ABIERTO

Efectos directos e indirectos de la jardinería urbana sobre la diversidad aérea y subterránea que influye en la multifuncionalidad del suelo

Recibido: 21 de marzo de 2019

Aceptado: 18 de junio de 2019

Publicado: xx xx xxxx

Simon Tresch 1,2,3, David Frey2,4, Renée-Claire Le Bayon3, Paul Mäder 1, Bernhard Stehle1,5, Andreas Fliessbach 1 & Marco Moretti2

Los jardines urbanos son espacios verdes populares que tienen el potencial de proporcionar servicios ecosistémicos esenciales, apoyar el bienestar humano y, al mismo tiempo, fomentar la biodiversidad en las ciudades. Hemos investigado el impacto de las actividades de jardinería en cinco funciones del suelo y la relación entre las plantas (600 spp.) y la fauna del suelo (lombrices: 18 spp., colémbolos: 39 spp.) en 85 jardines urbanos (170 emplazamientos) de la ciudad de Zúrich (Suiza). Nuestros resultados sugieren que una elevada diversidad vegetal en los jardines tiene un efecto positivo sobre la fauna y la multifuncionalidad del suelo, y que la intensidad de la gestión de los jardines disminuye la diversidad vegetal. Los índices de actividad biológica del suelo, como el carbono orgánico y microbiano y la abundancia bacteriana, mostraron un efecto positivo directo sobre la multifuncionalidad del suelo. La humedad del suelo y las perturbaciones, impulsadas por el riego y el laboreo, fueron las fuerzas motrices que estructuraron las comunidades de plantas y fauna del suelo. Los valores de los indicadores vegetales demostraron ser útiles para evaluar la estructura de la comunidad de fauna del suelo, incluso en ensamblajes vegetales antropogénicos. Concluimos que para mejorar las funciones del suelo, los jardineros deberían aumentar la diversidad de plantas y reducir la intensidad de gestión. Las prácticas de gestión que protegen el suelo, como la aplicación de compost, mantillo o evitar el laboreo del suelo, deberían incluirse en la planificación de los espacios verdes urbanos para mejorar la biodiversidad urbana y la contribución de la naturaleza a las personas.

Mantener espacios verdes urbanos funcionales y biodiversos es fundamental para que las ciudades sean habitables (véase el ODS 111). Los huertos urbanos son un componente importante de los espacios verdes urbanos en muchos países2,3 . Tienen una estructura heterogénea, pero a pesar de su tamaño relativamente pequeño proporcionan recursos de hábitat críticos y aumentan la conectividad de los paisajes urbanos4. La gestión de los jardines crea diversos tipos de uso de la tierra que incluyen hábitats de vegetación perenne, como el césped, o de vegetación anual, como los huertos2. La diversidad de estos microhábitats favorece la biodiversidad urbana y tiene la capacidad de aportar contribuciones de la naturaleza a las personas5,6. Se espera que el aumento de la población humana en todo el mundo se produzca principalmente en las zonas urbanas7 , mientras que las ciudades en crecimiento a menudo se expanden sobre suelos agrícolas fértiles, poniendo en peligro el suministro de alimentos frescos en el futuro8. Existe un gran potencial para producir alimentos en huertos urbanos y, al mismo tiempo, prestar otros servicios ecosistémicos en ciudades densamente pobladas9. Se calcula que la agricultura urbana proporciona alimentos a unos 800 millones de personas10, aunque la escala mundial actual es difícil de evaluar11. Sin embargo, cientos de millones de ciudadanos dependen de la agricultura urbana para parte de su alimentación12. No obstante, los suelos de los huertos urbanos también son importantes para regular funciones del suelo como el almacenamiento de agua (control alimentario13), el almacenamiento de C y N14, la polinización15, la formación del suelo16, el control de plagas17, o para disminuir la intensidad de la isla de calor urbana18 y proporcionan hábitats para muchas especies incluso en zonas densamente urbanizadas6. Desde una perspectiva sociológica, los huertos urbanos son importantes para el ocio, el bienestar y la interacción social19.

La jardinería urbana tiene una larga tradición en muchos países del mundo20. Como consecuencia de décadas de prácticas beneficiosas de gestión del suelo, como la aplicación de compost21, los suelos de los huertos urbanos no siempre pueden

1Instituto de Investigación de Agricultura Ecológica (FiBL), Departamento de Ciencias del Suelo, Ackerstrasse 113, 5070, Frick, CH,Suiza. 2Instituto Federal Suizo de Investigación WSL, Biodiversidad y Biología de la Conservación, Zürcherstrasse 111,8903, Birmensdorf, CH, Suiza. 3Universidad de Neuchâtel, Instituto de Biología, Laboratorio de Ecología Funcional, Rue Emile-Argand 11, 2000, Neuchâtel, CH, Suiza. 4ETHZ, Departamento de Ciencia de Sistemas Medioambientales, Instituto de Ecosistemas Terrestres, Universitaetstrasse 16, 8092, Zurich, CH, Suiza. 5Universidad de Constanza, Departamento de Biología, Ecología, Universitätstrasse 10, 78464, Constanza, DE, Alemania. La correspondencia y las solicitudes de material deben dirigirse a S.T. (correo electrónico: )

Tabla 1.Características del suelo que describen la calidad del suelo de los huertos urbanos utilizados como variables explicativas en el SEM. Las puntuaciones de los cuatro primeros ejes del PCA (PC1-PC4; Fig. S4) se utilizaron (criterio de Kaiser-Guttman) como variables explicativas en el SEM (Fig. 2), explicando el 64,2% de la variación total.

