatieve invloed zal hebben op de planten- en bodemfauna en op de multifunctionaliteit van de bodem in vergelijking met meerjarige grassen, terwijl meerjarige maaiers (pijl 1b) positieve effecten zullen hebben. Verwacht wordt dat de intensiteit van het beheer (pijl 2) een negatief effect zal hebben op de plantendiversiteit, de bodemfauna en de multifunctionaliteit van de bodem. Een hogere plantendiversiteit (pijl 3) zal naar verwachting een positief effect hebben op de bodemfauna en de multifunctionaliteit van de bodem. Van de diversiteit en biomassa van de bodemfauna (pijlen 4a & 4b) wordt ook een positief effect op de multifunctionaliteit van de bodem verwacht. Verstedelijking (pijl 5) kan een positief of negatief effect hebben op de bodemfauna en de multifunctionaliteit van de bodem. Verwachte effecten van bodemkenmerken (pijlen 6) zijn te vinden in Fig. S9.

net zo slecht van kwaliteit en mogelijk vervuild zijn als andere stedelijke bodems3,22. Ondanks het belang van tuinen voor de stedelijke biodiversiteit6 is er nog steeds weinig informatie over het ecologisch belang van volkstuinen en tuinen voor eigen gebruik in vergelijking met openbaar groen2,23. Er is echter veel bewijs dat biodiversiteit de drijvende kracht is achter ecosysteemprocessen en gerelateerde diensten in bovengrondse gemeenschappen24 , maar er is veel minder bekend over het functioneren van de ondergrondse biodiversiteit25. Hoewel is aangetoond dat de biodiversiteit van de bodem op verschillende manieren samenhangt met de bovengrondse biodiversiteit26,27, is verder onderzoek nodig om deze relaties beter te begrijpen. Tuinbodems worden sterk beïnvloed door menselijke activiteiten3,22,28, maar ze worden ook beïnvloed door het vroegere landgebruik, de mate van verstoring of klimaatgerelateerde factoren zoals het hitte-eilandeffect29. Bodemfuncties worden geleverd en gecontroleerd door een grote verscheidenheid aan bodemorganismen30 , ook in stedelijke bodems28, waar de frequentie van bodemverstoring vaak hoog is29. Veranderingen in de samenstelling van de alfa- en bètadiversiteit van de bodemfauna31 , bijvoorbeeld als gevolg van bodemverstoring, kunnen een nadelige invloed hebben op bodemfuncties zoals de afbraak van organisch materiaal of het vasthouden van voedingsstoffen32. De interacties tussen bovengrondse en ondergrondse soorten, die ten minste op lokale schaal de functies van ecosystemen bepalen33 , zijn voornamelijk verbonden via planten34. Er is echter nog heel weinig bekend over deze relatie tussen boven- en ondergrondse diversiteit en de daarmee samenhangende bodemfuncties35 , vooral voor tuingronden36.

Het vermogen van een ecosysteem om meerdere functies te vervullen, de zogenaamde multifunctionaliteit24 , kan worden berekend als indexen op basis van de gewenste functies37. Dergelijke maten van multifunctionaliteit (d.w.z. de middelingsbenadering) zijn gebruikt om een breed scala aan ecosysteemfactoren te analyseren38, zoals bodemkenmerken39, habitatdiversiteit40, cli mate41, of beheerspraktijken in de landbouw42 en zelfs in aangelegde ecosystemen zoals groene daken43. Hier richten we ons op vijf onafhankelijke metingen voor de berekening van multifunctionaliteit van de bodem, variërend van bovengrondse44 en ondergrondse27 afbraak van strooisel, tot de toevoer van voedingsstoffen voor plantengroei45 en waterregulatie, zoals wateropslagcapaciteit46.

Onderzoek naar bodems in stadstuinen heeft recentelijk meer aandacht gekregen3,17,28,47,48, vooral met betrekking tot de gezondheid en het welzijn van de mens29. Ons begrip van de complexe interacties tussen beheerspraktijken, bodembiodiversiteit en bodemfunctioneren is echter nog steeds schaars49. In dit onderzoek richten we ons op tuinieren in de twee meest dominante tuintypen van Zürich (CH), volkstuinen en tuinen voor eigen gebruik, en beoordelen we de interacties tussen bovengrondse diversiteit van planten en ondergrondse diversiteit van de bodemfauna. We onderzochten regenwormen (Oligochaeta: Lumbricidae), die macrofaunasoorten in de bodem vertegenwoordigen, en springstaarten (Hexapoda: Collembola), die mesofaunasoorten in de bodem vertegenwoordigen, als indicatoren voor het functioneren van de bodem50 en beoordeelden de effecten van stedelijk tuinieren op de multifunctionaliteit van de bodem. Regenwormen worden over het algemeen beschreven als ecosysteemingenieurs50 vanwege hun invloed op de bodemstructuur en -kwaliteit, tenminste in gematigde bodems51. Ze zijn belangrijke indicatororganismen voor bodemfuncties52, bodemverstoring en beheerspraktijken50. Er is aangetoond dat ze ook in stedelijke ecosystemen zoals parken of stadstuinen gevoelige indicatoren zijn voor de intensiteit van antropogeen beheer47. Springstaarten vormen een belangrijke groep micro-arthropoden50 en kunnen worden gebruikt als indicatoren van duurzaam landgebruik, bodemkwaliteit27 of het gebruik van pes ticiden53. Bovendien worden ze gebruikt om de bodemfunctionaliteit54 en de impact van milieufactoren55 op de bodembiodiversiteit te beoordelen. Daarnaast hebben we de bodemmicrofauna beoordeeld aan de hand van biologische bodemmetingen, zoals basale ademhaling, microbiële biomassa en genkopie-aantallen van bacteriën en schimmels (Tabel 1).

De algemene doelstelling van onze studie was het onderzoeken van de effecten van tuinbeheerpraktijken (beheersintensiteitsindex, tuinlandgebruikstypen) op de bovengrondse plantendiversiteit en de ondergrondse diversiteit van de bodemfauna, en hun directe en indirecte effecten op de multifunctionaliteit van de bodem. We stelden als hypothese (cf. a priori structureel vergelijkingsmodel (SEM) Fig. 1) dat (i) intensief bodembeheer de diversiteit van zowel planten als bodemfauna zal verminderen en de multifunctionaliteit van de bodem negatief zal beïnvloeden (pijlen 1 & 2). We veronderstelden dat (ii) bovengrondse en ondergrondse diversiteit ook met elkaar verbonden zijn in stadstuinecosystemen en verwachtten daarom dat een hogere diversiteit aan planten een positief effect zal hebben op zowel de bodemfauna als de multifunctionaliteit van de bodem (pijl 3). Verder verwachtten we dat (iii) diversiteit van de bodemfauna (pijl 4a) en biomassa (pijl 4b) een direct positief effect hebben op de multifunctionaliteit van de bodem. Daarnaast veronderstelden we een invloed van (iv) bodemkenmerken en (v) verstedelijking op de multifunctionaliteit van de bodem (pijl 5 & 6).

In een tweede stap analyseerden we de structuur van de bodemfauna. We verwachtten dat frequent verstoorde bodems de laagste soortendiversiteit zouden hebben binnen (alfa diversiteit) en tussen (bèta diversiteit) tuinsites, inclusief een hoge gemeenschapsevenwichtigheid en bèta diversiteit voornamelijk gedreven door soortenverlies (nestedness) in plaats van soortenvervanging (turnover). Voor de plantengemeenschap verwachtten we de hoogste alfa- en bètadiversiteit voor tuinlocaties met veel plantactiviteiten, inclusief een hoge soortveranderingscomponent voor bètadiversiteit. Verder onderzochten we de effecten van beheerpraktijken op de samenstelling van de bodemfauna gemeenschap en op de bodemfauna verstoringsindices.

Resultaten

Stedelijk tuinieren efecten op bodemfauna en bodemmultifunctionaliteit.Het SEM op basis van onze a priori verwachtingen (Fig. 1) van de effecten van stadstuinieren op boven- en ondergrondse diversiteit en bodemmultifunctionaliteit voldeed aan de criteria van Fisher's C-statistiek56 (Fisher's C = 30,7; p = 0,80; AICc = 286,8). Het model bevatte één significant ontbrekend pad57 tussen PC1 en diversiteit van de bodemfauna (SEM; 0,18;p=0,03). Met de opname van dit pad verbeterde de algehele modelbeoordeling van het SEM (Fisher'sC=24,3;p=0..93;AICC=288,3), met marginale verschillen in de AICc (1,5). Over het geheel genomen waren de sterkste relaties in de SEM afkomstig van tuinlandgebruikstypen, die de plantendiversiteit, faunabiomassa en bodemkenmerken (PC2) en multifunctionaliteit van de bodem op zowel indirecte als directe manieren beïnvloedden (Fig. 2 en S10). De sterkste effecten op de multifunctionaliteit van de bodem waren afkomstig van PC1 (SEM; -0,61;p=<0,001), vertegenwoordigd door een lagere belasting van$C _ { m i c } C _ { o r g ^ { prime } }$ bacteriën, Fe en K, maar hogere bulkdichtheidswaarden van de bodem (Fig. S4). Bodems met verhoogde$C _ { min } C _ { o r g ^ { 3 } }$bacteriën, Fe en K, maar lagere bulkdichtheidswaarden gingen dus samen met een hogere multifunctionaliteit van de bodem. Eenjarige plantaardige locaties vertoonden lagere multifunctionele bodemwaarden (SEM; -0,40;p=0.,03)in vergelijking met meerjarige graslocaties. Bovendien vonden we positieve effecten van plantendiversiteit (SEM; 0,17;p=0,01) en faunabiomassa (SEM; 0,17; p=0,02) op de multifunctionaliteit van de bodem. Samen verklaarden zowel significante als niet-significante effecten 74% van de totale variatie in multifunctionaliteit van de bodem. Daarnaast

Figuur 2.Uiteindelijke meest parsimonieuze SEM die tuinbeheer (landgebruiktypen, beheerintensiteit), verstedelijking, diversiteit van planten en bodemfauna verbindt met multifunctionaliteit van de bodem (AICc = 288,3, Fisher's C=24,3,P = 0,93). Pijlen staan voor eenrichtingsrelaties tussen variabelen. Zwarte pijlen geven significant (p 0,05). De dikte van de paden is geschaald op basis van de grootte van de gestandaardiseerde regressiecoëfficiënt. Voorwaardelijke R2's, gebaseerd op de variantie van zowel het fxed effect als het toevalseffect, en marginale R2's, gebaseerd op het fxed effect voor elk componentmodel, worden gegeven in de vakken bij de responsvariabelen. De multifunctionaliteit van de bodem bestaat uit vijf metingen met betrekking tot belangrijke bodemfuncties. Bodemkenmerken zijn opgenomen in Fig. S10.

identificeerde ook verschillende indirecte effecten op de multifunctionaliteit van de bodem (Fig. 2 en S10, Tabel S6). We vonden dat plantendiversiteit een positief indirect efect had op multifunctionaliteit van de bodem, gemedieerd door verhoogde faunadiversiteit en faunabiomassa. Plantendiversiteit zelf werd positief beïnvloed door bloem- en bessenterreinen (SEM; 0,37;p=0,04) en negatief door beheerintensiteit (SEM; -0,22; p = 0,01), wat 39% van de variatie in plantendiversiteit verklaarde. Een vergelijkbaar patroon werd gevonden in de hoge bèta diversiteit (Tabel S5) voor de planten (0,94 ± 0,001), gedomineerd door een hoge omzetcomponent (0,92 ± 0,001) en een lage nestedness component (0,02 ± 0,001), wat de hoge variabiliteit tussen de tuinpercelen aangeeft. Bovendien had de beheersintensiteit indirect een negatief effect op de multifunctionaliteit van de bodem door een afname van de biomassa van de fauna en de plantendiversiteit (Fig. 2, Tabel S6). Plant- en bodemfauna beta diversiteit en fauna fylogenetische diversiteit werden niet opgenomen in de uiteindelijke SEM (cf. Tabel S10, Fig. S7) vanwege een grote toename in de AICc (588.5) en omdat het slechts 3% meer variantie in bodemmultifunctionaliteit verklaarde (Fig. S8).

Stedelijk tuinieren: effecten op de samenstelling van de bodemfauna.We onderzochten de effecten van beheerpraktijken, ecologische indicatoren voor planten (Tabel 2), bodemkenmerken (Tabel 1), typen tuingebruik en verstedelijking op de samenstelling van de gemeenschap van regenwormen en springstaarten (Tabel 4). Beide bodemfaunagroepen werden sterk beïnvloed door de plantecologische indicator nutriënten (PERMANOVAEW;F=5,9;P=<0,001, COL; F=5,4; p =< 0,001), die de vereisten van voedselrijke bodems weergeeft voor planten die voornamelijk in groentetuinen voorkomen (Fig. 3). Regenwormgemeenschappen werden verder beïnvloed door de penetratieweerstand van de bodem (PERMANOVA EW;F=5.3;p=<0.001), waarbij anecische soorten zoals L. terrestris werden bevoordeeld. Bovendien bevorderden planten die duidden op humusrijke bodems (PERMANOVAEW;F=3.0;P=0.01) de twee meest voorkomende regenwormsoorten (Tabel S1, Fig.3) A. chlorotica en A. caliginosa. Tose bodems werden verder geassocieerd met hogere gehaltes aan Mg (PERMANOVA EW; F=2.1;p=0.04) en K (PERMANOVA EW; F=2.7;p=0.01), als gevolg van hogere bodemverstoring (PERMANOVA EW; F=2.4;p=0.02), voornamelijk op plantaardige locaties. Samenvattend werd de NMDS-ordinatie gestuurd door endogeïsche soorten A. chlorotica (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 3 0 ;$p=<0,001) en A. caliginosa (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 1 3 ;$p=<0,001), anecische soorten L. terrestris (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 7 ; P = < 0 . 0 0 1 ), en$ zowel endogeïsche (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 2 0 ;$p =< 0,001) als anecische (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 9 ;$p =< 0,001) juvenielen. Hoewel het type landgebruik in de tuin geen significante factor was voor de samenstelling van de regenwormgemeenschap, kunnen de meest voorkomende soorten worden toegewezen aan specifieke landgebruiktypes (Fig. 3, Tabel S1). Op plantaardige sites vonden we voornamelijk endogeïsche soorten zoals A. chlorotica (64,5%), die tolerant is voor verstoringen28 en een pioniersoort58 is, endogeïsche juvenielen (41,9%) en A. caliginosa (45,1%). Meerjarige grassen werden gedomineerd door anecische soorten zoals L. terrestris (52,5%) en anecische juvenielen (47,6%), waarschijnlijk door diepere en meer verdichte bodems. Naarmate

Tabel 2.Tuinbeheerpraktijken gebaseerd op de enquête onder tuiniers (Tabel S3) en ecologische indicatorwaarden voor planten die de milieueisen van planten weerspiegelen81. Ecologische indicatorwaarden voor planten worden berekend als gemeenschapsgewogen gemiddelden van plantensoorten die op elk bemonsteringsperceel werden aangetroffen.

Zoals verwacht, vonden we de laagste regenwormdiversiteit (DSimpson) in groentelocaties (1,85 ± 0,2) en de hoogste in graslocaties (2,57 ± 0,2). De regenwormdiversiteit werd bepaald door endogeïsche en anecische soorten, maar niet door epigeïsche soorten (Tabel 4). Daarnaast vonden we de laagste beta diversiteit$( beta _ { 1 A C } )$ voor regenwormen in groenten en de hoogste in graslocaties (Fig. S5, Tabel S5). De gelijkmatigheid $( E _ { sin t }$pson) was echter niet het hoogst in groentelocaties, maar wel in graslocaties en bloem- en kleinfruitlocaties, waar we ook hogere genestheidscomponenten$( beta _ { 1 N E } ) .$