Figura 1. Modelo SEM a prioriModelo SEM a priori con la hipótesis de los efectos directos e indirectos de la jardinería urbana sobre la multifuncionalidad del suelo. Las relaciones positivas previstas aparecen en negro y las negativas en rojo; las flechas grises representan efectos tanto positivos como negativos. Se espera que las hortalizas anuales (flechas 1a) influyan negativamente en la fauna vegetal y edáfica, así como en la multifuncionalidad del suelo, en comparación con los céspedes perennes, mientras que los céspedes perennes (flechas 1b) mostrarán efectos positivos. Se espera que la intensidad de gestión (flechas 2) afecte negativamente a la diversidad vegetal y a la fauna del suelo, así como a la multifuncionalidad del suelo. Se supone que una mayor diversidad de plantas (flechas 3) tendrá un efecto positivo sobre la fauna y la multifuncionalidad del suelo. También se espera que la diversidad y la biomasa de la fauna del suelo (flechas 4a y 4b) tengan un efecto positivo sobre la multifuncionalidad del suelo. La urbanización (flecha 5) podría tener un efecto positivo o negativo sobre la fauna y la multifuncionalidad del suelo. Los efectos esperados de las características del suelo (flechas 6) pueden encontrarse en la Fig. S9.

ser de tan baja calidad y potencialmente contaminados como otros suelos urbanos3,22. A pesar de la importancia de los jardines para la biodiversidad urbana6, la información sobre la importancia ecológica de los huertos y jardines domésticos sigue siendo escasa en comparación con los espacios verdes públicos2,23. Sin embargo, existen numerosas pruebas de que la biodiversidad impulsa los procesos ecosistémicos y los servicios relacionados en las comunidades situadas por encima del suelo24 , pero el funcionamiento de la biodiversidad subterránea se conoce mucho menos25. Aunque se ha demostrado que la biodiversidad del suelo está vinculada de múltiples formas con la biodiversidad aérea26,27, es necesario seguir investigando para comprender mejor estas relaciones. Los suelos de los jardines están fuertemente influenciados por las actividades humanas3,22,28, pero también se ven afectados por el uso anterior de la tierra, el grado de perturbación o factores relacionados con el clima, como el efecto de isla de calor urbano29. Una gran variedad de organismos del suelo30 proporcionan y controlan las funciones del suelo, también en los suelos urbanos28 , donde la frecuencia de alteración del suelo es a menudo elevada29. Los cambios en la composición de la comunidad de la fauna del suelo, tanto en la diversidad alfa como beta31 , debidos por ejemplo a la alteración del suelo, pueden perjudicar a funciones del suelo como la descomposición de la materia orgánica o la retención de nutrientes32. Las interacciones de las especies aéreas y subterráneas, que impulsan las funciones de los ecosistemas, al menos a escala local33 , están vinculadas principalmente a través de las plantas34. Sin embargo, todavía se sabe muy poco sobre esta relación entre la diversidad sobre y bajo el suelo y las funciones edáficas asociadas35 , especialmente en suelos de jardines36.

La capacidad de un ecosistema para proporcionar múltiples funciones, la denominada multifuncionalidad24 , puede calcularse como índices basados en las funciones de interés37. Tales medidas de multifuncionalidad (es decir, el enfoque de promediación), se han utilizado para analizar una amplia gama de factores de los ecosistemas38, como las características del suelo39, la diversidad de hábitats40, la cli mate41, o las prácticas de gestión en la agricultura42 e incluso en ecosistemas construidos como las cubiertas verdes43. Aquí nos centramos en cinco mediciones independientes para calcular la multifuncionalidad del suelo, desde la descomposición de la hojarasca sobre el suelo44 y bajo el suelo27 hasta el suministro de nutrientes para el crecimiento de las plantas45 y la regulación hídrica, como la capacidad de almacenamiento de agua46.

La investigación sobre los suelos de los huertos urbanos ha recibido recientemente una mayor atención3,17,28,47,48, especialmente en lo que respecta a la salud y el bienestar humanos29. Sin embargo, nuestra comprensión de las complejas interacciones entre las prácticas de gestión, la biodiversidad del suelo y el funcionamiento del suelo sigue siendo escasa49. En este estudio, nos centramos en las actividades de jardinería en los dos tipos de jardines más dominantes de Zúrich (CH), huertos y jardines domésticos, y evaluamos las interacciones entre la diversidad de plantas sobre el suelo y la diversidad de la fauna del suelo bajo el suelo. Investigamos las lombrices de tierra (Oligochaeta: Lumbricidae), que representan las especies de la macrofauna del suelo, y los colémbolos (Hexapoda: Collembola), que representan las especies de la mesofauna del suelo, como indicadores del funcionamiento del suelo50 y evaluamos el impacto de la jardinería urbana en la multifuncionalidad del suelo. Las lombrices de tierra suelen describirse como ingenieras de los ecosistemas50 , debido a su impacto en la estructura y la calidad del suelo, al menos en los suelos templados51. Son importantes organismos indicadores de las funciones del suelo52, de las alteraciones del suelo y de las prácticas de gestión50. Se ha demostrado que también en ecosistemas urbanos, como parques o jardines urbanos, son indicadores sensibles de la intensidad de la gestión antropogénica47. Los colémbolos son un grupo clave de microartrópodos50 y pueden utilizarse como indicadores del uso sostenible de la tierra, la calidad del suelo27 o el uso de pesticidas53. Además, se utilizan para evaluar la funcionalidad del suelo54 y el impacto de los factores ambientales55 en la biodiversidad del suelo. Además, evaluamos la microfauna del suelo mediante mediciones biológicas del suelo, como la respiración basal, la biomasa microbiana y el número de copias de genes de bacterias y hongos (Tabla 1).

El objetivo general de nuestro estudio era investigar el impacto de las prácticas de gestión de jardines (índice de intensidad de gestión, tipos de uso del suelo) sobre la diversidad de plantas sobre el suelo y la diversidad de la fauna del suelo bajo el suelo, y sus efectos directos e indirectos sobre la multifuncionalidad del suelo. Nuestra hipótesis (véase el modelo de ecuaciones estructurales (SEM) a priori, Fig. 1) es que (i) la gestión intensiva del suelo reducirá la diversidad tanto de plantas como de fauna del suelo y afectará negativamente a la multifuncionalidad del suelo (flechas 1 y 2). Asumimos que (ii) la diversidad aérea y subterránea también están relacionadas en los ecosistemas de jardines urbanos y, por tanto, esperamos que una mayor diversidad de plantas tenga un efecto positivo tanto en la fauna como en la multifuncionalidad del suelo (flechas 3). Además, esperamos que (iii) la diversidad de la fauna del suelo (flecha 4a) y la biomasa (flecha 4b) tengan un efecto positivo directo sobre la multifuncionalidad del suelo. Además, suponemos que (iv) las características del suelo y (v) la urbanización influyen en la multifuncionalidad del suelo (flechas 5 y 6).