Springstaarten werden beïnvloed door de plantecologische indicatoren vocht (PERMANOVA COL; F=3,7; p=< 0,001) en vochtvariabiliteit (PERMANOVA COL; F=3,7;p=<0,001). Dit wijst op een vochtige bodem of wisselende bodemvochtomstandigheden, die soorten bevoordelen die talrijker waren op graslocaties zoals S. aureus (81,1%) of P. alba (67,3%) op bodems met een hoge penetratieweerstand (PERMANOVA COL;F=2,3;;p=0,01)en $C _ { min }$(PERMANOVACOL;F=2,1;p=0,02). Alle drie de levensvormen van springstaarten waren aanwezig in de soorten die het grootste effect hadden op de samenstelling van de gemeenschap (Tabel S4). B. hortensis vertoonde het grootste efect (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 2 9 ; P = < 0 .$001), en werd het meest aangetroffen op plantaardige locaties (75,5%), waar ook C. thermophilus (NMDS; R2 = 0,13; p =< 0,001) aanwezig was (56,7%), wat correleerde met de kaliumbelasting (PERMANOVA COL;F=2,5; p=<0,001). Andere soorten die de samenstelling van de gemeenschap van springstaarten bepaalden werden vooral gevonden op graslocaties, zoals P. notabilis (85,4%), de meest voorkomende (22,9%) springstaartsoort (13.435 individuen) in dit onderzoek. Bovendien vonden we acht springstaarten (aangeduid met sterren in Tabel S1) die nog niet waren opgenomen in de soortenlijst van Fauna Europaea, met twee nieuwe records voor Zwitserland (I. balteatus en I. graminis) volgens de beschikbare literatuur en de mening van experts (c.f. Tabel S1). De scheiding van bloem- en bessensoorten in de NMDS werd voornamelijk veroorzaakt door C. denticulata (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 0 8 ;$p =< 0,001). Bovendien vonden we een duidelijk effect van het type tuingebruik (PERMANOVA COL;F=2,8;p=< 0,001), maar ook twee significante effecten van specifieke tuinbeheerpraktijken: water toedienen (PERMANOVA COL;F=2,5;P=<0,001) en onkruid wieden (PERMANOVA COL; F=1,8;p=0,04). Onkruid wieden werd meer toegeschreven aan groentelocaties en water toedienen aan graslocaties in de NMDS-ordinatie, terwijl bloemen- en bessenlocaties werden geassocieerd met een hogere mate van verstedelijking (PERMANOVA COL;F=1,8;P=0,04) en met meer alkalische bodems (basifcatie; PERMANOVA COL;F=2,0;p=0,02). Zoals verwacht vonden we lagere gemiddelde waarden voor de springstaartdiversiteit$( D _ { S i m }$Pdon, Tabel S2) op plantaardige locaties (3,3±0,2) vergeleken met graslocaties (3,8 ± 0,1). De bèta diversiteit (βJAC) was het hoogst voor bloem- en bessenterreinen met een hoog verloop in vergelijking met de nestedness component (Fig. S5, Tabel S5). De gelijkmatigheid van springstaarten (ESimpson) was het hoogst op locaties met blad- en kleinfruit, waar we ook de hoogste nestedness-component $( beta _ { 1 N E } )$ vonden, waarschijnlijk doordat hemiedafische en euedafische soorten meer op elkaar lijken op locaties met blad- en kleinfruit.

Daarnaast vonden we verschillen tussen tuinlandgebruikstypen in verstoringsindices voor de bodemfauna. De ecomorfologische index van kolmbolanen en de verhouding tussen regenwormen en endogeïsche organismen waren het laagst op plantaardige locaties (Tabel S2). De acari tot collembola ratio was het laagst op grassites en de fungale tot bacteriële ratio was het hoogst op plantaardige sites.

Discussie

Wereldwijd groeit de belangstelling van stadsbesturen voor de sociaaleconomische en ecologische voordelen van stadstuinen6,11,12,17,23,29,59. Wij onderzochten de effecten van tuinbeheerpraktijken op boven- en ondergrondse diversiteit en onderling verbonden bodemfuncties. De SEM (Fig. 2, Tabel 3) toonde directe effecten op de multifunctionaliteit van de bodem en indirecte effecten die worden gemedieerd door de bodemfauna. In het algemeen toonden onze resultaten aan dat de grootste effecten op de multifunctionaliteit van de bodem werden veroorzaakt door specifieke bodemkenmerken. Bodems met hoge biologische bodemkwaliteitsindices zoals organische en microbiële koolstof en bacteriën verhoogden het potentieel voor multifunctionaliteit van de bodem. Dit is waarschijnlijk het gevolg van biologische tuinpraktijken zoals de toepassing van compost, vanwege de correlatie met een verhoogde kaliumbelasting en een lagere bulkdichtheid (tabel 3, tabel 1), wat ook van invloed is op de multifunctionaliteit van de bodem.

Tabel 3.Uiteindelijk meest parsimonieuze structurele vergelijkingsmodel (SEM;$A I C = 1 5 6 . 3 , F i s h e r ^ { prime } s$C=24,3, P=0,93) dat directe en indirecte efecten op multifunctionaliteit van de bodem aangeeft van typen tuingebruik, tuinbeheer, diversiteit van planten- en bodemfauna, biomassa van bodemfauna, bodemkenmerken en verstedelijking.$R ^ { 2 } _ { M } i s$ gebaseerd op fxed efecten en R2C op fxed en random (tuin ID) efecten. De totale schattingen van indirecte paden staan in Tabel S6.

kwaliteit22. Het op één na sterkste effect op de multifunctionaliteit van de bodem werd veroorzaakt door de teelt van groenten en peulvruchten in eenjarige groentelocaties (hypothese (i), Fig. 1 pijlen 1a), waarschijnlijk door de frequente verstoring van de bodem en de onbeschermde open bodems in vergelijking met meerjarige graslocaties. De teelt van maaiers en bessen verhoogde de plantendiversiteit (Fig. 1 pijl 1b), maar verminderde de biomassa van de bodemfauna in vergelijking met graslocaties. Stedelijke moerasgebieden met een hogere plantendiversiteit (hypothese (ii), Fig. 1 pijl 3) verhoogden de multifunctionaliteit van de bodem direct en indirect door het verhogen van de faunadiversiteit en dus de faunabiomassa. Het algemene patroon van een verhoogde multifunctionaliteit van de bodem met een verhoogde plantendiversiteit is in lijn met resultaten gevonden in andere ecosystemen zoals akkerland, struikgebied, grasland en bossen, waar plantendiversiteit ES zoals bestuiving, C-opslag, plaagbestrijding en productiviteit verhoogde60,61. In tegenstelling tot onze verwachtingen vonden we geen significant direct effect van de beheersintensiteit op de multifunctionaliteit van de bodem, maar intensiever beheerde locaties verminderden de plantendiversiteit en de biomassa van de fauna. A

Tabel 4.PERMANOVA van regenwormen (PERMANOVA EW; links) en springstaarten (PERMANOVA COL; rechts) en beheerspraktijken, ecologische indicatoren voor planten, bodemkenmerken en tuinkarakteristieken als verklarende variabelen. SA: Stabiele aggregaten in de bodem, BD: Bulkdichtheid van de bodem, PR: Penetratieweerstand.

In stedelijke gazons is een vergelijkbaar verband tussen beheerintensiteit en afname van diversiteit waargenomen. Lerman et al.62 toonden aan dat door slechts elke drie weken te maaien in plaats van elke week, het aantal maaiers met een factor 2,5 toenam en daarmee ook de abundantie en diversiteit van bijenpopulaties. Hoewel Tresch et al. lieten zien dat de bovengrondse63 en ondergrondse22 afbraak van organisch materiaal toenam met de verstedelijking, was er geen significant effect van verstedelijking (hypothese (v), Fig. 1 pijl 5) op de multifunctionaliteit van de bodem.

De structuur van regenworm- en springstaartgemeenschappen werd beïnvloed door ecologische indicatoren van planten (Fig. 3, Tabel 3), die de levensomstandigheden van planten weergeven. Interessant genoeg werden springstaarten meer beïnvloed door ecologische indicatoren van planten dan regenwormen, wat de dominante invloed van planten op springstaarten benadrukt50. Zoals verwacht vonden we een lagere alfa diversiteit van regenwormen en springstaarten op plantaardige sites, waarschijnlijk door de hoge bodemverstoring. De bèta diversiteit was constant hoog in zowel de bodemfauna als de plantengemeenschappen, gedreven door een hoge omzet en lage nestedness componenten. De samenstelling van de plantengemeenschap werd gevormd door het hoge soortenverloop tussen de tuinlocaties, met de grootste verschillen voor bloem- en bessensites. Zoals verwacht waren deze significante verschillen waarschijnlijk het gevolg van beplanting en andere tuinbeheerpraktijken die leidden tot locatiespecifieke samenstellingen van de gemeenschap. De bèta-diversiteitswaarden voor beide faunagemeenschappen waren het laagst op groentelocaties en piekten voor regenwormen op graslocaties en voor springstaarten op bloem- en kleinfruitlocaties, wat de verschillende ecologische strategieën van regenwormen en springstaarten weerspiegelt.