En un segundo paso, analizamos la estructura de la comunidad de fauna del suelo. Esperábamos que los suelos frecuentemente alterados presentaran la menor diversidad de especies dentro de los huertos (diversidad alfa) y entre ellos (diversidad beta), incluyendo una elevada uniformidad de la comunidad y una diversidad beta debida principalmente a la pérdida de especies (anidamiento) más que a la sustitución de especies (renovación). En el caso de la comunidad vegetal, se esperaba una mayor diversidad alfa y beta en los huertos con mayor actividad de plantación, incluyendo un alto componente de recambio de especies para la diversidad beta. Además, investigamos el impacto de las prácticas de gestión en la composición de la comunidad de fauna del suelo y en los índices de perturbación de la fauna del suelo.

Resultados

Efectos de la jardinería urbana sobre la fauna y la multifuncionalidad del suelo.El SEM basado en nuestras expectativas a priori (Fig. 1) de los efectos de la jardinería urbana sobre la diversidad aérea y subterránea y la multifuncionalidad del suelo cumplió los criterios del estadístico C de Fisher56 (C de Fisher = 30,7; p = 0,80; AICc = 286,8). El modelo incluía un camino significativo57 entre PC1 y la diversidad de la fauna del suelo (SEM; 0,18; p=0,03). Con la inclusión de esta vía, el modelo global del SEM mejoró (Fisher'sC=24.3;p=0..93;AICC=288.3), con diferencias marginales en el AICc (1.5). En general, las relaciones más fuertes en el SEM se originaron en los tipos de uso del suelo en jardines, influyendo en la diversidad de plantas, biomasa de fauna y características del suelo (PC2) y multifuncionalidad del suelo tanto de forma indirecta como directa (Figs 2 y S10). Los efectos más fuertes sobre la multifuncionalidad del suelo vinieron del PC1 (SEM; -0.61;p=<0.001), representado por cargas más bajas de$C _ { m i c } C _ { o r g ^ { prime } }$, Fe y K, pero mayores valores de densidad aparente del suelo (Fig. S4). Los suelos con mayor$C _ { min } C _ { o r g ^ { 3 } }$bacterias, Fe y K, pero con menores valores de densidad aparente, covarían con una mayor multifuncionalidad del suelo. Las zonas de cultivos anuales de hortalizas mostraron valores más bajos de multifuncionalidad del suelo (SEM; -0,40; p=0,03) en comparación con las zonas de cultivos perennes de gramíneas. Además, encontramos efectos positivos de la diversidad de plantas (SEM; 0.17;p=0.01), y de la biomasa de fauna (SEM; 0.17; p = 0.02) en la multifuncionalidad del suelo. En conjunto, tanto los efectos significativos como los no significativos explicaron 74% de la variación total de la multifuncionalidad del suelo. Además

Figura 2.SEM final más parsimonioso que conecta la gestión de jardines (tipos de uso del suelo, intensidad de la gestión), la urbanización, la diversidad de plantas y fauna del suelo con la multifuncionalidad del suelo (AICc = 288,3, C de Fisher=24,3,P = 0,93). Las flechas representan relaciones unidireccionales entre variables. Las flechas negras indican relaciones significativamente positivas (p 0,05). El grosor de las trayectorias se ha escalado en función de la magnitud del coeficiente de regresión normalizado. Los R2 condicionales, basados en la varianza de los efectos fijos y aleatorios, así como los R2 marginales, basados en las partes de los efectos fijos para cada modelo de componentes, se indican en los recuadros de las variables de respuesta. La multifuncionalidad del suelo consiste en cinco medidas relacionadas con importantes funciones del suelo. Las características del suelo se incluyen en la Fig. S10.

también identificó varios efectos indirectos sobre la multifuncionalidad del suelo (Fig. 2 y S10, Tabla S6). Encontramos que la diversidad de plantas tuvo un efecto positivo indirecto en la multifuncionalidad del suelo mediado por el aumento de la diversidad de fauna y la biomasa de fauna. La propia diversidad de plantas se vio afectada positivamente por los lugares de cultivo (SEM; 0.37;p=0.04)y negativamente por la intensidad de manejo (SEM; -0.22; p = 0.01), explicando 39% de la variación en la diversidad de plantas. Un patrón similar se encontró en los altos valores de diversidad beta (Tabla S5) para las plantas (0,94 ± 0,001), dominados por un alto componente de recambio (0,92 ± 0,001) y un bajo componente de anidamiento (0,02 ± 0,001), indicando la alta variabilidad entre parcelas de jardín. Además, la intensidad de gestión afectó negativamente de forma indirecta a la multifuncionalidad del suelo al disminuir la biomasa de fauna y la diversidad de plantas (Fig. 2, Tabla S6). La diversidad beta de la fauna vegetal y del suelo y la diversidad filogenética de la fauna no se incluyeron en el SEM fnal (cf. Tabla S10, Fig. S7) debido a un gran incremento en el AICc (588.5) y porque sólo explicaba 3% más varianza en la multifuncionalidad del suelo (Fig. S8).