Regenwormen zijn belangrijke indicatoren voor het functioneren van de bodem51,52. Functionele groepen regenwormen zijn gebruikt om de effecten van teelt op verschillende bodems, zoals weilanden, boomgaarden of bosbodems, te detecteren, terwijl de verhouding tussen anecische en endogeïsche soorten is gebruikt als indicator voor verontreinigde bodems64 of bodemverstoring65. In de vaak

Figuur 3.Analyse van de structuur van de bodemfauna van regenwormen (a,b) en springstaarten (c,d). Bodemfaunasoorten zijn grijs gekleurd en komen overeen met drie ecologische categorieën (Tabel S1). Alleen soorten met een significant (p < 0,001) efect (Tabel S4) en alleen significante verklarende variabelen (p < 0,05) uit het PERMANOVA-model (Tabel 1) werden gebruikt. Tuinlandgebruikstypen bevatten standaardafwijkingsbalken.

verstoorde groentelocaties vonden we de laagste waarden voor de verhouding tussen regenwormen en endogeïsche organismen en de ecomorfologische index van collembolanen, wat wijst op een verminderde bodembiologische kwaliteit als gevolg van bodemverstoring48. Andere studies hebben de hoogste waarde van de collembolan ecomorfologische index gerapporteerd in stedelijke moestuinen en bosgebieden48. De hoogste waarde die gevonden werd in bosgebieden (2,3) was echter nog steeds aanzienlijk lager dan het gemiddelde dat we vonden in stadstuinen van Zürich (5,8 ± 0,1), met een hoog aantal euedafische springstaarten zoals P. pulvinata, F. quadriculata, en I. minor. De overvloed aan springstaarten neemt toe van landbouwgebieden naar bosgebieden66. Hier nam het aantal springstaarten toe van plantaardig naar grasland met een factor 4,3. Naast verstoring van de bodem, zou de toegenomen abundantie op graslocaties verklaard kunnen worden door de hogere plantbedekking van de blijvend begroeide locaties66 en doordat grasstroken een verscheidenheid aan microhabitats bieden voor mesofaunasoorten in de bodem48. Joimel et al.48 vonden daarentegen hogere gemiddelde dichtheden in groentebedden dan in bos- of graslandlocaties, wat de kwaliteit van stadstuinen voor de biodiversiteit van de bodemfauna en de bodemkwaliteit onderstreept. Bovendien kan het hogere gehalte aan organische stof in de bodems van stadstuinen3 een belangrijke factor zijn voor de hoge diversiteit van de bodemfauna, aangezien de input van organische stof in tuinbodems hoger kan zijn dan in landbouwvelden67. Bovendien is bekend dat een hoge beheersintensiteit de mesofaunadiversiteit in de bodem doet afnemen68. We vonden een lagere acari tot collembola ratio in gras vergeleken met bloem- en bessenterreinen, wat in lijn is met de dominantie van acari in vaak verstoorde akkerbouw- of wijngaardbodems48. Bovendien vonden we een hogere springstaartbiomassa voor graslocaties, terwijl de regenwormbiomassa op een vergelijkbaar en vergelijkbaar hoog niveau was in alle stadstuin-landgebruiktypes. Zo was de overvloed aan regenwormen (227,4 ± 15,5) aanzienlijk hoger dan de gemiddelde referentiewaarden voor biologische bodemkwaliteitsindicatoren in gras- of akkerlandbodems69. Met betrekking tot alle micro-organismen68 piekte $C _ { m i c }$ voor graslandlocaties, terwijl de gemiddelde waarde (780,9 ± 21,3) hoger was dan in akkerlandbodems (341 mg kg-1), maar lager dan in graslandbodems (1249 mg kg-1) in België69 of Zwitserland70 (2077 mg kg-1). Dit patroon van $C _ { min }$ weerspiegelde beheerspraktijken zoals bemesting of grondbewerking68. Daarnaast is de samenstelling van de gemeenschappen van micro-organismen in de bodem een belangrijke factor voor het functioneren van de bodem35. Een verschuiving in de samenstelling of activiteit van schimmels kan bijvoorbeeld de koolstofopname en nutriëntencyclus verhogen35. Zowel bodemverstoring71 als een lagere plantendiversiteit72

kan resulteren in een lagere verhouding tussen schimmels en bacteriën. Terwijl een stijgende verhouding tussen schimmels en bacteriën verwacht kan worden van woestijn- naar gematigde grasland- en bosbodems, aangenomen dat graslandbodems meer gedomineerd worden door bacteriën dan bosbodems26. Hier vonden we een verhoogde verhouding tussen schimmels en bacteriën voor plantaardige sites, als gevolg van het verhoogde aantal schimmels en het verlaagde aantal bacteriële genkopieën op die sites (zie Tabel S9, Fig. S13). Dit kan te maken hebben met de input van compost op de groentelocaties of de grotere plantendiversiteit in vergelijking met graslocaties.

Het intuïtieve en tamelijk eenvoudige concept van multifunctionaliteit24 en de reductie ervan tot één enkele metriek, zoals de middelingsmethode37 , moet kritisch worden bekeken. De functies en methoden om ze te meten moeten bijvoorbeeld zorgvuldig worden geselecteerd42. De sterkte van de relaties tussen biodiversiteit en multifunctionaliteit van ecosystemen hangt af van het aantal opgenomen functies, die over het algemeen sterker was wanneer er meer functies werden meegenomen73. Een ander punt is dat de aggregatie van meerdere functies in één enkele metriek informatie over potentieel contrasterende afzonderlijke functies kan verdoezelen74. De hoogste correlaties tussen de bodemfuncties (cf. Fig. S14) werden gevonden tussen $C _ { min }$en$N _ { min }$(r=0,45,p =< 0,001), beide gebruikt om de nutriëntenvoorziening van de bodem te berekenen, en tussen $C _ { min }$ en WHC(r=0.,43,p =< 0,001). Alle andere correlaties (r<0,27) claimden een zekere onafhankelijkheid van de geselecteerde bodemfuncties. Een gematigd positieve correlatie van alle componenten met de multifunctionaliteit van de bodem is vereist, omdat negatieve correlaties tussen functies een beperking kunnen vormen voor multifunctionaliteitsbeoordelingen73. Dit beoordelingskader voor multifunctionaliteit kan echter ook worden gebruikt in toekomstige studies om de invloed van beheerde stedelijke groengebieden op de bijdragen van de natuur aan mensen in steden te beoordelen.

Met deze stadsbrede beoordeling van het effect van stadstuinieren op de boven- en ondergrondse diversiteit van planten en bodemfauna, toonden we de potentiële effecten aan van beslissingen van tuiniers op de kwaliteit en het functioneren van de bodem en de gevolgen voor de biodiversiteit van een stad. Concluderend suggereert onze studie dat een hogere plantendiversiteit direct of indirect de multifunctionaliteit van de bodem kan verhogen door de diversiteit en biomassa van de bodemfauna te vergroten. In een eerdere studie verminderde intensief tuinbeheer de bodemkwaliteitsindices22. Hier hebben we aangetoond dat een hoge intensiteit van tuinbeheer inderdaad ook de plantendiversiteit en de biomassa van de bodemfauna verminderde, met negatieve gevolgen voor de multifunctionaliteit van de bodem. Daarnaast analyseerden we de factoren die de structuur van de bodemfauna-gemeenschap van regenwormen en springstaartsoorten bepalen. We toonden aan dat beide beïnvloed werden door ecologische indicatoren van planten, bodemkenmerken en beheerspraktijken zoals de frequentie van bodemverstoring of het toedienen van water. We concluderen dat het vergroten van de plantendiversiteit in combinatie met bodembeschermende beheerspraktijken het potentieel heeft om zowel de bodemfuncties als de biodiversiteit te verhogen en meer biofiele59 stadstuinen te creëren, wat het menselijk welzijn en de ecologische waarde van stedelijk groen ondersteunt. Hoewel de bodem een belangrijke hulpbron is in steden, is deze niet geïntegreerd in de meeste plannen voor stedelijk groen75 . We bevelen daarom aan om stadstuinen inclusief ecologische beheerpraktijken te integreren in toekomstige groene stadsstrategieën.

Methoden

Opzet van het onderzoek en gradiënten.Dit onderzoek vond plaats in 85 stadstuinen in de stad Zürich, Zwitserland (Fig. S1). We selecteerden tuinen op basis van drie onafhankelijke criteria22,76: (i) het type tuin (huiselijk N=43 vs. volkstuin;N=42Fig. S2), (ii) de beheersintensiteit (zoals intensief beheerde groente- of bloembedden of extensief beheerde weiden), en (iii) de mate van verstedelijking, variërend van dichtbebouwd tot perifere gebieden binnen de stadsgrenzen. In elke tuin werden twee bemonsteringspercelen (2 m × 2 m) met verschillend landgebruikbeheer geselecteerd (Tabel S12), behorend tot een van de volgende drie categorieën: eenjarige groentebedden (groenten;N=47), meerjarige bloemen en bessen (bloemen en bessen;N=52) of meerjarige gazons en weiden (gras;N=71), die de meest dominante typen tuingebruik in Zürich en in veel andere steden weerspiegelen.

Tuinbeheerpraktijken werden beoordeeld aan de hand van een vragenlijst met 26 beheersvragen, specifiek voor elk landgebruiktype, variërend van de maaifrequentie van het gazon tot het toedienen van kunstmest of onkruid wieden (Tabel S3). De intensiteit van het tuinbeheer werd beoordeeld als de som van 26 beheersvragen. Daarnaast werden vijf algemene beheerpraktijken (verstoring, kunstmest, pesticiden, water, onkruid; tabel 2) gebruikt in de analyse van de samenstelling van de gemeenschap. De opwarming van de stad werd gebruikt als proxy voor verstedelijking vanwege de correlatie met de hoeveelheid bebouwd en verhard gebied voor verschillende stralen (30-500 m) rond de tuinen63. Het is beoordeeld als de afwijking in de lokale gemiddelde luchttemperatuur 's nachts nabij het oppervlak op basis van een lokaal klimaatmodel77 , waaruit een temperatuurstijging tot 5 °C blijkt voor verstedelijkte tuinen.

Bovengrondse diversiteit.Plantendiversiteit werd beoordeeld aan de hand van een foristische inventarisatie78 van gecultiveerde en spontaan groeiende planten op elk monsterperceel (N = 170). Op basis van deze inventarisatie van 600 plantensoorten berekenden we de alfadiversiteit van planten als het totale aantal plantensoorten per proefperceel en de bèta diversiteit van planten als het gemiddelde van de paarsgewijze Jaccard-vergelijkingen tussen elk proefperceel en alle andere percelen79. Daarnaast gebruikten we een ordinale schaal van zes punten78 om gemeenschapsgewogen gemiddelden te berekenen van zeven ecologische indicatorwaarden voor planten80 (Tabel 2), die de milieueisen van de planten weerspiegelen81.

Ondergrondse diversiteit.Regenwormen werden verzameld in een kleiner deelperceel van 0,3 m × 0,3 m binnen de 2m×2m bemonsteringspercelen door een gecombineerde handmatige sorteer- en mosterextractiemethode22. Regenwormen werden opgeslagen in 70% ethanol58, geïdentificeerd tot op soortniveau en ingedeeld in drie ecologische categorieën (Tabel S1): epigeïsche soorten (leven in de strooisellaag, met weinig graafactiviteit), endogeïsche soorten (leven in de bodem, met horizontale holen) en anecische soorten (leven in grote en diepe verticale holen).

Springstaarten en mijten werden bemonsterd met zes ongeroerde bodemkernen (5 cm diameter, 8 cm lengte, Eijkelkamp, NL) die willekeurig werden genomen in de 2 m × 2 m bemonsteringspercelen63. Springstaarten werden tot op soortniveau geïdentificeerd, inclusief levensvormen volgens ecologische en functionele kenmerken (Tabel S1): epedafische soorten (levend in de bovenste strooisellaag), hemiedafische soorten (levend op het grensvlak tussen strooisel en bodem) en euedafische soorten (bodembewonende soorten).

We definieerden de diversiteit van de bodemfauna als de gemiddelde proportionele soortenrijkdom van de macrofauna (regenwormen) en mesofauna (springstaarten) in de bodem volgens Allan et al.82. De bèta diversiteit van de bodemfauna werd berekend als de gemiddelde proportionele soorten bèta diversiteit van regenwormen en springstaarten. De bèta diversiteit van de bodemfauna werd berekend als de gemiddelde proportionele soorten bèta diversiteit van regenwormen en springstaarten, terwijl de individuele maten van bèta diversiteit per bodemfauna groep werden berekend als gemiddelde paarsgewijze Jaccard dissimilariteiten, vergelijkbaar met de planten bèta diversiteit. Bodemfauna biomassa werd berekend als het gemiddelde aandeel biomassa per m2 bodem, met gemeten regenwormen biomassa [gm-2] op individuele basis (inclusief darminhoud) en geschatte springstaart biomassa (conversiefactor van 5 g voor elke springstaart83).

Bodemfauna verstoringsindices.De aanpassing van de bodemfauna aan beheerspraktijken werd beoordeeld aan de hand van vier verstoringsindices voor de bodemfauna: de ecomorfologische index48 van de collembolan, de verhouding acari tot collembola84, de verhouding schimmels tot bacteriën26, en de verhouding anecic tot endogeic van de regenworm64.

Bodemkenmerken.De bodemkenmerken werden beoordeeld met een combinatie van drie fysische, zes chemische en vier biologische bodemmetingen (tabel 1), die de meest gebruikte metingen voor bodemkwaliteitsindicatoren vertegenwoordigen85. Informatie over de microbiële gemeenschap van bacteriële (16S) en schimmel (18S) genkopieën werd gebruikt om de verhouding tussen schimmels en bacteriën te berekenen. Details over de metingen zijn te vinden in Tabel S13 en Tresch et al.86.

Multifunctionaliteit van de bodem.Net als andere studies87 gebruikten we de middelingsmethode37 om de multifunctionaliteit van de bodem te berekenen. Deze berekent de gemiddelde waarde over gestandaardiseerde bodemfuncties voor elk bemonsteringsperceel. In totaal gebruikten we vijf metingen (Tabel S11), die gerelateerd zijn aan belangrijke bodemfuncties, voor de berekening van de multifunctionaliteit van de bodem. De drie beoordeelde belangrijke bodemfuncties zijn (i) bovengrondse en ondergrondse strooiselafbraak, (ii) voedselvoorziening in de bodem en (iii) wateropslag en -regulatie in de bodem. De bovengrondse afbraak van strooisel van de bodemfunctie werd gemeten aan de hand van het gestandaardiseerde massaverlies van bladstrooisel (Zea mays L.) in strooiselzakken met een maaswijdte van 4 mm63 , terwijl de ondergrondse afbraak van strooisel werd gemeten aan de hand van het nettomassaverlies van groene theezakjes, begraven in 8 cm gronddiepte22. De toevoer van voedingsstoffen in de bodem werd beoordeeld aan de hand van de mineralisatiesnelheden van N$( N _ { min } )$ en C$( C _ { min } )$, en het vermogen van de bodem om water te reguleren werd gemeten aan de hand van het watervasthoudend vermogen (WHC).

Gegevensanalyse.De diversiteit van de bodemfauna en de biomassa werden berekend door de soortenrijkdom per taxonomische groep te nemen, een standaardisatie toe te passen voor elke taxonomische groep geschaald naar een bereik van 0 tot 1$( f ( x ) = ( x _ { i } - x _ { min } )$ $/ ( x _ { max } - x _ { min } )$ en vervolgens het gemiddelde te nemen van de waarden voor elk perceel82. Bovengrondse en ondergrondse bètadiversiteit werden berekend als gemiddelde paarsgewijze Jaccard-verschillen tussen elk waarnemingspunt en alle andere waarnemingspunten79 met behulp van het R-pakket 'betapart'88 . De multifunctionaliteit van de bodem werd berekend door elk van de vijf metingen van bodemfuncties te schalen naar een bereik van 0 tot 187 en gemiddelde waarden af te leiden over de gestandaardiseerde bodemfuncties volgens de middelingsmethode37. Gewogen gemiddelden van ecologische indicatoren voor planten werden berekend met het R-pakket age 'FD'89.

We gebruikten een stapsgewijs structureel vergelijkingsmodel (SEM) met het 'piecewiseSEM'-pakket57 om het relatieve belang af te leiden van directe en indirecte effecten van stedelijk tuinieren, plantendiversiteit, verstedelijking en bodemkenmerken op de bodemfauna en de multifunctionaliteit van de bodem. Om de multicollineariteit aan te pakken en het aantal variabelen te beperken, pasten we een PCA toe voor de bodemkenmerken en gebruikten we de eerste vier PCA-assen, die 64,2% (tabel 1; fig. S4) van de variatie verklaarden (Kaiser-Guttman-criteria). We gebruikten Shipley's d-scheidingstest om ontbrekende paden te identificeren in de SEM en de AICC voor modelvergelijking. We gebruikten lineaire mixed efect-modellen (LMEM; lme(nlme;90) met de tuin als random efect voor elke SEM-component en rapporteerden gestandaardiseerde (geschaald door gemiddelde en variantie) padcoëfficiënten, evenals marginale R2 en voorwaardelijke R2 op basis van fxed en random efecten57 (tabel 3). Modelaannames werden getest (Fig. S11) en potentiële ruimtelijke autocorrelatiepatronen werden berekend met Moran's I autocorrelatie-indices en de ruimtelijke structuur in de modelresiduen met behulp van semivariogrammen (Fig. S12).