Efectos de la jardinería urbana en la composición de la comunidad de fauna del suelo.Se investigaron los efectos de las prácticas de gestión, los indicadores ecológicos de las plantas (Tabla 2), las características del suelo (Tabla 1), los tipos de uso del suelo y la urbanización sobre la composición de la comunidad de lombrices y colémbolos (Tabla 4). Ambos grupos de fauna del suelo se vieron fuertemente afectados por el indicador ecológico de plantas nutrientes (PERMANOVAEW;F=5.9;P=<0.001, COL; F=5.4; p =< 0.001), que representaba los requerimientos de suelos ricos en nutrientes para las plantas que se encuentran predominantemente en huertos (Fig. 3). Las comunidades de lombrices de tierra se vieron además afectadas por la resistencia a la penetración del suelo (PERMANOVA EW;F=5.3;p=<0.001), favoreciendo a especies anécicas como L. terrestris. Además, las plantas que indicaban suelos ricos en humus (PERMANOVAEW;F=3,0;P=0,01) favorecieron a las dos especies de lombrices de tierra más abundantes (Tabla S1, Fig.3) A. chlorotica y A. caliginosa. Los suelos secos se asociaron además con mayores contenidos de Mg (PERMANOVA EW; F=2,1;p = 0,04) y K (PERMANOVA EW; F=2,7;p=0,01), resultado de una mayor alteración del suelo (PERMANOVA EW; F=2,4;p=0,02) predominantemente en los sitios vegetales. En resumen, la ordenación NMDS estuvo impulsada por las especies endogámicas A. chlorotica (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 3 0 ;$p=<0,001)y A. caliginosa (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 1 3 ;$p=<0,001), las especies anécicas L. terrestris (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 7 ; P = < 0 . 0 0 1 ) , y$ tanto juveniles endogeos (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 2 0 ;$p =< 0,001) como anécicos (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 1 9 ;$p =< 0,001). Aunque el tipo de uso del suelo no fue un factor significativo que afectara a la composición de la comunidad de lombrices, las especies más abundantes pueden asignarse a tipos específicos de uso del suelo (Fig. 3, Tabla S1). En los sitios vegetales encontramos principalmente especies endogeas como A. chlorotica (64,5%), que es tolerante a las perturbaciones28 y una especie pionera58, juveniles endogeos (41,9%) y A. caliginosa (45,1%). En las zonas de gramíneas perennes predominaron las especies anécicas como L. terrestris (52,5%) y los juveniles anécicos (47,6%), probablemente debido a suelos más profundos y compactados. Como

Tabla 2.Prácticas de gestión de los jardines basadas en la encuesta realizada a los jardineros (Tabla S3) y valores de los indicadores ecológicos vegetales que reflejan los requisitos medioambientales de las plantas81. Los valores de los indicadores ecológicos de las plantas se calculan como medias ponderadas por comunidad de las especies de plantas encontradas en cada parcela de muestreo.

Como era de esperar, encontramos la menor diversidad de lombrices de tierra (DSimpson) en los lugares con vegetación (1,85 ± 0,2) y la mayor en los lugares con hierba (2,57 ± 0,2). La diversidad de lombrices de tierra fue impulsada por especies endogeas y anécicas, pero no por especies epigeas (Tabla 4). Además, encontramos la menor diversidad beta$( beta _ { 1 A C } )$ para las lombrices de tierra en los vegetales y la mayor en los pastos (Fig. S5, Tabla S5). Sin embargo, la uniformidad $( E _ { sin t }$pson) no fue la más alta en las zonas de hortalizas sino en las de pastos y en las de flores y bayas, donde también observamos componentes de anidamiento más altos$( beta _ { 1 N E } ) .$

Los colémbolos se vieron afectados por los indicadores ecológicos vegetales humedad (PERMANOVA COL; F=3,7; p =< 0,001) y variabilidad de la humedad (PERMANOVA COL; F=3,7;p=<0,001). Tese indican suelo húmedo o alternancia de condiciones de humedad del suelo, favoreciendo a las especies que fueron más abundantes en los sitios de hierba como S. aureus (81,1%) o P. alba (67,3%) en suelos con alta resistencia a la penetración (PERMANOVA COL;F=2,3;;p=0,01)y $C _ { min }$(PERMANOVACOL;F=2,1;p=0,02). Las tres formas de vida de los colémbolos estuvieron presentes en las especies que tuvieron mayor efecto en la composición de la comunidad (Tabla S4). B. hortensis showed the largest efect (NMDS; $R ^ { 2 } = 0 . 2 9 ; P = < 0 .$001), and was most ofen found in vegetable sites (75.5%), where also C. thermophilus (NMDS; R2 = 0.13; p =< 0.001) was ofen present (56.7%), correlating with potassium loads (PERMANOVA COL;F=2.5; p=<0.001). Otras especies que influyeron en la composición de la comunidad de colémbolos se encontraron principalmente en zonas de gramíneas, como P. notabilis (85,4%), que representó la especie de colémbolo más abundante (22,9%) (13.435 individuos) en este estudio. Además, encontramos ocho colémbolos (marcados con estrellas en la Tabla S1) que aún no estaban incluidos en la lista de especies de Fauna Europaea, con dos nuevos registros para Suiza (I. balteatus e I. graminis) de acuerdo con la literatura disponible y la opinión de expertos (c.f. Tabla S1). La separación de los sitios de flores y bayas en el NMDS fue impulsada principalmente por C. denticulata (NMDS;$R ^ { 2 } = 0 . 0 8 ;$p =< 0,001). Además, encontramos un claro efecto del tipo de uso del suelo del huerto (PERMANOVA COL;F=2,8;p =< 0,001), pero también dos efectos significativos de prácticas específicas de mantenimiento del huerto: la aplicación de agua (PERMANOVA COL;F=2,5;P=<0,001) y el deshierbe (PERMANOVA COL; F=1,8;p=0,04). El deshierbe se atribuyó en mayor medida a los emplazamientos de hortalizas y la aplicación de agua a los de césped en la ordenación NMDS, mientras que los emplazamientos de flores y bayas se asociaron con un mayor grado de urbanización (PERMANOVA COL;F=1,8;p=0,04) y con suelos más alcalinos (basifcación; PERMANOVA COL;F=2,0;p=0..02). Como era de esperar, encontramos valores medios más bajos para la diversidad de colémbolos$( D _ { S i m }$Pdon, Tabla S2) en los sitios vegetales (3,3±0,2) en comparación con los sitios de gramíneas (3,8 ± 0,1). Beta diversity (βJAC) was highest for fower & berry sites with a high turnover in comparison to the nestedness component (Fig. S5, Table S5). Springtail evenness (ESimpson) was highest in fower & berry sites, where we also found the highest nestedness component $( beta _ { 1 N E } )$, probably due to hemiedaphic and euedaphic species being more similar in fower & berry sites.

Además, encontramos diferencias entre los tipos de uso de la tierra en los índices de perturbación de la fauna del suelo. El índice ecomorfológico de los colémbolos y la proporción de lombrices de tierra entre anécicas y endogeas fueron los más bajos en los huertos (Tabla S2). La proporción entre acáridos y colémbolos fue menor en las zonas de césped y la proporción entre hongos y bacterias fue mayor en las zonas de hortalizas.