We pasten individuele LMEM toe met tuinidentiteit als willekeurig efect en landgebruiktypes als responsvariabelen om veranderingen in fauna en plantendiversiteit en bodemfaunaverstoringsindices te beoordelen. We controleerden op normale verdeling, autocorrelatie en heteroscedasticiteit van de modelresidu's en pasten een transformatie toe (log(x+1)) in het geval van: regenwormbiomassa, verhouding anecic tot endogeic, verhouding acari tot collembola en springstaartbiomassa. We rapporteerden gemiddelden en 95% geloofwaardige intervallen van de Bayesiaanse inferentie posterior verdeling gebaseerd op 10.000 onafhankelijke simulaties91. De structuur van de bodemfauna werd verder geanalyseerd met behulp van een multivariate variantieanalyse per mutatie (PERMANOVA, 10.000 permutaties) met een Hellinger transgevormde euclidische afstandsoortenmatrix van regenwormen (EW) en springstaarten (COL) en een niet-metrische multidimensionale schaling (NMDS) met behulp van het pakket 'vegan'92. Voor de NMDS werden alleen significante variabelen uit de PERMANOVA gebruikt. Gegevensbeheer en statistische analyses worden geleverd als een R-project met R 3.4.2 (R Core Team, 2017).

Referenties

1. Verenigde Naties. Onze wereld veranderen: Te 2030 agenda voor duurzame ontwikkeling. Tech. Rep. (2015).
   1. Loram, A., Warren, P. H. & Gaston, K. J. Stedelijke tuinen (XIV): Te Kenmerken van Tuinen in Vijf Steden. Environ.Manag. 42, 361-376, https://doi.org/10.1007/s00267-008-9097-3 (2008).
2. Edmondson, J. L., Davies, Z. G., Gaston, K. J. & Leake, J. R. Urban cultivation in allotments maintains soil qualities adversely affected by conventional agriculture. J. Appl. Ecol. 51, 880-889, https://doi.org/10.1111/1365-2664.12254 (2014).
   1. Soanes, K. et al. Corrigeren van veelvoorkomende misvattingen om natuurbeschermingsacties in stedelijke omgevingen te inspireren. Conserv. Biol. 33, 300-306, https://doi.org/10.1111/cobi.13193 (2019).

   2. Owen, J. De ecologie van een tuin: De eerste vijftig jaar. (Cambridge University Press, Cambridge, 1991).

   3. Goddard, M. A., Dougill, A. J. & Benton, T. G. Opschaling vanuit tuinen: behoud van biodiversiteit in stedelijke omgevingen. Trends Ecol. Evol. 25, 90-98, https://doi.org/10.1016/j.tree.2009.07.016 (2010).

   4. Martellozzo, F. Forecasting High Correlation Transition of Agricultural Landscapes into Urban Areas. Int. J. Agric. Environ. Inf. Syst.3, 22-34, https://doi.org/10.4018/jaeis.2012070102 (2012).

   5. Tan, P. Y. & Jim, C. Y. Vergroening van steden. Advances in 21st Century Human Settlements (Springer Singapore, Singapore, 2017).

   6. Endreny, T. A. Strategisch stedelijk bos zal onze wereld verbeteren. Nat. Commun. 9, 1160, https://doi.org/10.1038/s41467018-03622-0 (2018).

   7. Lee-Smith, D. Cities feeding people: een update over stadslandbouw in equatoriaal Afrika. Environ. Urban. 22, 483-499, https://doi.org/10.1177/0956247810377383 (2010).

   8. Siegner, A., Sowerwine, J. & Acey, C. Verbetert stadslandbouw de voedselzekerheid? Onderzoek naar het verband tussen voedseltoegang en distributie van in de stad geproduceerde voedingsmiddelen in de Verenigde Staten: Een systematisch overzicht. Sustainability 10, 2988, https://doi.org/10.3390/su10092988 (2018).

   9. Redwood, M. Agriculture in urban planning: generating livelihoods and food security (Routledge, 2009).

   10. Bolund, P. & Hunhammar, S. Ecosysteemdiensten in stedelijke gebieden. Ecol. Econ. 29, 293-301, https://doi.org/10.1016/S09218009(99)00013-0 (1999).

   11. Edmondson, J. L., Davies, Z. G., McHugh, N., Gaston, K. J. & Leake, J. R. Organische koolstof verborgen in stedelijke ecosystemen. Sci. Rep. 2,963, https://doi.org/10.1038/srep00963 (2012).

   12. Samnegård, U., Persson, A. S. & Smith, H. G. Tuinen houden bijen in stand en verbeteren de bestuiving in intensief beheerde landbouwgrond. Biol.Conserv. 144, 2602-2606, https://doi.org/10.1016/j.biocon.2011.07.008 (2011).

   13. Levin, M. J. et al. Bodems in steden. (2017).

   14. Frey, D. et al. Predation risk shaped by habitat and landscape complexity in urban environments. J. Appl. Ecol. 55, 2343-2353, https://doi.org/10.1111/1365-2664.13189 (2018).

   15. Susca, T., Gafn, S. & Dell'Osso, G. Positieve effecten van vegetatie: Urban heat island en groene daken. Environ. Pollut. 159, 2119-2126, https://doi.org/10.1016/j.envpol.2011.03.007 (2011).

   16. Hofmann, M., Young, C., Binz, T. M., Baumgartner, M. R. & Bauer, N. Contact met de natuur is goed voor de gezondheid: Gemengde effectiviteit van verschillende mechanismen. Int. J. Environ. Res. Public Heal. 15, https://doi.org/10.3390/ijerph15010031 (2018).

   17. Bardgett, R. D. Earth Matters: Hoe de bodem ten grondslag ligt aan de beschaving. (Oxford University Press, Oxford, 2016).

   18. Cogger, C. G. Potential Compost Benefts for Restoration Of Soils Disturbed by Urban Development. Compost. Sci. Util. 13, 243-251, https://doi.org/10.1080/1065657X.2005.10702248 (2005).

   19. Tresch, S. et al. A Gardener's Infuence on Urban Soil Quality. Front. Environ. Sci. 6, https://doi.org/10.3389/fenvs.2018.00025 (2018).

   20. Cabral, I. et al. Ecosysteemdiensten van volkstuinen en gemeenschapstuinen: Een casestudy uit Leipzig, Duitsland. Urban For. Urban Green.23, 44-53, https://doi.org/10.1016/j.ufug.2017.02.008 (2017).

   21. Hector, A. & Bagchi, R. Biodiversiteit en multifunctionaliteit van ecosystemen. Nature 448, 188-190, https://doi.org/10.1038/nature05947 (2007).

   22. Wall, D. H., Bardgett, R. D. & Kelly, E. Biodiversiteit in het donker. Nat. Geosci. 3, 297-298, https://doi.org/10.1038/ngeo860 (2010).

   23. Fierer, N., Strickland, M. S., Liptzin, D., Bradford, M. A. & Cleveland, C. C. Wereldwijde patronen in ondergrondse gemeenschappen. Ecol. Lett.12, 1238-1249, https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2009.01360.x (2009).

   24. Buchholz, J. et al. Soil biota in vineyards are more infuenced by plants and soil quality than by tillage intensity or the surrounding landscape. Sci. Rep. 7, 1-12, https://doi.org/10.1038/s41598-017-17601-w (2017).

   25. Amossé, J. et al. Patterns of earthworm, enchytraeid and nematode diversity and community structure in urban soils of different ages. Eur. J. Soil Biol. 73, 46-58, https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2016.01.004 (2016).

   26. Lorenz, K. Beheer van stedelijke bodems voor voedselproductie. In Steward, T. A. & Lal, R. (eds) Urban Soils (Boca Raton: CRC Press., 2017). 30. Bardgett, R. & Van Der Putten, W. Ondergrondse biodiversiteit en ecosysteemfunctioneren. Nature 515, 505-511, https://doi.org/10.1038/nature13855 (2014).

   27. Mori, A. S., Isbell, F. & Seidl, R. β-Diversity, Community Assembly, and Ecosystem Functioning. Trends Ecol. Evol. 33, 549-564, https://doi.org/10.1016/j.tree.2018.04.012 (2018).

   28. Wagg, C., Bender, S. F., Widmer, F. & van der Heijden, M. G. A. Soil biodiversity and soil community composition determine ecosystem multifunctionality. Proc. Natl. Acad. Sci. 111, 5266-5270, https://doi.org/10.1073/pnas.1320054111, arXiv:1604.05974v2 (2014).

   29. Dedeyn, G. & van der Putten, W. H. Linking aboveground and belowground diversity. Trends Ecol. Evol. 20, 625-633, https://doi.org/10.1016/j.tree.2005.08.009 (2005).

   30. Wardle, D. A. Communities and Ecosystems Linking the Aboveground and Belowground Components. Nr. Vol. 34 in Monographs in Population Biology (Princeton University Press, 2002).

   31. Morriën, E. et al. Soil networks become more connected and take up more carbon as nature restoration progresses. Nat. Commun.8, 14349, https://doi.org/10.1038/ncomms14349 (2017).

   32. Vauramo, S. & Setälä, H. Decompositie van labiele en recalcitrante strooiseltypes onder verschillende plantengemeenschappen in stedelijke bodems.Urban Ecosyst. 14, 59-70, https://doi.org/10.1007/s11252-010-0140-9 (2011).

   33. Byrnes, J. E. K. et al. Investigating the relationship between biodiversity and ecosystem multifunctionality: Challenges and solutions.Methods Ecol. Evol. 5, 111-124, https://doi.org/10.1111/2041-210X.12143, arXiv:1011.1669v3 (2014).

   34. Manning, P. et al. Redefning ecosystem multifunctionality. Nat. Ecol. Evol. 2, 427-436, https://doi.org/10.1038/s41559-017-0461-7 (2018).

   35. Mori, A. S. et al. Low multifunctional redundancy of soil fungal diversity at multiple scales. Ecol. Lett. 19, 249-259, https://doi.org/10.1111/ele.12560 (2016).

   36. Alsterberg, C. et al. Habitat diversity and ecosystem multifunctionality-Te importance of direct and indirect efects. Sci. Adv. 3, https://doi.org/10.1126/sciadv.1601475 (2017).

   37. Delgado-Baquerizo, M. et al. Microbial diversity drives multifunctionality in terrestrial ecosystems. Nat. Commun. 7, 10541, https://doi.org/10.1038/ncomms10541 (2016).

   38. Allan, E. et al. Land use intensifcation alterters ecosystem multifunctionality via loss of biodiversity and changes to functional composition. Ecol. Lett. 18, 834-843, https://doi.org/10.1111/ele.12469 (2015).

   39. Lundholm, J. T. Soortenrijkdom van groendaken verbetert multifunctionaliteit van ecosystemen. J. Appl. Ecol. 52, 726-734, https://doi.org/10.1111/1365-2664.12425, arXiv:1011.1669v3 (2015).

   40. Wall, D. H. et al. Global decomposition experiment shows soil animal impacts on decomposition are climate-dependent. Glob.Chang. Biol. 14, 2661-2677, https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2008.01672.x (2008).

   41. Van Eekeren, N. et al. Ecosystem services in grassland associated with biotic and abiotic soil parameters. Bodem Biol. Biochem. 42, 1491-1504, https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2010.05.016 (2010).

   42. Egerer, M. H. et al. Herbivore regulatie in stedelijke agro-ecosystemen: Directe en indirecte efecten. Basic Appl. Ecol. 29, 44-54, https://doi.org/10.1016/j.baae.2018.02.006 (2018).

   43. Smetak, K. M., Johnson-Maynard, J. L. & Lloyd, J. E. Populatiedichtheid en diversiteit van regenwormen in stedelijke systemen van verschillende leeftijd.Appl. Soil Ecol. 37, 161-168, https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2007.06.004 (2007).

   44. Joimel, S. et al. Urban and industrial land uses have a higher soil biological quality than expected from physicochemical quality. Sci.Total. Environ. 584-585, 614-621, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2017.01.086 (2017).

   45. Setälä, H. M. et al. Vegetation Type and Age Drive Changes in Soil Properties, Nitrogen, and Carbon Sequestration in Urban Parks under Cold Climate. Front. Ecol. Evol. 4, 1-14, https://doi.org/10.3389/fevo.2016.00093 (2016).

   46. Gobat, J. M., Aragno, M. & Matthey, W. Te Living Soil, Fundamentals of Soil Science and Soil Biology. (Science Publishers, Enfeld, NS, Canada, 2004).

   47. Blouin, M. et al. A review of earthworm impact on soil function and ecosystem services. Eur. J. Soil Sci. 64, 161-182, https://doi.org/10.1111/ejss.12025, 0000-0002-8166-1526 (2013).

   48. Le Bayon, R.-C. et al. Regenwormen als ecosysteemingenieurs: Een overzicht (Nova Science Publishers, Inc., 2017).

   49. de Lima e Silva, C. et al. Comparative toxicity of imidacloprid and thiacloprid to different species of soil invertebrates. Ecotoxicology 26, 555-564, 10.1007Vs10646-017-1790-7, arXiv:1408.1149 (2017).

   50. dos Santos, M. A. B. et al. Morphological Diversity of Springtails in Land Use Systems. Rev. Bras. Ciência do Solo 42, 1-19, https://doi.org/10.1590/18069657rbcs20170277 (2018).

   51. Hopkin, S. P. Biology of the springtails:(Insecta: Collembola) (OUP Oxford, 1997).

   52. Shipley, B. A New Inferential Test for Path Models Based on Directed Acyclic Graphs. Struct. Equ. Model. A Multidiscip. J. 7, 206-218, https://doi.org/10.1207/S15328007SEM0702_4 (2000).

   53. Lefcheck, J. S. piecewiseSEM: Piecewise structural equation modelling in r voor ecologie, evolutie en systematiek. Methods Ecol.Evol. 7, 573-579, https://doi.org/10.1111/2041-210X.12512, 1509.01845 (2016).

   54. Schomburg, A. et al. Stabiliteit van de bovengrondstructuur in een herstelde voedselvlakte: Impacts of fuctuating water levels, soil parameters and ecosystem engineers. Sci. Totaal. Environ. 639, 1610-1622, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.05.120 (2018).

   55. Lin, B. B., Egerer, M. H. & Ossola, A. Stadstuinen als ruimte om biofilie te bevorderen: Evidence and Ways Forward. Front. Built Environ. 4, 1-10, https://doi.org/10.3389/fuil.2018.00079 (2018).

   56. Isbell, F. et al. Benefs of increasing plant diversity in sustainable agroecosystems. J. Ecol. 105, 871-879, https://doi.org/10.1111/13652745.12789 (2017).

   57. Chen, S. et al. Plant diversity enhances productivity and soil carbon storage. Proc. Natl. Acad. Sci. 115, 4027-4032, https://doi.org/10.1073/pnas.1700298114 (2018).

   58. Lerman, S. B., Contosta, A. R., Milam, J. & Bang, C. Maaien of minder maaien: Lawn mowing frequency afects bee abundance and diversity in suburban yards. Biol. Conserv. 221, 160-174, https://doi.org/10.1016/j.biocon.2018.01.025 (2018).

   59. Tresch, S. et al. Litter decomposition driven by soil fauna, plant diversity and soil management in urban gardens. Sci. Totaal. Environ.658, 1614-1629, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.12.235 (2019).

   60. Pérès, G. et al. Earthworm indicators as tools for soil monitoring, characterization and risk assessment. Een voorbeeld uit het nationale Bioindicator-programma (Frankrijk). Pedobiologia (Jena). 54, https://doi.org/10.1016/j.pedobi.2011.09.015 (2011).

   61. Fournier, B., Samaritani, E., Shrestha, J., Mitchell, E. A. & Le Bayon, R. C. Patterns of earthworm communities and species traits in relation to the perturbation gradient of a restored foodplain. Appl. Soil Ecol. 59, 87-95, https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2012.03.015 (2012).

   62. Sousa, J. P. et al. Changes in Collembola richness and diversity along a gradient of land-use intensity: Een pan-Europese studie.Pedobiologia (Jena). 50, 147-156, https://doi.org/10.1016/j.pedobi.2005.10.005 (2006).