Debate

En todo el mundo, las administraciones municipales se interesan cada vez más por los beneficios socioeconómicos y ecológicos de los huertos urbanos6,11,12,17,23,29,59. Investigamos el impacto de las prácticas de gestión de los huertos sobre la diversidad aérea y subterránea y las funciones interrelacionadas del suelo. El MEB (Fig. 2, Tabla 3) reveló efectos directos sobre la multifuncionalidad del suelo y efectos indirectos mediados por la fauna del suelo. En general, nuestros resultados mostraron que los mayores efectos sobre la multifuncionalidad del suelo fueron causados por características específicas del suelo. Los suelos con altos índices de calidad biológica, como el carbono orgánico y microbiano y las bacterias, aumentaron el potencial de multifuncionalidad del suelo. Esto se debe probablemente a prácticas de jardinería orgánica como la aplicación de compost, debido a la correlación con el aumento de las cargas de potasio y con la disminución de los valores de densidad aparente (Tabla 3, Tabla 1), lo que también influye en la multifuncionalidad del suelo.

Tabla 3Modelo de ecuación estructural final más parsimonioso (SEM;$A I C = 1 5 6 . 3 , F i s h e r ^ { prime } s$C=24.3, P=0.93) que indica los efectos directos e indirectos sobre la multifuncionalidad del suelo de los tipos de uso del suelo en jardines, la gestión de los jardines, la diversidad de la fauna vegetal y del suelo, la biomasa de la fauna del suelo, las características del suelo y la urbanización.$R ^ { 2 } _ { M } i s$ basado en los efectos fxed y R2C en los efectos fxed y aleatorios (ID de jardín). _ { M } i s$ basado en efectos fxed y R2C en efectos fxed y aleatorios (ID de jardín). Las estimaciones totales de las vías indirectas figuran en la Tabla S6.

calidad22. El segundo efecto más fuerte sobre la multifuncionalidad del suelo fue causado por el cultivo de hortalizas y leguminosas en zonas de hortalizas anuales (hipótesis (i), Fig. 1 flechas 1a), probablemente debido a la frecuente alteración del suelo y a la desprotección de los suelos abiertos en comparación con las zonas de pastos perennes. El cultivo de gramíneas y bayas aumentó la diversidad de plantas (Fig. 1 flechas 1b), pero disminuyó la biomasa de la fauna del suelo en comparación con las zonas de césped. Las praderas urbanas con mayor diversidad vegetal (hipótesis (ii), Fig. 1 flechas 3) aumentaron la multifuncionalidad del suelo directamente, e indirectamente a través del aumento de la diversidad de la fauna y por tanto de la biomasa de la fauna. El patrón general de mejora de la multifuncionalidad del suelo con el aumento de la diversidad de plantas está en línea con los resultados encontrados en otros ecosistemas como tierras de cultivo, matorrales, pastizales y bosques, donde la diversidad de plantas aumenta ES tales como la polinización, el almacenamiento de C, el control de plagas y la productividad60,61 . Contrariamente a nuestras expectativas, no encontramos ningún efecto directo significativo de la intensidad de la gestión sobre la multifuncionalidad del suelo, pero los lugares gestionados de forma más intensiva redujeron la diversidad vegetal y la biomasa de fauna. A

Tabla 4.PERMANOVA de lombrices de tierra (PERMANOVA EW; izquierda) y colémbolos (PERMANOVA COL; derecha) y prácticas de gestión, indicadores ecológicos vegetales, características del suelo y características del huerto como variables explicativas. SA: Agregados estables del suelo, BD: Densidad aparente del suelo, PR: Resistencia a la penetración.

En los céspedes urbanos se ha observado una relación similar entre la intensidad de la gestión y la disminución de la diversidad. Lerman et al.62 demostraron que segar sólo cada tres semanas en lugar de cada semana aumentaba 2,5 veces el número de abejas y, por tanto, la abundancia y diversidad de las poblaciones de abejas. Aunque Tresch et al. demostraron que la descomposición de la materia orgánica aérea63 y subterránea22 aumentaba con la urbanización, no se observó ningún efecto significativo de la urbanización (hipótesis (v), Fig. 1 flecha 5) sobre la multifuncionalidad del suelo.

La estructura de las comunidades de lombrices y colémbolos se vio influida por los indicadores ecológicos vegetales (Fig. 3, Tabla 3), que representan las condiciones de vida de las plantas. Curiosamente, los colémbolos se vieron más afectados por los indicadores ecológicos de las plantas que las lombrices de tierra, lo que pone de manifiesto la influencia dominante de las plantas sobre los colémbolos50. Como era de esperar, encontramos una menor diversidad alfa de lombrices y colémbolos en las zonas vegetales, probablemente debido a la elevada perturbación del suelo. La diversidad beta fue constantemente alta tanto en la fauna del suelo como en las comunidades vegetales, impulsada por los componentes de alta rotación y baja anidación. La composición de la comunidad vegetal se vio afectada por el elevado recambio de especies entre los distintos huertos, con las mayores disimilitudes en los huertos de flores y bayas. Como era de esperar, estas diferencias significativas se debieron probablemente a la plantación y a otras prácticas de gestión de los huertos que dieron lugar a composiciones comunitarias específicas para cada lugar. Los valores de diversidad beta de ambas comunidades faunísticas fueron más bajos en las zonas de hortalizas y alcanzaron su máximo en el caso de las lombrices de tierra en las zonas de césped y de los colémbolos en las zonas de flores y bayas, lo que refleja las diferentes estrategias ecológicas de las lombrices de tierra y los colémbolos.

Las lombrices de tierra son importantes indicadores del funcionamiento del suelo51,52. Los grupos funcionales de las lombrices de tierra se han utilizado para detectar los impactos del cultivo en diferentes suelos, como pastos, huertos o suelos forestales, mientras que la proporción de especies anécicas respecto a las endógenas se utilizó como indicador de suelos contaminados64, o de alteración del suelo65. En la

Figura 3.Análisis de la estructura de la comunidad de fauna del suelo de lombrices de tierra (a,b) y colémbolos (c,d). Las especies de fauna del suelo están coloreadas en gris y corresponden a tres categorías ecológicas (Tabla S1). Sólo las especies con un efecto significativo (p < 0,001) (Tabla S4) y sólo las variables explicativas significativas (p < 0,05) del modelo PERMANOVA (Tabla 1) fueron seleccionadas. Los tipos de uso del suelo en jardines incluyen barras de desviación estándar.

En los huertos urbanos y en los bosques, los valores más bajos de la relación entre lombrices de tierra y lombrices endógenas y del índice ecomorfológico de colémbolos se registraron en huertos perturbados, lo que indica una disminución de la calidad biológica del suelo debido a la perturbación48. Otros estudios han reportado el valor más alto del índice ecomorfológico de colémbolos en huertos urbanos y bosques48. Sin embargo, el valor más alto encontrado en zonas forestales (2,3) fue considerablemente más bajo que la media encontrada en los huertos urbanos de Zurich (5,8 ± 0,1), con un alto número de colémbolos euedáficos como P. pulvinata, F. quadriculata e I. minor. La abundancia de colémbolos suele aumentar de zonas agrícolas a forestales66. En este caso, la abundancia de colémbolos se multiplicó por 4,3 desde zonas vegetales a zonas herbáceas. Además de la perturbación del suelo, la mayor abundancia en zonas de pastos podría explicarse por la mayor cobertura vegetal de las zonas con vegetación perenne66 y porque las franjas de pastos ofrecen una variedad de microhábitats para las especies de mesofauna del suelo48. Por el contrario, Joimel et al.48 encontraron densidades medias más altas en los lechos vegetales que en los bosques o praderas, lo que subraya la calidad de los jardines urbanos para la biodiversidad de la fauna del suelo y la calidad del suelo. Además, el mayor contenido de materia orgánica en los suelos de los huertos urbanos3 puede ser un factor importante para la elevada diversidad de la fauna del suelo, ya que el aporte de materia orgánica en los suelos de los huertos puede ser mayor que en los suelos agrícolas67. Además, se sabe que una alta intensidad de gestión disminuye la diversidad de la mesofauna del suelo68. Encontramos una proporción menor entre acáridos y colémbolos en los pastos en comparación con las zonas de viñedos, lo que concuerda con el predominio de acáridos en suelos de cultivos herbáceos o viñedos frecuentemente alterados48. Además, encontramos una mayor biomasa de colémbolos en las zonas de césped, mientras que la biomasa de lombrices de tierra se encontraba a un nivel similar y comparativamente alto en todos los tipos de uso del suelo de jardines urbanos. Por ejemplo, la abundancia de lombrices de tierra (227,4 ± 15,5) fue considerablemente superior a los valores medios de referencia de los indicadores biológicos de calidad del suelo hallados en suelos de césped o de cultivo69. En lo que respecta a todos los microorganismos68 , $C _ { m i c }$ alcanzó su valor máximo en las zonas de pastos, mientras que el valor medio (780,9 ± 21,3) fue superior al de los suelos de tierras de cultivo (341 mg kg-1), pero inferior al de los suelos de pastizales (1249 mg kg-1) de Bélgica69 o Suiza70 (2077 mg kg-1). Este patrón de $C _ { min }$ reflejaba prácticas de gestión como la fertilización o el laboreo68. Además, la composición de las comunidades de microorganismos del suelo es un factor importante para el funcionamiento del suelo35. Por ejemplo, un cambio en la composición o actividad de los hongos puede aumentar la absorción de carbono y el ciclo de los nutrientes35. Tanto las alteraciones del suelo71 como una menor diversidad de plantas72

puede dar lugar a una disminución de la proporción entre hongos y bacterias. Mientras que se puede esperar un aumento de la proporción entre hongos y bacterias desde suelos desérticos a templados de praderas y bosques, asumiendo que los suelos de praderas están más dominados por bacterias que los suelos forestales26. En este caso, encontramos un aumento de la proporción entre hongos y bacterias en las zonas vegetales, debido al aumento del número de copias de genes fúngicos y a la disminución del número de copias de genes bacterianos en esas zonas (cf. Tabla S9, Fig. S13). Esto podría estar relacionado con el aporte de compost en las zonas vegetales o con la mayor diversidad de plantas en comparación con las zonas de césped.

El concepto intuitivo y bastante simple de multifuncionalidad24 y su reducción a una única métrica, como el enfoque de promediación37, debe examinarse críticamente. Por ejemplo, las funciones y los métodos para medirlas deben seleccionarse cuidadosamente42. La solidez de las relaciones de multifuncionalidad de los ecosistemas de biodiversidad depende del número de funciones incluidas, que suele ser mayor cuando se consideran más funciones73. Otra cuestión es que la agregación de múltiples funciones en una única métrica puede ocultar información sobre funciones individuales potencialmente contrastadas74. Las correlaciones más altas entre las funciones del suelo (cf. Fig. S14) se encontraron entre $C _ { min }$y$N _ { min }$(r=0.45,p =< 0.001), ambas usadas para calcular el suministro de nutrientes del suelo, y entre $C _ { min }$ y WHC(r=0..43,p =< 0.001). Todas las demás correlaciones(r<0,27) afirmaban una cierta independencia de las funciones del suelo seleccionadas. Se requiere una correlación moderadamente positiva de todos los componentes con la multifuncionalidad del suelo, ya que las correlaciones negativas entre funciones pueden ser una limitación para las evaluaciones de multifuncionalidad73. Sin embargo, este marco de evaluación de la multifuncionalidad también podría utilizarse en futuros estudios para evaluar el impacto de los espacios verdes urbanos gestionados en las contribuciones de la naturaleza a las personas en las ciudades.

Con esta evaluación en toda la ciudad del efecto de las prácticas de jardinería urbana sobre la diversidad de plantas y fauna del suelo por encima y por debajo del suelo, demostramos los impactos potenciales de las decisiones de los jardineros sobre la calidad y el funcionamiento del suelo y las implicaciones sobre la biodiversidad de una ciudad. En conclusión, nuestro estudio sugiere que una mayor diversidad de plantas puede aumentar directa o indirectamente la multifuncionalidad del suelo al mejorar la diversidad y la biomasa de la fauna del suelo. En un estudio anterior, la gestión intensiva de jardines disminuyó los índices de calidad del suelo22. Aquí demostramos que una alta intensidad de gestión de los huertos también disminuyó la diversidad vegetal y la biomasa de la fauna del suelo, con impactos negativos en la multifuncionalidad del suelo. Además, analizamos los factores que determinan la estructura de la comunidad de lombrices y colémbolos de la fauna del suelo. Demostramos que ambas se veían afectadas por los indicadores ecológicos de las plantas, las características del suelo y las prácticas de gestión, como la frecuencia de alteración del suelo o la aplicación de agua. Llegamos a la conclusión de que el aumento de la diversidad vegetal junto con las prácticas de gestión protectoras del suelo tienen el potencial de aumentar las funciones del suelo, así como de fomentar la biodiversidad y crear jardines urbanos más biofílicos59 , apoyando el bienestar humano y el valor ecológico de los espacios verdes urbanos. A pesar de que el suelo es un recurso clave en las ciudades, no se ha integrado en la mayoría de los planes de espacios verdes urbanos75, por lo que recomendamos que los jardines urbanos que incluyan prácticas de gestión ecológica se integren en las futuras estrategias de ciudades verdes.