   63. Joimel, S. et al. Physico-chemical characteristics of topsoil for contrasted forest, agricultural, urban and industrial land uses in France. Sci. Totaal. Environ. 545-546, 40-47, https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2015.12.035 (2016).

   64. Cluzeau, D. et al. Integratie van biodiversiteit in bodemkwaliteitsmonitoring: Baselines for microbial and soil fauna parameters for different land-use types. Eur. J. Soil Biol. 49, 63-72, https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2011.11.003 (2012).

   65. Krüger, I., Chartin, C., van Wesemael, B. & Carnol, M. Vaststelling van een referentiesysteem voor biologische indicatoren van landbouwbodemkwaliteit in Wallonië, België. Ecol. Indic. 95, 568-578, https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2018.08.010 (2018).

   66. Oberholzer, H. R. & Scheid, S. Bodenmikrobiologische Kennwerte. Erfassung des Zustands landwirtschaflicher Böden im NABO Referenzmessnetz anhand biologischer Parameter (NABObio). Umwelt-Wissen (2007).

   67. Parftt, R. L. et al. Efect of fertilizer, herbicide and grazing management of pastures on plant and soil communities. Appl. Soil Ecol.45, 175-186, https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2010.03.010 (2010).

   68. Eisenhauer, N. et al. Root biomass and exudates link plant diversity with soil bacterial and fungal biomass. Sci. Rep. 7, 1-8, https://doi.org/10.1038/srep44641, NIHMS150003 (2017).

   69. Meyer, S. T. et al. Biodiversity-multifunctionality relationships depend on identity and number of measured functions. Nat. Ecol.Evol. 2, 44-49, https://doi.org/10.1038/s41559-017-0391-4 (2018).

   70. Bradford, M. A. et al. Discontinuïteit in de respons van ecosysteemprocessen en multifunctionaliteit op veranderde samenstelling van de bodemgemeenschap. Proc. Natl. Acad. Sci. 111, 14478-14483, https://doi.org/10.1073/pnas.1413707111 (2014).

   71. Teixeira da Silva, R., Fleskens, L., van Delden, H. & van der Ploeg, M. Incorporating soil ecosystem services into urban planning: status, challenges and opportunities. Landsc. Ecol. 33, 1087-1102, https://doi.org/10.1007/s10980-018-0652-x (2018).

   72. Young, C., Frey, D., Moretti, M. & Bauer, N. Research Note: Garden-owner reported habitat heterogeneity predicts plant species richness in urban gardens. Landsc. Urban Plan. 185, 222-227, https://doi.org/10.1016/j.landurbplan.2019.01.013 (2019).

   73. Parlow, E., Scherer, D. & Fehrenbach, U. Klimaanalyse der Stadt Zürich (KLAZ) - Wissenschaflicher Bericht. Tech. Rep. (2010).

   74. Frey, D. & Moretti, M. A comprehensive dataset on cultivated and spontaneously growing vascular plants in urban gardens. Data Br. in press, 103982, https://doi.org/10.1016/j.dib.2019.103982 (2019).

   75. Villéger, S., Grenouillet, G. & Brosse, S. Decomposing functional b-diversity reveals that low functional b-diversity is driven by low functional turnover in European fsh assemblages. Glob. Ecol. Biogeogr. 22, 671-681, https://doi.org/10.1111/geb.12021, 1106.4388 (2013).

   76. Landolt, E. et al. Flora indicativa. Ecologische indicatorwaarden en biologische attributen van de fora van Zwitserland en de Alpen. 2e editie (Haupt Verlag, Bern, 2010).

   77. Wildi, O. Waarom gemiddelde indicatorwaarden niet vertekend zijn. J. Veg. Sci. 27, 40-49, https://doi.org/10.1111/jvs.12336 (2016).

   78. Allan, E. et al. Interannual variation in land-use intensity enhances grassland multidiversity. Proc. Natl. Acad. Sci. 111, 308-313, https://doi.org/10.1073/pnas.1312213111 (2014).

   79. Petersen, H. & Luxton, M. A Comparative Analysis of Soil Fauna Populations and Teir Role in Decomposition Processes. Oikos 39, 288, https://doi.org/10.2307/3544689 (1982).

   80. Parisi, V., Menta, C., Gardi, C., Jacomini, C. & Mozzanica, E. Microarthropod communities as a tool to assess soil quality and biodiversity: Een nieuwe aanpak in Italië. Agric. Ecosyst. Environ. 105, 323-333, https://doi.org/10.1016/j.agee.2004.02.002 (2005).

   81. Bünemann, E. K. et al. Bodemkwaliteit - Een kritische evaluatie. Bodem Biol. Biochem. 120, 105-125, https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2018.01.030, arXiv:1011.1669v3 (2018).

   82. Tresch, S. et al. Urban Soil Quality Assessment - Een uitgebreide casestudy-dataset van bodems in stadstuinen. Front. Environ. Sci.6, 1-5, https://doi.org/10.3389/fenvs.2018.00136 (2018).

   83. Schuldt, A. et al. Biodiversity across trophic levels drives multifunctionality in highly diverse forests. Nat. Commun. 9, 2989, https://doi.org/10.1038/s41467-018-05421-z (2018).

   84. Baselga, A. & Orme, C. D. L. Betapart: Een R-pakket voor de studie van bètadiversiteit. Methoden Ecol. Evol. 3, 808-812, https://doi.org/10.1111/j.2041-210X.2012.00224.x (2012).

   85. Laliberté, E. & Legendre, P. A distance-based framework for measuring functional diversity from multiple traits. Ecology 91, 299-305, https://doi.org/10.1890/08-2244.1 (2010).

   86. Pinheiro, J., Bates, D., DebRoy, S., Sarkar, D. & R Core Team. {nlme}: Lineaire en niet-lineaire Mixed Efects Modellen (2018).

   87. Korner-Nievergelt, F. et al. Bayesian data analysis in ecology using linear models with R, BUGS, and Stan (Academic Press, 2015).

   88. Oksanen, J. et al. vegan: Community Ecology Package (2017).

Erkenningen

We zijn dank verschuldigd aan Adolphe Munyangabe en Anton Kuhn (bodemmetingen), Lena Fischer (theezakjesindex en regenwormextractie), Stefan Grubelnig en Reto Henzmann (bemonstering van bodem en bodemfauna), Dr. Lukas Pffner (regenwormidentificatie), Dr. Daniel Haefelfnger (afbraak van strooiselzakken) en Dr. Joerg Salamon (collembola-identificatie) voor hun buitengewone steun en hulp in het veld of laboratorium. In het bijzonder bedanken we Dr. Robert Home voor zijn steun bij het afronden van het manuscript en de 85 deelnemende tuiniers aan dit onderzoek voor het verlenen van toegang tot hun tuinen en hun interesse in het bevorderen van biodiversiteit in steden. We zijn dankbaar voor de financiële steun voor dit interdisciplinaire project BetterGardens van de Zwitserse National Science Foundation in het kader van het Sinergia-programma (CRSII1_154416).

Bijdragen van auteurs

A.F., M.M., R.L., P.M., D.F. en S.T. bedachten en ontwierpen het onderzoek, S.T. voerde zowel veld- als laboratoriumwerk uit met hulp van B.S. en D.F. S.T. analyseerde de gegevens. Alle auteurs beoordeelden het manuscript.

Aanvullende informatie

Aanvullende informatie is te vinden op https://doi.org/10.1038/s41598-019-46024-y.

Strijdige belangen: Te auteurs verklaren geen concurrerende belangen te hebben.

Noot van de uitgever: Springer Nature blijft neutraal met betrekking tot juridische claims in gepubliceerde kaarten en institutionele afliaties.

Open Access Dit artikel is gelicenseerd onder een Creative Commons Naamsvermelding 4.0 Internationale Licentie, die gebruik, delen, aanpassen, verspreiden en reproduceren toestaat in elk medium of formaat, zolang je de originele auteur(s) en de bron vermeldt, een link geeft naar de Creative Commons licentie en aangeeft of er wijzigingen zijn aangebracht. Afbeeldingen of ander materiaal van derden in dit artikel vallen onder de Creative Commons-licentie van het artikel, tenzij anders aangegeven in een creditregel bij het materiaal. Als materiaal niet is opgenomen in de Creative Commons-licentie van het artikel en je beoogde gebruik niet is toegestaan door wettelijke regelgeving of het toegestane gebruik overschrijdt, moet je rechtstreeks toestemming vragen aan de houder van het auteursrecht. Ga voor een kopie van deze licentie naar http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Afbeelding van https://pxhere.com/en/photo/991732