Métodos

Diseño del estudio y gradientes.Este estudio se llevó a cabo en 85 jardines urbanos de la ciudad de Zúrich, Suiza (Fig. S1). Seleccionamos los jardines basándonos en tres criterios independientes22,76: (i) el tipo de jardín (doméstico N=43 vs. huerto; N=42Fig. S2), (ii) la intensidad de la gestión (como huertos o parterres gestionados de forma intensiva o prados gestionados de forma extensiva), y (iii) el grado de urbanización, desde zonas densamente edificadas hasta zonas periféricas dentro de los límites de la ciudad. En cada jardín se seleccionaron dos parcelas de muestreo (2 m × 2 m) con diferente gestión del uso del suelo (Tabla S12), pertenecientes a una de las tres categorías siguientes: parterres anuales de hortalizas (hortalizas;N=47), césped perenne y bayas (césped y bayas;N=52) o césped perenne y praderas (césped;N=71), que reflejan los tipos de uso del suelo más dominantes en los jardines de Zúrich y de muchas otras ciudades.

Las prácticas de gestión de jardines se evaluaron mediante un cuestionario con 26 preguntas de gestión, específicas para cada tipo de uso del suelo, que iban desde la frecuencia de corte del césped hasta la aplicación de fertilizantes o el deshierbe (Tabla S3). La intensidad de la gestión de los jardines se evaluó como la suma de las 26 preguntas de gestión. Además, en el análisis de la composición de la comunidad se utilizaron cinco prácticas de gestión comunes (perturbaciones, fertilizantes, pesticidas, agua, deshierbe; Tabla 2). El calentamiento urbano se utilizó como indicador indirecto de la urbanización debido a la correlación con la cantidad de superficie construida y pavimentada para diferentes radios (30-500 m) alrededor de los jardines63. Se ha evaluado como la desviación de las temperaturas medias locales del aire por la noche cerca de la superficie basándose en un modelo climático local77 , que muestra un aumento de las temperaturas de hasta 5 °C en los jardines urbanizados.

Diversidad sobre el suelo.La diversidad vegetal se evaluó mediante un inventario forístico78 de las plantas cultivadas y de crecimiento espontáneo en cada parcela de muestreo (N = 170). Basándonos en este inventario de 600 especies vegetales, calculamos la diversidad alfa vegetal como el número total de especies vegetales por parcela de muestreo y la diversidad beta vegetal como la media de las comparaciones de disimilitud de Jaccard por pares entre cada parcela focal y todas las demás parcelas79. Además, utilizamos una escala ordinal de seis puntos78 para calcular los valores medios ponderados por comunidad de siete valores indicadores ecológicos vegetales80 (Tabla 2), que reflejan los requisitos ambientales de las plantas81.

Diversidad subterránea.Las lombrices de tierra se recogieron en una subparcela más pequeña de 0,3 m × 0,3 m dentro de las parcelas de muestreo de 2m×2m mediante un método combinado de clasificación manual y extracción de mostaza22. Las lombrices de tierra se almacenaron en etanol 70, se identificaron a nivel de especie y se clasificaron en tres categorías ecológicas (Tabla S1): especies epigeas (que viven en la capa de hojarasca, con poca actividad excavadora), especies endogeas (que viven en el suelo, con madrigueras horizontales) y especies anécicas (que viven en madrigueras verticales grandes y profundas).

Los colémbolos y ácaros se muestrearon con seis testigos de suelo inalterados (5 cm de diámetro, 8 cm de longitud, Eijkelkamp, NL) tomados aleatoriamente en las parcelas de muestreo de 2 × 2 m63. Los colémbolos se identificaron a nivel de especie incluyendo formas de vida según rasgos ecológicos y funcionales (Tabla S1): especies epedáficas (que viven en la capa superior de la hojarasca), especies hemiedáficas (que viven en la interfaz entre la hojarasca y el suelo) y especies euedáficas (especies que viven en el suelo).

Definimos la diversidad de la fauna del suelo como la riqueza media proporcional de especies de la macrofauna del suelo (lombrices de tierra) y de la mesofauna (colémbolos) siguiendo a Allan et al.82 . La diversidad beta de la fauna del suelo se calculó como la diversidad beta proporcional media de las especies de lombrices y colémbolos, mientras que las medidas individuales de diversidad beta por grupo de fauna del suelo se calcularon como disimilitudes Jaccard medias por pares, de forma similar a la diversidad beta de las plantas. La biomasa de la fauna del suelo se calculó como la proporción media de biomasa por m2 de suelo, con biomasa de lombriz de tierra medida [gm-2] de forma individual (incluido el contenido intestinal) y biomasa de colémbolos estimada (factor de conversión de 5 g por cada colémbolo83).

Índices de alteración de la fauna del suelo.La adaptación de la fauna del suelo a las prácticas de gestión se evaluó mediante cuatro índices de perturbación de la fauna del suelo: el índice ecomorfológico de los colémbolos48, la proporción entre ácaros y colémbolos84, la proporción entre hongos y bacterias26 y la proporción entre lombrices anécicas y endógeas64.

Características del suelo.Las características del suelo se evaluaron mediante una combinación de tres mediciones físicas, seis químicas y cuatro biológicas del suelo (Tabla 1), que representan las mediciones indicadoras de la calidad del suelo más utilizadas85. La información sobre la comunidad microbiana de los números de copias de genes bacterianos (16S) y fúngicos (18S) se utilizó para calcular la proporción entre hongos y bacterias. Los detalles de las mediciones pueden encontrarse en la Tabla S13 y en Tresch et al.86.

Multifuncionalidad del suelo.Al igual que en otros estudios87 , utilizamos el método de promediación37 para calcular la multifuncionalidad del suelo. Calcula el valor medio de todas las funciones estandarizadas del suelo para cada parcela de muestreo. En total, utilizamos cinco medidas (Tabla S11), relacionadas con importantes funciones del suelo, para el cálculo de la multifuncionalidad del suelo. Las tres funciones clave del suelo evaluadas son (i) descomposición de la hojarasca por encima y por debajo del suelo, (ii) suministro de nutrientes al suelo, y (iii) almacenamiento y regulación del agua en el suelo. La descomposición de la hojarasca sobre el suelo se midió mediante la pérdida de masa estandarizada de hojarasca (Zea mays L.) en bolsas de 4 mm de tamaño de malla63 , mientras que la descomposición de la hojarasca bajo el suelo se midió mediante la pérdida neta de masa de bolsas de té verde enterradas a 8 cm de profundidad22. El suministro de nutrientes en el suelo se evaluó mediante las tasas de mineralización de N$( N _ { min } )$ y C$( C _ { min } )$, y la capacidad del suelo para regular el agua se midió mediante la capacidad de retención de agua (WHC).

Análisis de datos.La diversidad de la fauna del suelo y la biomasa se calcularon tomando la riqueza de especies por grupo taxonómico, aplicando una estandarización para cada grupo taxonómico en un rango de 0 a 1$( f ( x ) = ( x _ { i } - x _ { min } )$ $/ ( x _ { max } - x _ { min } )$ y luego promediando los valores para cada parcela82. La diversidad beta por encima y por debajo del suelo se calculó como la media de las disimilitudes de Jaccard por pares comparando cada parcela focal con todas las demás parcelas de muestreo79 utilizando el paquete R 'betapart'88 . La multifuncionalidad del suelo se calculó escalando cada una de las cinco mediciones de las funciones del suelo a un rango de 0 a 187 y obteniendo valores medios a través de las funciones del suelo estandarizadas de acuerdo con el enfoque de promediado37. Las medias ponderadas por comunidad de los indicadores ecológicos de plantas se calcularon con el paquete R 'FD'89.

Aplicamos un modelo de ecuaciones estructurales (SEM) a trozos, con el paquete 'piecewiseSEM'57 , para inferir la importancia relativa de los efectos directos e indirectos de la jardinería urbana, la diversidad de plantas, la urbanización y las características del suelo sobre la fauna y la multifuncionalidad del suelo. Para abordar la multicolinealidad y reducir la cantidad de variables, aplicamos un ACP para las características del suelo y utilizamos los cuatro primeros ejes del ACP, que explican el 64,2% (Tabla 1; Fig. S4) de la variación (criterios de Kaiser-Guttman). Se utilizó la prueba de separación d de Shipley para identificar los caminos que faltaban en el SEM y el AICC para la comparación de modelos. Se utilizaron modelos lineales de efectos mixtos (LMEM; lme(nlme;90) con el jardín como efecto aleatorio para cada componente del SEM y se reportaron coeficientes de camino estandarizados (escalados por media y varianza), así como R2 marginal y R2 condicional basados en efectos fxed y aleatorios57 (Tabla 3). Se comprobaron los supuestos del modelo (Fig. S11) y se calcularon los posibles patrones de autocorrelación espacial con los índices de autocorrelación I de Moran y la estructura espacial en los residuos del modelo utilizando semivariogramas (Fig. S12).

Se aplicó un LMEM individual con la identidad del jardín como efecto aleatorio y los tipos de uso del suelo como variables de respuesta para evaluar los cambios en la diversidad de fauna y plantas y los índices de perturbación de la fauna del suelo. Se comprobó la distribución normal, la autocorrelación y la heteroscedasticidad de los residuos del modelo y se aplicó una transformación (log(x+1)) en los casos de: biomasa de lombrices de tierra, proporción entre anécico y endogeo, proporción entre acáridos y colémbolos y biomasa de cola de primavera. Se presentaron las medias y los intervalos de credibilidad 95% de la distribución posterior de la inferencia bayesiana basada en 10.000 simulaciones independientes91. La estructura de la comunidad de la fauna del suelo se analizó además mediante un análisis multivariante de la varianza por mutaciones (PERMANOVA, 10.000 permutaciones) con una matriz de especies de distancia euclidiana transformada de Hellinger de lombrices de tierra (EW) y colémbolos (COL) y un escalado multidimensional no métrico (NMDS) utilizando el paquete 'vegan'92. Para el NMDS sólo se seleccionaron las variables significativas del PERMANOVA. La gestión de datos y los análisis estadísticos se proporcionan como un proyecto R utilizando R 3.4.2 (R Core Team, 2017).

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Agradecimientos

Agradecemos a Adolphe Munyangabe y Anton Kuhn (mediciones del suelo), Lena Fischer (índice de bolsas de hojarasca y extracción de lombrices), Stefan Grubelnig y Reto Henzmann (muestreo del suelo y de la fauna del suelo), Dr. Lukas Pffner (identificación de lombrices), Dr. Daniel Haefelfnger (descomposición de bolsas de hojarasca) y Dr. Joerg Salamon (identificación de colémbolos) su extraordinario apoyo y ayuda en el campo o en el laboratorio. En particular, damos las gracias al Dr. Robert Home por su apoyo en la fnalización del manuscrito y a los 85 jardineros participantes en este estudio por permitirnos el acceso a sus jardines y por su interés en promover la biodiversidad en las ciudades. Agradecemos el apoyo financiero para este proyecto interdisciplinar BetterGardens proporcionado por la Fundación Nacional Suiza para la Ciencia en el marco del programa Sinergia (CRSII1_154416).

Contribuciones de los autores

A.F., M.M., R.L., P.M., D.F. y S.T. concibieron y diseñaron la investigación, S.T. realizó el trabajo de campo y de laboratorio con la ayuda de B.S. y D.F. S.T. analizó los datos. Todos los autores revisaron el manuscrito.

Información adicional

La información complementaria acompaña a este documento en https://doi.org/10.1038/s41598-019-46024-y.

Intereses en conflicto: Los autores declaran no tener intereses contrapuestos.

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